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Abstract

Spanish

Mealybugs (Hemiptera: Coccomorpha: Pseudococcidae) are pests in coffee, Coffea arabica, in different coffee-producing countries and affect both the roots and the aerial part; however, their biology and population dynamics remain poorly studied. This study aimed to evaluate the life cycle of Pseudococcus elisae and analyze the field dynamics of mealybugs species present in coffee roots. The life cycle was carried out under controlled conditions (25 °C ± 2 °C, 70% - 80% RH, and photoperiod 12:12 h [L: D]), on 100 four-month-old coffee plants and 100 fruits of Cucurbita moschata; additionally, fecundity and fertility parameters were recorded. In C. arabica the duration from egg to adult was 98.1 ± 1.3 days for females and 68 ± 0.4 days for males; each female lays an average of 231 ± 3.6 eggs from which 197.3 ± 6.2 nymphs emerged; the sexual ratio was 11♀: 6♂. In C. moschata the duration from egg to adult was 92.1 ± 0.3 days for females and 67.2 ± 0.3 days for males, each female lays an average of 201 ± 3.6 eggs, of which 182.7 ± 4.8 nymphs emerged, the sexual ratio was 8♀: 8♂. In the field, it was found that 70.4% of the plants had mealybugs, and they were observed from the first month of age; of these, 82.7% had P. elisae and Dysmicoccus texensis species-complex, which encysted the roots of coffee plants starting at eleven months of age.

Keywords

Basidiomycetes biology behavior Coccomorpha coffee fungi Puto barberi

Introducción

El café, Coffea arabica L. (Rubiaceae), es uno de los cultivos con mayor importancia económica en el mundo. Sin embargo, en los últimos años en Colombia algunas especies de cochinillas harinosas (Hemiptera: Coccomorpha: Pseudococcidae) han venido causando preocupación a los caficultores en las diferentes regiones productoras del grano (Gil et al., 2015). Estos insectos son considerados de gran importancia ya que son polífagos y afectan diversos cultivos (Dhaliwal et al., 2010; Williams & Granara de Willink, 1992). Estudios recientes reportaron para Colombia, al menos 65 especies de cochinillas harinosas presentes en las raíces de café, donde las familias de mayor importancia fueron Putoidae, con la especie Puto barberi (Cockerell, 1895) y Pseudococcidae con Dysmicoccus Ferris, 1950 y Pseudococcus Westwood, 1840, destacándose la presencia de Pseudococcus elisae Borchsenius, 1947 y Pseudococcus jackbeardsleyi Gimpel & Miller, 1996, y de especies del complejo Dysmicoccus texensis (Tinsley, 1900), (Caballero et al., 2019). Estas especies de Pseudococcidae se han reportado en asociación con hongos basidiomicetos, que colonizan desde la base de la raíz hasta las raíces primarias y secundarias, formando una estructura corchosa con cientos de cochinillas harinosas en su interior. El micelio de este hongo cubre todo el rizoma, generando una capa de protección para los insectos y los árboles afectados se debilitan hasta su muerte (Gil et al., 2015; Santa-Cecilia et al., 2002; Souza et al., 2008).

Los reportes sobre cochinillas harinosas asociadas con hongos han sido en su gran mayoría en café y uva; en café, en Brasil, Costa Lima (1930) reportó a Pseudococcus cryptus Hempel, 1918, asociado a Bornetina sp. Maublanc y Roger (1935) reportaron este mismo hongo en Camerún asociado con esta misma especie de cochinilla harinosa. De igual manera, Pfaltzer y Fluiter (1941) reportaron en Indonesia a Polyporus coffeae Wakef. En la India se reportó a Diacanthodes philippinensis (Pat.) (Singer) asociado con Planococcus lilacinus (Cockerell, 1905) (Chacko & Sreedharan, 1981; Sekhar, 1964). En África, Watson y Cox (1990) reportaron a Planococcus citri (Risso, 1813) asociada con el hongo Diacanthodes novoguineesis (Hennings) Fidalgo; y en Papua Nueva Guinea, Williams (1986) reportó a Paraputo leveri (Green, 1934) asociado con el hongo D. philippinensis (Pat.) Singer.

Dentro de las especies de cochinillas harinosas registradas en raíces de café, Caballero et al. (2019) destacan a Pseudococcus elisae como una especie importante para el cultivo del café, con base en datos de distribución y frecuencia de ocurrencia. Pseudococcus elisae es una cochinilla harinosa nativa de la región neotropical; es polífaga y está registrada en especies de Annonaceae, Apocynaceae, Araceae, Blechnaceae, Boraginaceae, Convolvulaceae, Euphorbiaceae, Fabaceae, Musaceae, Piperaceae, Rubiaceae, Rutaceae y Zingiberaceae; sin embargo, se encuentra con mayor frecuencia en Musa paradisiaca L. (Musaceae) y en C. arabica, Coffea canephora Pierre ex A.Froehner, Coffea liberica W.Bull e Ixora L. (García Morales et al., 2016). En las Américas, P. elisae está establecida en Brasil, Chile, Colombia, Costa Rica, Cuba, Ecuador (territorio continental e Islas Galápagos), Estados Unidos, Guadalupe, Guatemala, Haití, Hawái, Honduras, Martinica, México, Panamá, Perú y Surinam (García Morales et al., 2016; Watson et al., 2022).

P. elisae tiene importancia económica debido a que en banano, junto con las especies del complejo D. texensis y otras especies de cochinillas harinosas transmiten el virus del estriado del banano (Banana Streak virus BSV), ocasionando pérdidas económicas (Armijos & Silva, 2010; Armijos et al., 2003). La biología de P. elisae ha sido poco estudiada, Armijos y Silva (2010) a una temperatura de 24 °C, reportaron una duración de huevo hasta adulto entre 54 y 93 días pasando por los estados de huevo con una duración de 12,4 días (rango entre 7 a 14 días) y una fertilidad del 75 %, ninfa (tres estados) con una duración de 8,95 días para la ninfa I; 9,98 días para la ninfa II y 12 días para la ninfa III. Por su parte, las hembras tienen un periodo de maduración de 8,9 días y el tiempo de oviposición es de 21 días durante el cual depositan 166 huevos en promedio; mientras que los machos pasan por los estados de ninfa I y II, prepupa y pupa y duran 2,5 días aproximadamente. De acuerdo con Beardsley (1986) las hembras de Pseudococcidae tienen en general cuatro estados y los machos cinco (incluidos los adultos). La hembra adulta pone los huevos en un saco ceroso llamado ovisaco adherido al hospedante y eclosionan en unas pocas horas o unos días y los primeros estados escapan del ovisaco y se arrastran sobre el hospedante para buscar un lugar adecuado para alimentarse, el primer estado es el más móvil. Los machos adultos no pueden alimentarse y normalmente no sobreviven más de un día y localizan a las hembras mediante feromonas sexuales (Beardsley, 1986).

