Abstract
To evaluate the damage caused by the leafminer Liriomyza sativae Blanchard in beans, four field trials were carried out. Population development of the insect with respect to the crop cycle was recorded, the percentage of parasitism by Diglyphus begini Ashmead was measured, and different leafminer control alternatives with effective and noneffective products, a treatment with calendar applications similar to that used by the majority of farmers and a control were compared. It was determined that the insect was present during most of the crop cycle and that the populations were variable depending on environmental conditions and the action of natural enemies. The ectoparasitoid D. begini established 17 days after planting, its activity was permanent, and parasitism levels were as high as 72.5%. There were no differences in yield obtained in the field. No clear economic advantage (cost/benefit) existed between chemical treatments with respect to the control. The similarity in economic benefits between farmers practices and no control treatments demonstrated little or no importance of the leafminer, confirming that the perceptions of farmers with respect to leafminer damage are exaggerated and that repetitive use of insecticides against this insect is not justified.
Introducción
Los minadores del género Liriomyza son plagas comunes del fríjol y otros cultivos en la zona Andina y en Centro América (Spencer 1973). A pesar de que los agromízidos tienen buen control natural por parte de parasitoides del orden Hymenoptera (Spencer 1973) y que todas las medidas que ofrece el Manejo Integrado de Plagas son aplicables a los minadores (Soto 1984), la mayoría de veces el manejo de estos insectos se hace exclusivamente con insecticidas. A ello se debe la rápida resistencia que varias especies han adquirido (Parrella 1987; Soto 1989), el aumento de sus poblaciones y los problemas de control que se han vuelto evidentes en algunas regiones.
La especie L. sativae es reconocida como plaga de varios cultivos en Argentina, Perú, Venezuela, Alabama, California, Florida, Texas y Hawaii pero la importancia del daño puede variar de acuerdo con la época y la localidad (Spencer 1984). Se sabe que se convierte en problema grave solamente cuando sus parasitoides han sido eliminados (Johnson et al. 1980). No se conoce la importancia real de L. sativae, especie predominante en fríjol en zonas cálidas de Colombia, pero hay un temor evidente a las consecuencias que conlleva la utilización indiscriminada de insecticidas para éste y otros insectos. Es preocupante que se convierta en plaga de importancia pues dicha condición se ve favorecida principalmente por el carácter polífago del insecto (Spencer 1973; 1984) y por la alteración del equilibrio ecológico al eliminar los controladores naturales (Johnson et al. 1980; Espinosa y Sánchez 1982; Calderón et al. 1992; Johnson 1993), que, en el caso del Valle del Cauca, son los parasitoides de larvas de Opius sp. y Diglyphus begini y el díptero Empididae predador de adultos, Drapetis sp. posiblemente flavidus Williston (De la Cruz 1989).
En el caso de L. huidobrensis (Blanchard), especie afín predominante en zonas de ladera, se sabe que no es una plaga de importancia económica del fríjol en Colombia (Cardona et al. 1991) pero aún así, la mayoría de los agricultores la controlan. Es necesario buscar soluciones alternativas que articulen prácticas viables para el manejo del minador, apoyadas en criterios entomológicos y ecológicos. Este trabajo aporta las bases necesarias para desarrollar tales estrategias ya que se tuvieron en cuenta los siguientes objetivos: 1) Determinar la forma como las poblaciones del insecto se desarrollan en el campo para establecer su fenología; 2) Cuantificar los niveles de parasitismo sobre larvas del minador; 3) Medir los efectos de poblaciones crecientes de adultos y larvas del minador sobre el desarrollo y rendimiento del fríjol, estudiar la naturaleza del daño y medir el impacto económico sobre el cultivo.
Materiales y Métodos
Los trabajos se desarrollaron durante los semestres 94B y 95A en el Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT) de Palmira ubicado a 965 msnm., 24 °C, 1200 mm de precipitación y 78 % de humedad relativa.
El diseño utilizado fue el de bloques completos al azar con seis tratamientos y tres repeticiones; las distancias de siembra del fríjol fueron 0.10 m entre plantas y 0.6 m entre surcos. Cada parcela consistió de 8 surcos de 8 m de longitud; la distancia entre parcelas fue de 3.6 m; la distancia entre bloques fue de 2 m.
Semanalmente se contaron los estados del insecto y se estimó visualmente el área minada en diez folíolos tomados al azar por parcela; se hizo también la calificación del daño. Se midieron los rendimientos de la cosecha. La evaluación económica se hizo por medio del sistema de presupuesto parcial y se compararon las relaciones beneficio/costo (B/C) resultantes de aplicar las diferentes alternativas de control.
Los datos fueron sometidos a análisis de varianza. Cuando la prueba de F fue significativa se hizo la separación de medias según la prueba de Ryan-Einot-Gabriel-Welsch (SAS 1982) con niveles de significancia iguales o menores al 5%. A algunas variables de población del insecto se les hizo análisis de área acumulada bajo la curva.
Resultados y Discusión

Fluctuación poblacional del minador del fríjol L. sativae con respecto a los estados de desarrollo del cultivo.
Al igual que muchos otros insectos, los minadores emigran del cultivo cuando la planta ya no les brinda el ambiente adecuado para su sobrevivencia. En la etapa de maduración las hojas del fríjol se deterioran y caen; como el insecto debe asegurar su progenie, se ausenta en busca de mejores condiciones. Estas diferencias entre semestres y el comportamiento descrito hace suponer que la presencia o no del minador depende, entre otros factores, de las condiciones ambientales, viéndose favorecido por temperaturas altas y precipitación baja, condiciones que caracterizaron el semestre 95A. Consecuentemente con la mayor población de adultos, el número promedio de huevos y larvas por folíolo en el 95A superó al promedio del semestre anterior. En el 95A, la mayor densidad de larvas por folíolo ocurrió entre la floración y el inicio de formación de vainas. Esta es la época en la cual la planta presenta mayor cantidad de follaje. Es posible que el desarrollo fisiológico del cultivo haya permitido para entonces suplir la demanda de carbohidratos necesaria durante la floración.
En el 94B algunas pupas de la primera generación se perdieron a causa de la lluvia y predación accidental por crisomélidos. Además, debido al alto grado de parasitismo registrado en este semestre, la distribución y cantidad de pupas fue mucho menor (Fig. 1). En este estudio el daño fue bajo, nunca llegó a la parte superior de la planta y no ocurrió defoliación.

