Abstract
For the state of Durango, Mexico, parasitoids of the orders Hymenoptera and Diptera have been reported, which contribute to the biological control of economically important pests such as the fall armyworm Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae), among others; The genus Meteorus is naturally distributed in some municipalities of the State; however, although morphologically the characters coincide with Meterorus laphygmae and M. arizonensis, the morphometric analysis only allowed to form two groups: males and females, and an overlap in the measurements of their proportions was observed, but without separating both species. Genetically, M. laphygmae reported in Genbank® for Mexico is distant from Meteorus spp. (M. laphygmae and M. arizonensis) from Durango (0.118), where no clear differentiation is observed either. Meteorus laphygmae has a recorded geographic distribution in North America and Latin America. To demonstrate that this species is distributed in several states of Mexico, but not in Durango, the genetic sequences were analyzed, which showed that the group of Meteorus sp. from Durango, Mexico, does not correspond to M. laphygmae recorded in Mexico (center and south) up to Costa Rica, suggesting that it is probably a different species or just M. arizonensis, so its morphological redescription will be essential, which will provide the biological tools necessary to control S. frugiperda and other pests.
Introducción
La familia Braconidae (Hymenoptera) es una de las más diversas, con alrededor de 20.000 especies en todo el mundo (Gutiérrez-Ramírez et al., 2015). Esta familia alberga a miembros del género Meteorus Haliday, 1835 (Hymenoptera: Braconidae: Meteorinae), con 356 especies descritas (Aguirre et al., 2015; Huddleston, 1980; Hye-Rin et al., 2017; Muesebeck, 1923; van Achterberg, 1979; Yu et al., 2016).
Las especies de Meteorus (Hymenoptera: Braconidae) son parasitoides koinobiontes de coleópteros (Biphyllidae, Cer-ambycidae, Ciidae, Melandryidae, Scolytidae, y Tenebrion-idae) o lepidópteros (Arctiidae, Gelechiidae, Geometridae, Hepialidae, Lasiocampidae, Lycaenidae, Lymantriidae, Noc-tuidae, Nolidae, Nymphalidae, Pyralidae, Satyridae, Thau-metopoeidae, Tineidae, Tortricidae, y Zygaenidae), pero no atacan a la vez a miembros de dos o varios órdenes (Barrantes et al., 2011; Huddleston, 1980, 1983; Hye-Rin et al., 2017; Maetô, 1990; Muesebeck, 1923, 1939, 1958; Shaw, 2006; Sti-genberg, 2008; Zitani, 2003). Las larvas de las especies de Meteorus varían de solitarias a altamente gregarias (Shaw, 2006) y emergen a través de un orificio que hacen en el ab-domen de la larva huésped mientras que aún está viva (Shaw & Nishida, 2005; Zitani et al., 1997) y se desarrollan fuera de ella hasta llegar a la etapa adulta.
Para la región Neártica se han reportado 37 especies de Meteorus, tres de ellas como parasitoides de gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noc-tuidae) (Gutiérrez-Ramírez et al., 2015; Yu et al., 2016). Para otras regiones, como Colombia se han reportado 38 especies de Meteorus (región Noroccidental) (Aguirre et al., 2011), pero carecen de identificación genética.
Especímenes de parasitoides del género Meteorus reportados para Durango se han analizado taxonómica, morfométrica y genéticamente, encontrándose que morfológicamente coinciden con las claves taxonómicas para miembros de este género reportadas por Aguirre et al. (2011), Shaw (1995), Shaw y Huddleston (1991), y Wharton et al. (1997). Sin embargo, los datos morfométricos y las secuencias genéticas generados a partir de estos ejemplares no coinciden con las claves taxonómicas ni con las secuencias genéticas reportadas en el GenBank® para M. laphygmae (González-Maldonado et al., 2020; Serrano-Domínguez et al., 2023).
Meteorus laphygmae Viereck, 1913, se ha reportado para algunos Estados del Norte de México, así como para las vertientes del Pacífico y Golfo de México, América del Norte y Latinoamérica, mientras que, en otros Estados solo se ha reportado a nivel de género como Meteorus sp. o Meteorus spp.
Actualmente el gen mitocondrial de la Citocromo c Oxidasa I = COI, ha permitido emplear información dentro de una misma región génica en todos los taxones (Altamirano-Benavides & Yañez, 2016). Para tener una correcta delimitación de las especies biológicas es preciso contar con las secuencias de COI de numerosos especímenes de artrópodos, incluidos los insectos, a lo largo de todo su rango geográfico y, además, secuencias de genes nucleares e información morfológica (morfométrica, genitalia) y biológica detallada. Las unidades evolutivas identificadas sobre la base del código de barras pueden corresponder tanto a morfoespecies como a especies crípticas y a subespecies o linajes con diferente preferencia de huéspedes, lo que permitirá tener una correcta identificación (Lanteri, 2007).