Con base en lo anterior, para establecer las estrategias de manejo de una plaga agrícola, es necesario conocer la biología y su dinámica en campo. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar el ciclo de vida de P. elisae y la dinámica en campo de especies de Pseudococcidae presentes en las raíces del café.

Materiales y métodos

Localización. Este estudio se desarrolló en los laboratorios de la disciplina de Entomología del Centro Nacional de Investigaciones de Café-Cenicafé, Manizales, Caldas, Colombia, bajo condiciones controladas de temperatura 25 °C ± 2 °C, humedad relativa (HR) entre 70% y 80% y fotoperiodo 12:12 h [L: D]. La fase de campo se realizó en la finca la Esperanza, vereda El Laurel, en el municipio de Quimbaya, departamento del Quindío, Colombia; ubicada a 4°34′42″N; 75°47′44″W, 1251 m s.n.m. Esta finca se seleccionó por presentar infestación alta de las cochinillas harinosas P. elisae y especies del complejo D. texensis.

Metodología. El ciclo de vida de P. elisae se realizó en paralelo sobre plantas de almácigo de café C. arabica y sobre frutos de ahuyama Cucurbita moschata (Duchesne) Duchesne ex Poir. (Cucurbitaceae). Se utilizaron dos hospedantes para evaluar si la planta de café ofrecía condiciones más favorables para la supervivencia y reproducción del insecto. Para fundar la colonia, se recolectaron hembras oviplenas de P. elisae en plantas de café en la finca La Soledad, vereda Villa Orozco, municipio de Anserma, departamento de Caldas, Colombia; ubicada a 05°12′28″N; 75°47′60″ a 1270 m s.n.m. Las muestras recolectadas se trasladaron al Laboratorio de Entomología del Centro Nacional de Investigaciones de café - Cenicafé, y se dispusieron sobre frutos de C. moschata pintones en cámaras de cría, las cuales consistieron en cajas de acrílico negras de 21 cm de largo × 11 cm de ancho y 8 cm de alto, con dos orificios de ventilación en la tapa, forrados con tela muselina blanca y se mantuvieron en un cuarto climatizado hasta el desarrollo de la colonia.

Para la confirmación de la especie, se seleccionaron 15 hembras oviplenas y se montaron en láminas utilizando la metodología descrita por Sirisena et al. (2013), posteriormente se identificaron siguiendo las claves taxonómicas de Caballero et al. (2019) y Granara de Willink y González (2018).

Ciclo de vida de Pseudococcus elisae sobre Coffea arabica en el laboratorio. El ciclo de vida sobre C. arabica se inició con ninfas I. Para su obtención, de la colonia fundadora se tomaron 20 hembras oviplenas y se colocaron en cámaras de cría, las cuales consistieron en cajas plásticas de 15,5 cm de largo × 11,5 cm de ancho × 9,0 cm de alto, con un orificio de ventilación en la tapa de un diámetro de 6,0 cm, cubierto con tela muselina blanca. En cada cámara se dispuso un fruto de C. moschata en estado de maduración pintón con una hembra oviplena y en la base una servilleta humedecida con agua destilada; en total se tuvieron 20 cámaras de cría. Se realizaron observaciones diarias para registrar el momento de la oviposición de las hembras y la emergencia de las ninfas I.

Posteriormente se conformaron 100 unidades de observación, cada una, compuesta por una plántula de café de cuatro meses de edad, sembrada en un vaso desechable de 1000 ml (15,5 cm de alto × 11,5 cm de diámetro en la parte superior), con un disco de foami negro en la base del tallo que cubriera el suelo y permitiera ver la exuvia cuando la ninfa cambiara de estado, en la parte aérea de cada plántula con la ayuda de un pincel número cero, se colocaran cinco ninfas I. Las unidades de observación se ubicaron en bandejas metálicas y se mantuvieron en un cuarto climatizado. Diariamente, se evaluó el tiempo transcurrido entre las ninfas I y II, luego se seleccionó la primera ninfa que mudó en cada unidad de observación para continuar el ciclo, las restantes se eliminaron. Se realizaron observaciones diarias para determinar el momento que cambiaron de estado y se registró la duración en días. Como información complementaria se realizó la descripción morfológica de cada estado.

Ciclo de vida de Pseudococcus elisae sobre frutos de Cucurbita moschata en el laboratorio. El ciclo de vida se inició con ninfas I; se establecieron 100 unidades de observación, cada unidad estuvo compuesta por una caja plástica de 15,5 cm de largo × 11,5 cm de ancho × 9,0 cm de alto, con un orificio de ventilación en la tapa de un diámetro de 6,0 cm, cubierto con tela muselina blanca. En cada caja se dispuso un fruto de C. moschata en estado de maduración pintón con una ninfa I de P. elisae, en la base se dispuso una servilleta humedecida con agua destilada. Se realizaron observaciones diarias para determinar el momento que cambiaron de estado y se registró la duración en días.

Evaluación de los parámetros de preoviposición, oviposición, fertilidad, fecundidad, razón sexual y sobrevivencia de Pseudococcus elisae Para evaluar el parámetro de fertilidad, se tomaron 100 hembras oviplenas de la colonia fundadora, se dispusieron 50 hembras sobre plantas de C. arabica y 50 hembras sobre frutos de C. moschata. En C. arabica, cada unidad estuvo conformada por una plántula de cuatro meses de edad como se describió en el ítem del ciclo de vida sobre C. arabica y en la parte aérea de cada plántula se colocó una hembra oviplena de P. elisae.

