Abstract
The aim of this study was to determine the preference levels of species of thrips for aerial structures of cotton plants. To accomplish this, samples of associated thrips species to cotton crop were collected and identified in warm weather valleys of the high Magdalena, in the Andean region of Colombia, A total of 60 cotton producing farms were sampled during the capsule filling phase in which the cotton plants presented young leaf, flower bud, flower and capsule microhabitats. The Bray-Curtis Cluster analysis and the Kruskall-Wallis non-parametric test were utilized. The thrips species found were: Thrips palmi, Scirtothrips dorsalis, and Frankliniella cephalica. T. palmi was the most frequent (n = 3595; μ = 14.97 ± 32.35), while S. dorsalis (n = 856; μ = 3.56 ± 6.35) and Fr. cephalica (n = 405; μ = 1.68 ± 9.13) were found in lower numbers. Thrips palmi was found in all four micro-habitats, while S. dorsalis preferred capsules, followed by leaves and floral buds. Frankliniella cephalica showed preference for flowers. The present study revealed the phytophagous action of T. palmi and S. dorsalis as insects with intra-host generalist behavior, with preferences for leaves (phyllophagous), flower buds (anthophagous) and capsules (carpophagous). Frankliniella cephalica acted as a specialist, with a preference for the flowers (anthophagous) of the cotton plant.
Keywords
Introducción
Los insectos fitófagos detectan partes muy diversas de las plantas en búsqueda del recurso alimenticio. De acuerdo con la estrategia, se ha realizado una clasificación general; los polífagos, que son insectos que se alimentan de plantas de di- ferentes familias; oligófagos, especies asociadas a diferentes géneros dentro de una misma familia; estenófagos, insectos que se hospedan en especies del mismo género y monófagos, los cuales se encuentran asociados a una sola especie vege- tal hospedante. En relación con la estructura de la planta, el patrón de explotación puede ser por antófagia (consumo de estructuras florales), carpofagia, (alimentación en frutos) o filofagia (daños en hojas). Según la amplitud de dicha rela- ción los insectos fitófagos pueden ser especialistas o genera- listas (Zwolfer 1983; Pérez-Contreras 1999; Marullo 2009; Zamar y Neder 2012).
Los trips (Thysanoptera: Thripidae), son insectos que pre- sentan notables cambios en los hospedantes, de tal manera que se les puede encontrar en plantas ajenas a sus anfitriones “naturales”, ya sea como fuente alimenticia o de reposo, va- rios autores se refieren a estas plantas como lugares de paso para los trips (Mound y Marullo 1996); sin embargo, la espe- cialización en los trips podría corresponder a la regla general y no a la excepción (Pérez-Contreras 1999).
Con más de 2.100 especies, Thripidae, es la segunda fa- milia más grande de Thysanoptera. Aunque a veces se con- sidera que son principalmente antófilas, una gran proporción de especies se reproduce solo en hojas, algunos son depreda- doras de otros artrópodos pequeños, y muy pocas se asocian con musgos. La mayoría de los trips plaga y todos los vecto- res de Tospovirus son miembros de esta familia (Jones 2005; ThripsWiki 2018).
En Colombia el cultivo de algodón es importante desde el punto de vista social y económico. En el valle cálido del alto Magdalena se encuentran las principales localidades produc- toras con aproximadamente 9.720 ha y rendimientos prome- dio de 1.135 kg de fibra por ha (Confederación Colombiana del Algodón 2015).
Al presente, las principales plagas registradas en el cul- tivo de algodón son el picudo del algodonero (Anthonomus grandis Boheman), complejo Spodoptera spp., gusano be- llotero (Heliothis virescens Fabricius), mosca blanca (Be- misia tabaci Gennadius), entre otras. En Colombia, se han realizado estudios para determinar el potencial de daño de A. grandis, la evaluación del complejo Spodoptera tras la introducción del algodón transgénico, la susceptibilidad de H. virescens a la proteína Cry1Ac y se han implementado estrategias de manejo con formulados para el control de B. tabacci en condiciones de laboratorio (Martínez et al. 2003; Espinel et al. 2008; Santos-Amaya et al. 2009; Romero et al. 2012).
Ahora bien, en Colombia los thrips han sido importan- tes para estudios de determinación de umbrales de acción, niveles de daño económico y estrategias de manejo en hor- talizas, flores y frutales como en banano y maracuyá (Aré- valo y Correa 2003; Bueno y Cardona 2003; Santos et al. 2012; Sarabia et al. 2015). En algodón, algunas especies de thrips (Thysanoptera: Thripidae), han adquirido mayor relevancia económica por la capacidad de ocasionar daños directos como la distorsión de hojas, defoliación, muerte de meristemas apicales, aborto de botones florales, bronceado de cápsulas, apertura prematura de cápsulas y daños indi- rectos por la transmisión de agentes patológicos virales que afectan la producción y calidad de la fibra (EFSA 2014).
Por lo anterior, el presente trabajo tuvo como objetivos determinar las especies de Thripidae asociadas al cultivo de algodón y sus preferencias por los microhábitats de las plantas: (hoja, botón floral, flor y cápsula), bajo condiciones ambientales de campo. Esta información servirá de base para optimizar las actividades de muestreo de estos insectos en cultivos de algodón en el valle cálido del alto Magdalena de Colombia.