En consecuencia con lo anterior, este trabajo abordó la búsqueda de secuencias genéticas de M. laphygmae en América del Norte, Latinoamérica y México en bases de datos internacionales que permitieron analizar la información genética disponible con las de miembros de Meteorus de Durango, México en conjunto con datos de ocurrencia a nivel morfológico y morfométrico de la especie, que, a su vez, permitan el análisis integral de la variación genética asociadas a la distribución espacial de M. laphygmae.
Materiales y métodos
Revisión bibliográfica
Se realizó una revisión bibliográfica en internet que permitió conocer la distribución geográfica de M. laphygmae en América del Norte, Latinoamérica y México. Posteriormente se analizaron las secuencias genéticas de este parasitoide en los lugares indicados (solo los reportados).
Identificación taxonómica
Se usaron las claves de Wharton et al. (1997) y la clasificación taxonómica según Yu et al. (2016). La identificación de especies de Meteorus fue corroborada a través de la comparación del material preservado con especímenes de referencia de la colección de insectos del Museo MIFA de la Universidad Autónoma de Tamaulipas y del Colegio de Posgraduados, además se utilizaron las diagnosis publicadas en Aguirre et al. (2011, 2015) y Muesebeck (1923), resultados reportados por González-Maldonado et al. (2020).
Identificación morfométrica
Se realizó un análisis morfométrico que permitió delimitar entre M. laphygmae y M. arizonensis Muesebeck, 1923, ambas especies encontradas para Durango, México, de acuerdo con su identificación morfológica. Para este propósito, se midieron las proporciones de los parasitoides, se seleccionaron cinco de las proporciones morfométricas con mayor poder resolutivo interespecífico, reportado para las especies neotropicales del género: cuatro caracteres asociados a la cabeza, analizados en machos y hembras: ancho mínimo del rostro/ancho del clípeo, ancho máximo del rostro/ancho mínimo del rostro, distancia ocelo-ocular/diámetro ocelar y longitud de témporas/longitud de ojos en vista dorsal; y uno asociado al ovipositor, analizado sólo en hembras: longitud del ovipositor/longitud del tergo metasomal 1, el trabajo completo se encuentra en Serrano-Domínguez et al. (2023).
Análisis de la variación genética
Se realizaron búsquedas de secuencias de un fragmento del gen COI del ADN mitocondrial de M. laphygmae en América del Norte, Latinoamérica y México en bases de datos internacionales como el Genbank® (https://www.ncbi.nlm.nih.gov/nucleotide/) y BOLD SYSTEM (www. https://boldsystems.org/). Posterior a la obtención de secuencias se realizó la búsqueda de las localidades de origen de los ejemplares de los cuales se obtuvieron las secuencias, tanto en las mismas bases de datos como en la literatura asociada.
Resultados y discusión
La distribución espacial de M. laphygmae que se indica a continuación se basa en identificaciones taxonómicas. Las dos especies de Meteorus reportadas para Durango, México se muestran en las Figuras 1 y 2, sin embargo, genéticamente este grupo de parasitoides se encuentra alejado de M. laphygmae de otras localidades de México y Latinoamérica.
Meteorus laphygmae de Durango, México. A. Vista dorsal. B. Vista lateral. C. Cabeza y ocelos. D. Cocón.
Meteorus arizonensis de Durango, México. A y B. Vista dorsal. C. Cabeza y ocelos. D. Vista lateral. E. Cocón.
Latinoamérica y América del Norte
Meteorus laphygmae se encuentra reportado en Estados Unidos de América (Luisiana, Nuevo México, Tennessee, Texas; introducida a Florida y Hawái), México, Costa Rica, Nicaragua, Honduras, Surinam, Brasil, Chile, Colombia, Venezuela, Región Neártica, Neotropical y Oceánica (González-Maldonado et al., 2020), teniendo distintos hospederos: arroz, algodón, maíz, maní, pasto bermuda y sorgo (Molina-Ochoa et al., 2004) (Tabla 1).
Colombia
Meteorus laphygmae es la especie de Meteorus más común en Colombia y se encuentra desde los bosques tropicales húmedos a 30 m de altitud hasta los bosques húmedos andinos a 1.950 m de altitud (Aguirre et al., 2011).
Costa Rica
Meteorus laphygmae fue registrada por Shenefelt (1969) en Costa Rica.
México
Meteorus laphygmae se registra en Baja California, Chiapas, Chihuahua, Ciudad de México, Coahuila, Colima, Estado de México, Guanajuato, Hidalgo, Jalisco, Michoacán, Morelos, Nayarit, Nuevo León, Oaxaca, Puebla, Sonora, Tamaulipas, Veracruz, Yucatán (González-Maldonado et al., 2020) (Tabla 1).