En C. moschata cada unidad de observación estuvo compuesta por una caja plástica igual a la descrita en el ítem anterior. En cada caja se dispuso un fruto de C. moschata en estado de maduración pintón con una hembra oviplena de P. elisae y en la base una servilleta humedecida con agua destilada. En ambos hospedantes, se realizaron observaciones diarias para determinar el momento de la oviposición; posteriormente, se realizó un conteo destructivo del número de huevos de cada ovisaco hasta la muerte de la hembra.

Para evaluar el parámetro de fecundidad se conformaron las mismas unidades de observación que en la evaluación de fertilidad. Por cada una se registró el número de ninfas emergidas por hembra yluego se realizaron observaciones hasta completar el ciclo de vida. Se contabilizó la proporción de machos y de hembras con base en la progenie total, duración de huevo a adulto (días), tiempo de pre-oviposición (días), tiempo de oviposición (días), número de huevos/hembra, número de ninfas emergidas/hembra y sobrevivencia del adulto.

Dinámica en campo de especies de Pseudococcidae presentes en las raíces del café En la finca La Esperanza, se estableció un lote de 500 plantas de café variedad Cenicafé1, con una densidad de siembra de 1 m × 1,40 m. En este lote, después del primer mes del establecimiento, mensualmente se seleccionaron aleatoriamente 20 plantas, las cuales se desenterraron; por cada planta se registró el número de individuos y la especie a la que pertenecían, el número de hojas, el número de raíces secundarias y la presencia en las raíces de micelio de hongos basidiomicetos con cochinillas harinosas en su interior. Las evaluaciones se realizaron durante 14 meses.

Análisis de la información En cada uno de los hospedantes C. arabica y C. moschata, se estimó el promedio y el error estándar para la duración de cada estado de desarrollo de P. elisae, la duración del ciclo total, la duración de la preoviposición, la duración de la oviposición, así mismo el número de huevos por hembra y el número de ninfas emergidas. Posteriormente, se realizó un análisis de varianza y se compararon los promedios entre hospedantes para cada variable aplicando la prueba de Duncan al 5%. Los análisis se realizaron con el programa estadístico SAS (Statistical Analysis System) versión 9.4 (2025). La supervivencia de los estados se analizó mediante una curva de supervivencia de Kaplan Meier, aplicando el procedimiento PROC LIFETEST de SAS versión 9.4 (SAS, 2025).

Resultados

Ciclo de vida de Pseudococcus elisae sobre Coffea arabica en el laboratorio

La duración del ciclo de vida para las hembras desde huevo hasta adulto fue de 98,1 ± 1,3 días; se registraron tres estados ninfales con una duración de 61,4 ± 0,3 días. El tiempo de duración del estado de ninfa duró 9,3 veces más que el huevo. Las hembras pasaron por los estados huevo, ninfa (I, II y III) y adulto (Tabla 1). Para el caso de los machos la duración de huevo hasta adulto fue de 68 ± 0,4 días y pasó por los estados de huevo, ninfa (I y II), prepupa, pupa y adulto; la mayor duración se presentó en el estado de ninfa con 31,2 ± 0,5 días y el de menor duración el estado de huevo con 6,6 ± 0,3 días (Tabla 1).

Tabla 1.

Promedio y error estándar para la duración en días de los estados de desarrollo de Pseudococcus elisae sobre plantas de Coffea arabica en el laboratorio.

Estado	Hembra		Macho
Estado	Prom. ± E.E. (días)	n	Prom. ± E.E. (días)	n
Huevo	6,6 ± 0,1		6,6 ± 0,3
Ninfa I	14,9 ± 0,2	100	15,3 ± 0,3
Ninfa II	25,6 ± 0,3	99	15,9 ± 0,6
Ninfa III	20,9 ± 0,4	83
Prepupa			9,7 ± 0,40	14
Pupa			13,5 ± 0,3	14
Adulto	30,1 ± 0,6	75	7,0 ± 0,4	14
Total	98,1 ± 1,3	75	68 ± 0,4	14

Ciclo de vida de Pseudococcus elisae sobre frutos de Cucurbita moschata en el labortatorio

La duración del ciclo de vida para las hembras desde huevo hasta adulto fue de 92,1 ± 0,3 días; se registraron tres estados ninfales con una duración de 60,1 ± 0,3 días. El tiempo de duración de los tres estados ninfales duró 9,2 veces más que el huevo. Las hembras pasaron por los estados de huevo, ninfa (I, II y III) y adulto (Tabla 2). Para el caso de los machos la duración de huevo hasta adulto fue de 67,2 ± 0,3 días y pasó por los estados de huevo, ninfa (I y II), prepupa, pupa y adulto. La mayor duración se presentó en el estado de ninfa (dos estados ninfales) con 32,4 ± 0,4 días y el de menor duración el estado de huevo con 6,7 ± 0,1 días (Tabla 2).

Tabla 2.

Promedio y error estándar para la duración en días de los estados de desarrollo de Pseudococcus elisae sobre frutos de Cucurbita moschata en el laboratorio.

Estado	Hembra		Macho
Estado	Prom. ± E.E. (días)	n	Prom. ± E.E. (días)	n
Huevo	6,5 ± 0,5		6,7 ± 0,1
Ninfa I	10,7 ± 0,1	98	10,3 ± 0,4
Ninfa II	30,8 ± 0,3	98	22,1 ± 0,4
Ninfa III	18,6 ±0,3	84
Prepupa			6,5 ± 0,5	11
Pupa			14,5 ± 0,5	11
Adulto	25,5 ± 0,4	78	7,1 ± 0,3	10
Total	92,1 ± 0,3	78	67,2 ± 0,3	10

Al comparar la duración de cada estado de P. elisae entre C. arabica y C. moschata; se encontró que la duración de huevo hasta adulto fue mayor en C. arabica y se diferenció estadísticamente de la duración en frutos de C. moschata; de la misma manera para ninfa I, ninfa III y adulto (Tabla 3).

Tabla 3.

Comparación estadística entre Coffea arabica y Cucurbita moschata para la duración en días de cada estado de desarrollo de las hembras de P. elisae.