Porcentaje de parasitismo detectado en larvas de L. sativae en diferentes etapas de desarrollo del cultivo.

Areas bajo la curva calculadas para poblaciones de pupas de L. sativae como resultado de ejercer diferentes alternativas de control en fríjol. Curvas con igual letra no difieren significativamente al 1% (Ryan-Einot-Gabriel-Welsch).
Se puede resumir la fenología de la siguiente manera: la parte superior de la planta es escogida por los adultos como sitio propicio para la alimentación; la oviposición ocurre primero en las hojas cotiledonales y posteriormente en las hojas bajeras; con esta actividad los adultos del minador lesionan el tercio inferior. Los adultos se alimentan, copulan y ovipositan; después desaparecen del cultivo y en ese momento se observan únicamente larvas y/o pupas. Al iniciarse el nuevo ciclo correspondiente a la segunda generación, el daño se localiza en el tercio medio, en forma paulatina se desarrollan los estados del insecto, siempre y cuando no esté fuera de su equilibrio natural; caso en el cual pueden coincidir varios estados y de hecho magnificar el daño. Las observaciones de campo en Colombia, Perú y Ecuador indican que el daño del minador se presenta en la parte superior de la planta solamente en aquellos cultivos en los cuales se ha hecho excesivo uso de insecticidas organofosforados, carbamatos y piretroides. Cuando el manejo es adecuado las infestaciones no pasan del segundo tercio de la planta.
Se identificaron los parasitoides D. begini (Hymenoptera: Eulophidae) y Opius sp. (Hymenoptera: Braconidae) como enemigos naturales del minador en este estudio. El parasitismo sobre larvas, en especial el ejercido por D. begini, fue el factor más importante en la regulación de la población del minador con niveles de parasitismo de 72.5 y 70.0% en los semestres evaluados (Fig. 2). Las larvas del ectoparasitoide D. begini fueron visibles a partir de los 17 días después de la siembra (DDS). En estas condiciones y en ausencia de aplicaciones de insecticidas basadas en criterios inadecuados, los parasitoides continúan en el sitio convirtiéndose en el principal obstáculo para el incremento del minador en el cultivo.
En el 95A las poblaciones fueron mucho más altas, hasta 10 adultos/planta. Sin embargo, en este semestre el análisis no captó diferencias entre las alternativas de control para ninguno de los parámetros medidos (Tabla 1).
Areas bajo la curva para poblaciones de adultos, huevos y larvas de Liriomyza sativae sometido a diferentes estrategias de control en fríjol.
Los promedios seguidos por la misma letra en cada columna, no difieren significativamente al nivel del 5% (Prueba de Ryan-Einot-Gabriel-Welsch).
Simulación de uso de insecticidas por agricultores de la zona.
Rendimientos y relaciones beneficio/costo para diversas alternativas de control del minador Liriomyza sativae en frijol (Análisis combinado para semestres 94B y 95A).
Los promedios seguidos por la misma letra en cada columna, no difieren significativamente al nivel del 5% (Prueba de Ryan-Einot-Gabriel-Welsch).
Simulación de uso de insecticidas por agricultores de la zona.
No se detectaron diferencias estadísticas en rendimiento entre tratamientos en ninguno de los semestres evaluados. Así ocurrió cuando se hizo el análisis combinado (Tabla 2). La confiabilidad de los análisis está sustentada por los coeficientes bajos de variación (alrededor del 16%) y la no influencia del número de plantas cosechadas. Estos resultados son similares a los obtenidos por Soto (1984) y Cardona et al. (1991) quienes encontraron que otro minador, L. huidobrensis, no tiene un efecto significativo en la producción. Una de las razones principales para que los minadores no constituyan plagas de gran importancia económica en varios cultivos es la capacidad de la planta para reponerse al daño y la habilidad de la misma para compensarlo (Parrella 1987). De hecho, en varios cultivos se ha llegado a determinar que el daño por minadores tiene más importancia cosmética que económica.
El análisis económico combinado para los dos semestres se presenta en la Tabla 2. No se incluyó el tratamiento con ciromazina por su elevado costo (este material fue utilizado en los experimentos únicamente como herramienta de trabajo). No se halló una ventaja económica clara (relación B/C) de los tratamientos químicos con respecto al testigo. Metomil tuvo una relación B/C ligeramente mayor que los otros tratamientos; esto podría deberse a su mayor rendimiento como resultado de un mejor control de Empoasca en el semestre 94B. Sin embargo, las diferencias son pequeñas y no desvirtúan la conclusión en el sentido de que la similaridad de los beneficios económicos obtenidos con los tratamientos agricultor y testigo demuestra la poca o ninguna importancia del insecto, confirma que las percepciones del agricultor con respecto al daño que hace el minador son exageradas y que las aplicaciones repetitivas de insecticidas contra este insecto no se justifican desde el punto de vista económico. En otras palabras, es más beneficioso para el agricultor permitir que el control natural ejerza su acción y abstenerse de hacer aplicaciones repetitivas de insecticidas para el minador.