Las localidades y países donde se ha reportado a Meteorus spp. en Latinoamérica y los estados de México se indican en la Tabla 1.
Distribución de Meteorus laphygmae y Meteorus spp. en México, Latinoamérica y América del Norte.
Los relieves, que posiblemente crean barreras geográficas entre los estados de la República Mexicana se pueden observar en la Figura 3.
Las áreas obscuras representan elevaciones por arriba de los 1600 m s.n.m. Las áreas claras representan elevaciones por debajo de los 1600 m s.n.m.
Es importante señalar que tanto M. laphygmae como M. arizonensis de Durango fueron recolectados en la zona neártica de México, delimitado por el eje Neovolcánico hacia el sur, al este por la Sierra Madre Oriental y hacia el oeste por la Sierra Madre Occidental (cuadros azules), mientras que M. laphygmae proveniente de Costa Rica junto con los provenientes de Puebla, Tamaulipas y Veracruz (triángulos rojos), fueron recolectados en la región neotropical de México y Centroamérica (círculos rojos). Es posible que el aislamiento geográfico de Durango respecto al resto de las localidades tenga un efecto en la separación de especies, fenómeno que explica la formación de dos distintos grupos dentro de M. laphygmae (Figura 4).
Distribución espacial de M. laphygmae de bases de datos internacionales.
Análisis de la variación genética
Se obtuvieron secuencias de un fragmento del ADNmt COI de 89 ejemplares de especies de los géneros Meteorus y Homolobus Förster, 1862 (Braconidae) y Campoletis Förster, 1869 (Ichneumonidae). De estos, 36 ejemplares fueron identificados como M. laphygmae (Latinoamérica: Costa Rica CR con 24; México: Veracruz VR 6; Puebla PB 1; Tamaulipas TAM 1; Durango 4) y cuatro como M. arizonensis (colectados en Durango).
El árbol filogenético fue obtenido mediante inferencia bayesiana con 40 millones de generaciones y un burn-in de 4 millones de generaciones empleando secuencias de especies del género Meteorus de distintas regiones de Latinoamérica. Como grupo externo se emplearon secuencias de Homolobus truncator Say, 1829 (Hymenoptera: Braconidae) y Campoletis sonorensis Cameron, 1886 (Hymenoptera: Ichneumonidae).
Árbol filogenético. Comparación de las secuencias genéticas de M. laphygmae de Latinoamérica y México.
Las secuencias de Meteorus laphygmae provenientes de Costa Rica junto con las de México (Puebla, Tamaulipas, Colima y Veracruz) formaron un grupo donde se puede apreciar cierto grado de estructuración genética (color rojo). Respecto a los ejemplares de Durango, las secuencias de M. laphygmae se agruparon estrechamente con las secuencias de los ejemplares identificados como M. arizonensis en un grupo independiente (color azul) del resto de los ejemplares identificados como M. laphygmae (Figura 5). De Canadá no se encontraron secuencias de M. laphygmae, únicamente de M. rubens, sin embargo, el agrupamiento de estas secuencias es similar al de M. laphygmae donde se observan dos grupos diferenciados (El de Canadá y el de Costa Rica).
Conclusiones
Actualmente se cuenta con herramientas genéticas que nos permiten conocer la variabilidad genética, las filogenias, reconocer a un organismo como perteneciente a una especie, entre otros. Sin embargo, en el caso de este último es importante, además, disponer e integrar la información morfológica de los individuos reconocidos genéticamente como un mismo grupo, con el fin de hacer una mejor delimitación de especies y así poder acercarse más a su identidad.
Origen y financiamiento
El presente trabajo se derivó de la línea de investigación con parasitoides que se desarrolla en el laboratorio de entomología del CIIDIR-IPN Unidad Durango. Los autores agradecen a la Secretaría de Investigación y Posgrado del Instituto Politécnico Nacional por el financiamiento al Proyecto de Investigación SIP20240888, de donde se originaron los resultados que se muestran en este artículo científico.
Contribución de los autores
La autora Ana Karen Serrano-Domínguez fue responsable de la dirección, diseño y supervisión del trabajo experimental, revisión de resultados, procesamiento de datos e imágenes, el Dr. Claudio Ríos-Velasco realizó la colecta y mantenimiento de larvas en laboratorio hasta la emergencia de los parasitoides, e identificación taxonómica del material biológico citado, los autores María Berenice González Maldonado y Miguel Mauricio Correa-Ramírez analizaron las secuencias genéticas en el GenBank® y el diseño estadístico y espacial de los parasitoides estudiados, la búsqueda bibliográfica y redacción del artículo.
Conflicto de intereses
Los autores declaramos no tener conflicto de interés.