Estado	Coffea arabica		Cucurbita moschata
Estado	Prom. ± E.E. (días)		Prom. ± E.E. (días)
Huevo	6,6 ± 0,1	A	6,5 ± 0,5	A
Ninfa I	14,9 ± 0,2	A	10,7 ± 0,1	B
Ninfa II	25,6 ± 0,3	B	30,8 ± 0,3	A
Ninfa III	20,9 ± 0,4	A	18,6 ± 0,3	B
Adulto	30,1 ± 0,6	A	25,5 ± 0,4	B
Total	98,1 ± 1,3	A	92,1 ± 0,3	B

*E.E. = Error estándar

*Letras no comunes indican diferencia entre promedios según prueba de Duncan al 5%.

Descripción morfológica de cada estado de desarrollo de Pseudococcus elisae

Huevos. Están protegidos en un ovisaco algodonoso de color blanco el cual permanece adherido a la hembra hasta la emergencia de las ninfas; son amarillo claro cuando están recién puestos, la superficie es lisa y brillante, a medida que se va desarrollando la ninfa el huevo toma un color más oscuro (Ø ecuatorial 0,3 ± 0,02 mm; Ø polar 0,6 ± 0,04 mm; según medidas tomadas con lente 1,6 a 1X) (Figura 1a).

Ninfas I, II y III. Posterior a la eclosión de los huevos, las ninfas se protegen con la estructura del ovisaco uno o dos días más, son móviles y activas, el cuerpo es amarillo claro desprovisto de cera inicialmente. A medida que pasan los días y comienzan a alimentarse, producen material ceroso blanco que recubre el cuerpo y forman las proyecciones típicas de Pseudococcidae, tienen seis patas, el cuerpo es aplanado y ovalado. Las antenas son notorias y sobresalen paralelamente de la cabeza; pasa por tres estados ninfales y se diferencian entre sí solo por el tamaño (Figuras 1b, c y d). Las dimensiones para la ninfa I son: Ø ecuatorial 0,22 ± 0,007 mm, Ø polar 0,42 ± 0,009 mm; para ninfa II, Ø ecuatorial 0,31 ±0,005 mm, Ø polar 0,55 ± 0,009 mm y para ninfa III, Ø ecuatorial 0,49 ± 0,2 mm, Ø polar 0,88 ± 0,036 mm).

Adulto hembra. Seguido de la última muda, la hembra alcanza su estado adulto. El cuerpo es amarillo más claro que las ninfas de forma más globosa y alargada y el tamaño es mayor (Ø ecuatorial 1,31 ± 0,03 m, Ø polar 2,13 ± 0,06 mm), presentan 17 cerarios a cada lado y dos proyecciones cerosas al final del abdomen (Figura 1e).

Adulto macho. Los machos pasaron por dos estados ninfales (ninfas I y II) los cuales son iguales a los de las hembras al igual que los huevos. Al final del segundo estado comienzan a secretar una sustancia cerosa sobre su cuerpo; denominada prepupa y adentro se va formando la pupa, las dimensiones fueron: prepupa (Ø ecuatorial 1,76 ± 0,062 mm, Ø polar 0,54 ± 0,016 mm), pupa (0,72 ± 0,03 mm longitud) (Figuras 2a y b). La última muda tiene lugar dentro del capullo y la apariencia cambia drásticamente. Los machos se caracterizan por tener alas bien desarrolladas, son muy pequeños y activos (0,685 ± 0,02 mm longitud). Tienen dos filamentos caudales largos (0,471 ± 0,018 mm longitud) y cerosos en el extremo posterior del abdomen. Los machos no tienen aparato bucal por lo que no se alimentan y viven entre 1 y 3 días después de convertirse en adultos y aparearse (Figuras 2c y d).

Figura 1.

Estados de desarrollo de la hembra de Pseudococcus elisae. a. Huevo, b. Ninfa I, c. Ninfa II, d. Ninfa III, E. Hembra adulta (lente 1,6 × 1X)

Figura 2.

Estados de desarrollo del macho de Pseudococcus elisae. a. Prepupa, b. Pupa, c. Macho, vista dorsal, d. Macho, vista ventral, e. Macho, vista lateral (lente 1,6 × 1X).

Parámetros de preoviposición, oviposición, fertilidad, fecundidad, razón sexual y sobrevivencia de Pseudococcus elisae

En Coffea arabica, cada hembra depositó en promedio 231 ± 3,6 huevos (fertilidad), de los cuales emergieron 197,3 ± 6,2 ninfas (fecundidad) lo que corresponde al 85,4 % de huevos eclosionados, la razón sexual fue de 11:6 a favor de las hembras (Tabla 4).

Tabla 4.

Promedios y error estándar para la duración en días de la preoviposición, oviposición, fertilidad y fecundidad, así como la razón sexual de Pseudococcus elisae sobre plántulas de Coffea arabica.

Parámetros del ciclo de vida	Duración (días) Prom. ± E.E.
Preoviposición	7,6 ± 0,2
Oviposición	10,7 ± 0,3
Número de huevos/hembra (Fertilidad)	231 ± 3,6
Ninfas emergidas/hembra (Fecundidad)	197,3 ± 6,2
Razón sexual (hembras/machos)	11:6

La tasa de supervivencia de P. elisae en C. arabica, fue alta en todas las etapas de desarrollo, tanto para los machos como para las hembras, y se mantuvo a través de todo el ciclo de vida. La supervivencia de las hembras en ninfa II fue del 98,8% y en ninfa III del 96,5%, el porcentaje de hembras que alcanzaron la etapa adulta fue de 87,0% (Figura 3a). Para los machos la supervivencia fue del 100% bajo las condiciones evaluadas (Figura 3b).

La curva de supervivencia para P. elisae (Figuras 3a y b) se asemeja a la curva de supervivencia Tipo I: Alta supervivencia (Rabinovich, 1980), donde la mayor parte de los organismos alcanzaron su máximo desarrollo.

En frutos de C. moschata cada hembra ovipositó en promedio 201 ± 3,6 huevos (fertilidad), de los cuales emergieron 182,7 ± 4,9 ninfas (fecundidad) lo que corresponde al 90,9 % de huevos eclosionados, la razón sexual fue de 8:8 (Tabla 5).

Figura 3.

Análisis de supervivencia Kaplan - Meier para hembras (3a) y machos (3b) de Pseudococcus elisae sobre plantas de Coffea arabica.

Tabla 5.

Promedios y error estándar para la duración en días de la preoviposición, oviposición, fertilidad y fecundidad, así como la razón sexual de Pseudococcus elisae sobre frutos de Cucurbita moschata.

Parámetros del ciclo de vida	Duración (días) Prom. ± E.E.
Pre-oviposición	9,3 ± 0,5
Oviposición	10,5 ± 0,2
Número de huevos/hembra (Fertilidad)	201 ± 3,6
Ninfas emergidas/hembra (Fecundidad)	182,7 ± 4,9
Razón sexual hembras/machos	8:8

La tasa de supervivencia de P. elisae en frutos de C. moschata fue alta en todas las etapas de desarrollo tanto para los machos como para las hembras y se mantuvo a través de todo el ciclo de vida. La supervivencia de las hembras en ninfa II fue del 98,6% y en ninfa III del 95,8%, el porcentaje de hembras que alcanzaron la etapa adulta fue de 88,6% (Figura 4a). Para los machos la supervivencia fue del 90,9% bajo las condiciones evaluadas (Figura 4b). La curva de supervivencia para P. elisae en frutos de C. moschata (Figuras 4a y 4b) se asemeja a la curva de supervivencia Tipo I: Alta supervivencia (Rabinovich, 1980), donde la mayor parte de los organismos alcanzaron su máximo desarrollo.

Figura 4.

Análisis de supervivencia Kaplan - Meier para hembras (4a) y machos (4b) de Pseudococcus elisae sobre plantas de Cucurbita moschata.

Al comparar la duración en días de la preoviposición, oviposición, fertilidad, fecundidad y sobrevivencia de P. elisae (Tabla 6), las hembras de P. elisae ovipositaron mayor número de huevos en C. arabica que en frutos de C. moschata siendo diferentes estadísticamente; también se presentó mayor emergencia de ninfas en C. arabica.

Tabla 6.

Comparación estadística entre Coffea arabica y frutos de Cucurbita moschata para los parámetros preoviposición, oviposición, fertilidad, y fecundidad de P. elisae.

Parámetro del ciclo de vida	Coffea arabica		Cucurbita moschata
Parámetro del ciclo de vida	Duración (días) Prom. ± E.E.		Duración (días) Prom. ± E.E.
Pre-oviposición	7,6 ± 0,2	B	9,3 ± 0,5	A
Oviposición	10,7 ± 0,3	A	10,5 ± 0,2	A
Número de huevos/hembra (Fertilidad)	231 ± 3,6	A	201 ± 3,6	B
Ninfas emergidas/hembra (Fecundidad)	197,3 ± 6,2	A	182,7 ± 4,9	B
Razón sexual hembras/machos	11:6		8:8

*E.E. = Error estándar

*Letras no comunes indican diferencia entre promedios según prueba de Duncan al 5%.

Dinámica en campo de especies de Pseudococcidae presentes en las raíces del café

Se evaluaron 395 plantas de café durante 14 evaluaciones, de las cuales 278 (70,4%) tenían cochinillas harinosas; de estas, el 82,7% presentaron P. elisae y especies del complejo D. texensis. Se encontraron individuos de P. elisae desde la primera evaluación, la presencia de cochinillas harinosas se mantuvo a lo largo de todas las evaluaciones y el número de individuos fue variable en cada evaluación (Figura 5). En las 278 plantas se encontraron en total 11.323 individuos.

Las especies P. elisae y complejo D. texensis se encontraron distribuidas aleatoriamente en el lote; sin embargo, se observaron sitios de mayor concentración (Figura 6). Fue frecuente encontrar en una misma raíz dos especies de Coccomorpha: complejo D. texensis y P. elisae; complejo D. texensis y Puto barberi; P. elisae y P. barberi. Hasta el momento se desconoce que P. barberi se asocie con hongos basidiomicetos y enquiste raíces del café; sin embargo, se encontró frecuentemente en el lote evaluado.

El análisis descriptivo para la variable número de individuos por planta, indicó que P. elisae presentó mayor población por planta, con una mediana de 24,5 individuos frente a 20,5 para el complejo D. texensis (Figura 7).

A partir de los 11 meses de edad se encontraron plantas con presencia de micelio de los hongos que se asocian con las cochinillas harinosas que enquistan raíces del café, es decir, enquistadas (Figura 8). En total se registraron 10 plantas con presencia de cochinillas harinosas y nódulos del hongo que cubrían las raíces principales y secundarias (Tabla 7) y contenían en su interior ninfas y adultos de P. elisae y el complejo D. texensis. Con base en el índice de disponibilidad hídrica (IDH) de la estación meteorológica cercana al sitio de estudio se encontró que, para la primera década del mes de agosto hubo déficit hídrico en la zona (Figura 9) que coincidió con elmomento en el cual se registraron las primeras raíces enquistadas con nódulos recién formados.

Figura 5.

Mediana del número de individuos por especie y evaluación.

Figura 6.

Distribución en el lote de las especies de cochinillas harinosas que enquistan raíces del café Pseudococcus elisae y complejo Dysmicoccus texensis, así como P. barberi.

Figura 7.

Análisis descriptivo para el número de individuos por planta de Pseudococcus elisae y complejo Dysmicoccus texensis.

Figura 8.

Raíz de planta de Coffea arabica enquistada, con presencia de una especie del complejo Dysmicoccus texensis.

Tabla 7.

Número de plantas enquistadas en cada evaluación, especie de cochinilla harinosa, número de individuos, número de nódulos y promedio de individuos encontrados en cada nódulo.

Eval./Mes	Plantas	Especie	No Individuos	No nódulos	Promedio individuos por nódulo
11 Agosto	1	Complejo Dysmicoccus texensis	925	86	10 ± 0,3
11 Agosto	2	Complejo Dysmicoccus texensis	1169	112	8 ± 0,2
13 Octubre	1	Pseudococcus elisae	411	62	7 ± 0,2
13 Octubre	2	Complejo Dysmicoccus texensis	729	75	9 ± 0,2
14 Noviembre	1	Complejo Dysmicoccus texensis	2	2	2 ± 0,5
	2	Complejo Dysmicoccus texensis	458	59	9 ± 1,2
	3	Pseudococcus elisae	299	36	6±0,3
	4	Pseudococcus elisae	543	71	8 ± 0,2
	5	Complejo Dysmicoccus texensis	651	69	7 ± 0,2
	6	Complejo Dysmicoccus texensis	890	78	9 ± 0,3

Figura 9.

Índice de disponibilidad hídrica para la estación meteorológica el Agrado, Montenegro, Quindío.

En cuanto al efecto de la presencia de cochinillas harinosas en el número de hojas por planta y número de raíces secundarias, se encontró que, en las plantas con presencia de cochinillas harinosas y quistes el número de raíces secundarias disminuyó con respecto a las plantas sanas (Figura 10). Sin embargo, no se diferenciaron estadísticamente y para la variable número de hojas no se encontraron diferencias.

Figura 10.

Análisis descriptivo de la variable número de raíces secundarias en plantas con raíces enquistadas y plantas sanas, es decir sin presencia de cochinillas harinosas ni quistes.

Discusión

Sobre el ciclo de vida de P. elisae, los pocos estudios existentes reportaron a una temperatura de 24 °C, una duración de huevo hasta adulto entre 54 y 93 días pasando por los estados de huevo, ninfa (tres estados), adulto macho y hembra. Los machos pasan por los estados de prepupa y pupa y este estado presentó una duración entre cinco y ocho días (Armijos & Silva, 2010). En el presente estudio bajo condiciones controladas de temperatura de 25 °C ± 2 °C, y humedad relativa (HR) entre 70% y 80%, encontramos que una hembra de P. elisae completa su ciclo de vida entre 92 y 98 días dependiendo del hospedante, lo que concuerda con Armijos y Silva (2010); sin embargo, difiere de la duración registrada para otras especies de Pseudococcus como Pseudococcus viburni (Signoret, 1875) sobre hojas de manzana [Malus domestica (Suckow) Borkh (Rosaceae)], hojas de uva [Vitis vinifera L. (Vitaceae)] y caqui [Diospyros kaki Thunb. (Ebenaceae)] en donde reportaron desde 45 hasta 47 días a 25 °C (Mudavanhu, 2009). Lo anterior se puede deber a las variaciones en las características morfológicas, químicas y fisiológicas de los hospedantes, así como los valores nutricionales y los niveles de nitrógeno de las plantas, los cuales están relacionados con el desarrollo de los insectos (Cocco et al., 2014; Schoonhoven et al., 2005).

El ciclo de vida de las especies de Pseudococcus puede ser más largo que las especies de Dysmicoccus; por ejemplo, Alves (2006) reportó para D. texensis a 27 °C un ciclo total de 60 ±13,2 días para las hembras pasando por tres estados ninfales; mientras que Garay y Mora (2018), registraron que el ciclo de vida total a 25 °C ± 1 °C y 80% HR fue de 56,3 ± 2,2 días, lo que puede conllevar a menos generaciones por año. Nuestros resultados indican que a 25 °C ± 2°C, 70% - 80% HR y fotoperiodo 12:12 h [L:D], P. elisae podría completar de 3 a 4 generaciones en un año, pero se deben realizar más estudios para evaluar el efecto de la temperatura y humedad relativa en la biología de P. elisae.

En el presente trabajo, los resultados en cuanto al número de huevos por hembra (fertilidad) de P. elisae, son consistentes con lo reportado para hembras de la familia Pseudococcidae por Pacheco da Silva et al. (2017) en la especie P. viburni a 25 °C ± 1 °C y 70% ± 10% HR que encontraron que el número medio de huevos por hembra fue de aproximadamente 88, alcanzando un máximo de 201. Así mismo, Bettencourt y Simões (2008) y Oyarzun (2004), para la misma especie, reportaron desde 70 hasta 300 huevos en papas germinadas; mientras tanto, Mudavanhu (2009), a 25 °C reportó 240 huevos en plantas de manzana. En el caso de Phenacoccus manihoti Matile-Ferrero, 1977 (Pseudococcidae) sobre plantas de yuca [Manihot esculenta Crantz (Euphorbiaceae)], Barilli et al. (2014), a 25 °C ± 2 °C y un fotoperiodo de 14 h obtuvieron desde 37 hasta 497 huevos por hembra, con un promedio de 247,1. Lo anterior parece indicar que la capacidad de oviposición de las hembras de diferentes especies de la familia Pseudococcidae se encuentra estrechamente relacionada con las condiciones de temperatura y plantas hospedantes. En cuanto a la fecundidad, en este caso, sobre ambos hospedantes, P. elisae tuvo una tasa alta con más del 90% de huevos eclosionados por hembra.

La supervivencia de las hembras de P. elisae registrada en este trabajo fue alta y comenzó a disminuir drásticamente después de las etapas reproductivas. En el caso de los machos, la longevidad fue mayor que lo registrado por otros autores como Costa et al. (2016) para Planococcus citri (Risso, 1813), estos autores indicaron longevidades de 36,5 + 1,2 días a 25 C° ± 1 C°, 70 % ± 10% de HR y 12 horas de fotoperiodo y para Planococcus minor (Maskell, 1897) de 37,1+1,8 días bajo las mismas condiciones. Así mismo, Garay y Mora (2018) registraron promedios altos de longevidad a 25 °C en las hembras de D. texensis desarrolladas sobre tubérculos de papa.

Bajo las condiciones de este estudio, se encontró que P. elisae y especies del complejo D. texensis comenzaron a presentar la asociación con los hongos basidiomicetos a partir del mes 11 de establecido el lote; el hongo se observa como una capa corchosa (micelio) que crece y se extiende sobre la raíz principal y las raíces secundarias, cubriendo a los individuos de los pseudocóccidos que se están alimentando de las raíces; de esta manera, el hongo les proporciona protección de los enemigos naturales y de condiciones ambientales adversas (Fang et al., 2020).

Conclusiones

Pseudococcus elisae es una especie con estrategia r por su tamaño pequeño, vida corta, respuesta muy rápida, y la estrategia de supervivencia es multiplicarse y crecer muy rápidamente. Con base en la literatura esta plaga se desarrolla y reproduce exitosamente sobre varios hospedantes; en este estudio se encontró que en C. arabica y C. moschata presentó altas tasas de supervivencia y longevidad, esto sugiere que es una amenaza para los cultivos de café del país, ya que, si las condiciones ecológicas son adecuadas, una hembra alcanza la adultez y madurez reproductiva en 90 días aproximadamente y puede producir más de 200 huevos, que eclosionan en un período de seis días. El conocimiento del ciclo de vida de P. elisae es útil para planificar estrategias de manejo, como el número y el período de las aplicaciones de productos de síntesis química.

Origen y financiamiento

Este estudio hizo parte del proyecto de Investigación ENT103004, financiado con recursos de la Federación Nacional de Cafeteros de Colombia (FNC)-Cenicafé.

Contribución de los autores

Luz Andrea Carmona-Valencia, realizó el trabajo de campo y laboratorio, procesamiento de datos, análisis de la información y redacción del manuscrito. Pablo Benavides-Machado, contribuyó en la construcción del proyecto de investigación, realizó ajustes a la metodología, seguimiento al registro de la información y revisión del manuscrito. Rubén Darío Medina contribuyó en los análisis estadísticos. Zulma Nancy Gil-Palacio. Fue responsable de la construcción del proyecto de investigación, la dirección, diseño y supervisión del trabajo experimental, recolección de las muestras en el campo y revisión y ajustes del manuscrito.

Conflicto de intereses

Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.

Footnotes

Agradecimientos

Agradecemos la colaboración de Fáber de los Ríos, Mauricio Jiménez, Robín García, Luis Eduardo Escobar, Daniel Antonio Franco y el personal de la Estación Experimental Paraguaicito por el apoyo en la fase campo. Así mismo, extender nuestro agradecimiento a Carlos Augusto Ramírez, Luisa Fernanda Monsalve y Nancy Arciniegas por su colaboración con los procedimientos de laboratorio.

References

Alves

V. S.

(2006). Aspectos da biología de Dysmicoccus texensis (Tinsley) (Hemiptera: Pseudococcidae) e seu controle com nematóides entomopatogênicos [Tesis de doutorado em entomologia, Universidade Federal de Lavras, Lavras, Brasil]. http://repositorio.ufla.br/bitstream/1/2984/1/TESEAspectos%20da%20biologia%20de%20Dysmicoccus%20texensis%20(Tinsley)%20(HemipteraPseudococcidae)%20e%20seu%20controle%20com%20nemat%C3%B3ides%20entomopatog%C3%AAnicos.pdf.

Armijos

Flores

Silva

(2003). Los piojos harinosos (cochinillas) vectores del Virus del estriado del Banano en Ecuador. Instituto Nacional Autónomo de investigaciones. Boletín Divulgativo, 293, 1–8. https://repositorio.iniap.gob.ec/bitstream/41000/1992/1/iniaplsbd306.pdf

Armijos

Silva

(2010). Ciclo de vida de los piojos harinosos (Cochinillas harinosas) del banano y plátano en Ecuador. Instituto Nacional Autónomo de investigaciones. Boletín Divulgativo, 300, 1–10. https://repositorio.iniap.gob.ec/bitstream/41000/1983/1/iniaplsbd300.pdf

Barilli

D. R.

Pietrowski

Da S. Wengrat

Gazola

Ringenberg

(2014). Biological characteristics of the cassava mealybug Phenacoccus manihoti (Hemiptera: Pseudococcidae). Revista Colombiana de Entomología, 40(1), 21–24. http://www.scielo.org.co/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0120-04882014000100004

Beardsley

J. A.

(1986). Taxonomic notes on Pseudococcus elisae Borchsenius, a mealybug new to the Hawaiian fauna (Homoptera: Pseudococcidae). Proceedings of the Hawaiian Entomological Society, 26, 31–34. 10.1079/cabicompendium.4508

Bettencourt

S. C. X.

Simões

A. M. A.

(2008). Bioecology of Pseudococcus viburni in the Azores, pp. 251–252. In Proceedings of XI International Symposium on Scale Insect Studies, Oeiras, Portugal, 24-27.

Caballero

Ramos-Portilla

A. A.

Suárez-González

Serna

Gil

Z. N.

Benavides

(2019). Los insectos escama (Hemiptera: Coccomorpha) de raíces de café (Coffea arabica L.) en Colombia, con registros de hormigas (Hymenoptera: Formicidae) en asociación. Ciencia y Tecnología Agropecuaria, 20(1), 69–116. 10.21930/rcta.vol20_num1_art:1250

Chacko

M.J.

Sreedharan

(1981). Control of Planococcus lilacinus and Diacanthodes sp. associated with coffee roots. Journal of Coffee Research, 11(3), 76–80. 10.1079/cabicompendium.41891

Cocco

Marras

P.M.

Muscas

Mura

Lentini

(2014). Variation of life-history parameters of Planococcus ficus (Hemiptera: Pseudococcidae) in response to grapevine nitrogen fertilization. Journal of Applied Entomology, 139(7), 519–528. https://academic.oup.com/jinsectscience/article-abstract/14/1/144/2387136.

10.

Costa

Souza

Prado

Santa-Cecília

L. V. C.

(2016). Tabela de vida de fertilidade de Planococcus citri (Risso) е Planococcus minor (Maskell) (Hemiptera: Pseudococcidae) em cafeeiro. Coffee Science, Lavras, 11(2), 204–210. https://coffeescience.ufla.br/index.php/Coffeescience/article/view/1048

11.

Costa Lima

A. M.

(1930). Sôbre o Pseudococcus cryptus Hempel, praga de cafeeiro e da laranjeira (Homoptera: Cocoidea). Memórias do Instituto Oswaldo Cruz, 23(1), 35–39. 10.1590/S0074-02761930000100002

12.

Dhaliwal

G. S.

Jindal

Dhawan

A. K.

(2010). Insect pest problems and crop losses: changing trends. Indian Journal of Ecology, 37(1), 1–7. https://www.cabidigitallibrary.org/doi/full/10.5555/20113091848

13.

Fang

Y. W.

Wang

W. B.

M. X.

X. J.

Gao

Liu

Zhang

C. X.

(2020). Relationship between the honeydew of mealy bugs and the growth of Phlebopus portentosus. PloS One, 12(15), 6, e0233710. 10.1371/journal.pone.0233710

14.

Garay

H. C. B.

Mora

J. T.

(2018). Biology of Dysmicoccus texensis (Tinsley, 1900) (Hemiptera: Pseudococcidae) in four different temperatures on alternative hosts (Solanum tuberosum L.) The Biologist (Lima), 16(2), 261–271.

15.

García Morales

Denno

B. D.

Miller

D. R.

Miller

G. L.

Ben-Dov

Hardy

N.B.

(2016). ScaleNet: A literature-based model of scale insect biology and systematics. Database. 10.1093/database/bav118. http://scalenet.info. (consultado en octubre de 2023).

16.

Gil

Z. N.

Benavides Machado

Villegas

G. C.

(2015). Manejo integrado de las cochinillas de las raíces del café. Avances Técnicos Cenicafé, 459, 1–8. http://hdl.handle.net/10778/637.

17.

Granara de Willink

M. C.

González

(2018). Revisión taxonómica de Pseudococcus Westwood (Hemiptera: Pseudococcidae) de Centro y Sur América con descripciones de especies nuevas. Insecta Mundi, 0673, 1–117. https://journals.flvc.org/mundi/article/view/0673

18.

Maublancc

Roger

(1935). Phthiriosis of coffee in the Cameroons. Revue de Botanique Apliquee et d'Agriculture Tropical, 15(161), 25–32. 10.3406/jatba.1935.5458

19.

Mudavanhu

(2009). An investigation into the integrated pest management of the obscure mealybug, Pseudococcus viburni (Signoret) (Hemiptera: Pseudococcidae), in pome fruit orchards in the Western Cape Province, South Africa. [Tesis de doctorado, Stellenbosch: University of Stellenbosch]. http://scholar.sun.ac.za/handle/10019.1/2620

20.

Oyarzun

I. M. S.

(2004). Taxonomía y observaciones biológicas del chanchito blanco de los frutales, Pseudococcus viburni (Signoret) (Hemiptera: Pseudococcidae). Universidad de Chile. [Tesis de pregrado, Universidad de Chile].

21.

Pacheco da Silva

V. C.

Nondillo

Weber Galzer

E. C.

Silveira

G.M.

Botton

(2017). Effect of host plants on the development, survivorship, and reproduction of Pseudococcus viburni (Hemiptera: Pseudococcidae. Florida Entomologist, 100(4), 718–724. 10.1653/024.100.0418

22.

Pfaltzer

Fuiter

D. H. J.

(1941). The root louse fungus, Polyporus coffeae Wakef. Archief Koffiecult. in Nederlandsch-Indie, 15(1), 121–142.

23.

Rabinovich

J. E.

(1980). Introducción a la ecología de poblaciones animales. Continental Publishing Company S. A., México City, México.

24.

SAS Institute Inc. (2025). SAS® 9.4 (Maintenance 9) [Software informático]. SAS Institute Inc.

25.

Santa-Cecília

L. V.

Reis

P. R.

Souza

J. C.

(2002). Sobre a nomenclatura das especies de cochonilhas farinhentas do cafeeiro nos Estados de Minas Gerais e Espírito Santo. Neotropical Entomology, 31(2), 333–334. 10.1590/S1519-566X2002000200024

26.

Schoonhoven

L M.

Van Loon

J. J. A.

Dicke

(2005). Insect-Plant Biology. Oxford University Press, Oxford, Reino Unido. 10.1093/oso/9780198525943.001.0001

27.

Sekhar

P. S.

(1964). Entomology in India. In Pests of coffee. Entomological Society of India, New Delhi.

28.

Sirisena

U. G. A. I.

Watson

G. W.

Hemachandra

K. S.

Wijayagunasekara

H. N. P.

(2013). A modified technique for the preparation of specimens of Sternorryncha for taxonomic studies. Tropical Agricultural Research, 24(2), 139–149. https://www.academia.edu/72750857/Modified_technique_for_the_preparation_of_specimens_of_sternorryncha_for_taxonomic_studies

29.

Souza

Santa-Cecília

L. V. C.

Prado

Souza

J. C. D.

(2008). Cochonilhas farinhentas (Hemiptera: Pseudococcidae) em cafeeiros (Coffea arabica L.) em Minas Gerais. Coffee Science, Lavras, 3(2), 104–107. https://coffeescience.ufla.br/index.php/Coffeescience/article/download/80/163/355

30.

Watson

G. W.

Cox

J. M.

(1990). Identity of the African coffee root mealybug, with descriptions of two new species of Planococcus (Homoptera: Pseudococcidae). Bulletin of Entomological Research, 80(1), 99–105. 10.1017/S0007485300045971

31.

Watson

G. W.

Kondo

Lambdin

Pacheco da Silva

V. C.

(2022). 4.2.12. Pseudococcus spp. En Kondo

Watson

G.W.

(Eds.), Encyclopedia of Scale Insect Pests (pp. 192–207). CABI Wallingford, Oxfordshire, UK. https://www.cabidigitallibrary.org/doi/book/10.1079/9781800620643.0000

32.

Williams

D. J.

(1986). Scale insects (Homoptera: Coccoidea) on coffee in Papua New Guinea. Papua New Guinea Journal of Agriculture, Forestry and Fisheries, 34(1-4), 1–8.

33.

Williams

D. J.

Granara de Willink

M. C.

(1992). Mealybugs of Central and South America. CAB International, Wallingford, UK. https://www.cabidigitallibrary.org/doi/full/10.5555/19921165001

Life Cycle of Pseudococcus Elisae And Field Dynamics Of Mealybugs (Hemiptera: Pseudococcidae) Present On The Coffea Arabica Roots

Abstract

Keywords

Introducción

Materiales y métodos

Resultados

Ciclo de vida de Pseudococcus elisae sobre Coffea arabica en el laboratorio

Ciclo de vida de Pseudococcus elisae sobre frutos de Cucurbita moschata en el labortatorio

Descripción morfológica de cada estado de desarrollo de Pseudococcus elisae

Parámetros de preoviposición, oviposición, fertilidad, fecundidad, razón sexual y sobrevivencia de Pseudococcus elisae

Dinámica en campo de especies de Pseudococcidae presentes en las raíces del café

Discusión

Conclusiones

Origen y financiamiento

Contribución de los autores

Conflicto de intereses

Footnotes

Agradecimientos

References