Materiales y métodos
Área de estudio
Los muestreos se realizaron en la zona del valle cálido del alto Magdalena, en los departamentos del Huila, Tolima y Cundinamarca (región Andina de Colombia) en la franja altitudinal basal por debajo de 1.000 msnm ubi- cadas en los municipios de Ambalema, Armero Guayabal, Venadillo, Espinal y Natagaima, en el departamento del Toli- ma; Villavieja y Campoalegre, en el departamento del Huila y Ricaurte en Cundinamarca.
Muestreos en cultivos de algodón
Durante 2014, se selec- cionaron 60 fincas productoras de algodón que presentaron cultivos de algodón en etapa fenológica de llenado de cápsulas (80 y 100 DDE), con presencia simultánea de hojas jóve- nes, botones florales, flores y cápsulas.
En cada finca se muestrearon 10 plantas por ha y se cap- turaron de forma directa, con ayuda de pinceles humedecidos con alcohol, los trips adultos y larvas que hicieron presencia en cinco hojas jóvenes, cinco botones florales, cinco cápsulas y cinco flores de cada planta. Los trips recolectados se depo- sitaron en tubos eppendorf de 1,5 mL con etanol al 70 %.
Fase de laboratorio
Las muestras coleccionadas se trasla- daron al laboratorio de entomología del centro de investi- gación Nataima de Corpoica, allí se realizó la clasificación previa por morfotipos para diferenciar los estados inmaduros y adultos. Los adultos se contabilizaron y mediante montajes semipermanentes en solución Hoyer, se identificaron a nivel de especie de acuerdo con Mound y Marullo (1996), Hodd- le y Mound (2003) y Kumar et al. (2013). El análisis y las observaciones de los montajes se realizaron con la ayuda de un estereoscopio marca Leica ZOOM 2000 y un microscopio Nikon Type 119 YS2-T.
Análisis de datos
Con las abundancias de cada especie, se realizaron análisis exploratorios mediante estadística des- criptiva en los microhábitats evaluados. Se determinó la relación de cada especie con los microhábitats mediante el análisis de agrupamiento de Bray-Curtis con ligamiento por promedio de grupos y un valor crítico del 70 % de similaridad en el programa Biodiversity Pro (McAleece et al. 1997). Los registros porcentuales de los cálculos de los índices de Bray- Curtis se transformaron con el Log10 para obtener los niveles de preferencia de acuerdo con intervalos (> 1) de preferen- cia por el recurso, (= 1) presencia accidental en el recurso y (< 1) evasión del recurso. Se compararon las abundancias entre estructuras, especies, estructura-especie, departamento- estructura-especie, zona-estructura-especie mediante pruebas no paramétricas de Kruskal-Wallis al 5 % de significancia y se compararon de a pares entre las medias de los rangos con el programa Infostat (Di Rienzo et al. 2016).
Resultados
A partir de 12.000 muestras, se confirmó la presencia, en or- den de abundancia, de T. palmi (n = 3595; μ = 14,97 ± 2,08), S. dorsalis (n = 856; μ = 3,56 ± 0,41), y Fr. cephalica (n = 405; μ = 1,68 ± 0,59) en el cultivo de algodón en los departa- mentos del Huila, Cundinamarca y Tolima en el valle cálido del alto Magdalena de Colombia.
Las abundancias promedio en los tres departamentos, pre- sentaron diferencias significativas (H = 160,78; P < 0,0001). T. palmi, presentó la mayor abundancia en los microhabitats hoja joven, flor, botón floral y cápsula en los departamentos del Huila y Tolima, seguido por S. dorsalis en hoja joven en Cundinamarca, flor en el Huila, botón floral en el Tolima y cápsula en Cundinamarca y por Fr. cephalica en hoja joven en Tolima, y flor en Tolima, Huila, Cundinamarca; no hubo presencia de Fr. cephalica en botón floral y cápsula en el Huila (H = 13,05; P < 0,0015) (Figs. 1A-1L).
Thrips palmi estuvo presente en todas las zonas estudia- das, sin embargo, las mayores abundancias se observaron en hojas jóvenes, botones florales y flores en la zona centro del Huila, y en cápsulas en la zona sur del Tolima (Figs. 2A-2D). Scirtothrips dorsalis presentó las mayores abundancias en hojas jóvenes y cápsulas del suroccidente de Cundinamarca, seguido de flor y botón floral en el centro del Huila y sur del Tolima (Figs. 3A-3D). Frankliniella cephalica presentó las mayores abundancias en flor, en el sur de Tolima, norte del Huila y suroccidente de Cundinamarca. Las flores represen- taron el microhábitat óptimo en todas las zonas algodoneras (H = 27,92; P < 0,0001) (Figs. 4A-4D).
Promedio de abundancia de T. palmi, S. dorsalis y Fr. cephalica (+± SE) en microhábitat foliares y reproductivos del cultivo de algodón en los departamentos de Cundinamarca (C/marca), Tolima y Huila. A. T. palmi en hoja joven. B. T. palmi flor. C. T. palmi en botón floral. D. T. palmi en cápsula. E. S. dorsalis en hoja joven. F. S. dorsalis en flor. G. S. dorsalis en botón floral. H. S. dorsalis en cápsula. I. Fr. cephalica en hoja joven. J. Fr. cephalica en flor. K. Fr. cephalica en botón floral. L. Fr. cephalica en cápsula (Los promedios con la misma letra, no presentan diferencias significativas-Prueba Kruskal-Wallis, H = 160,78; P < 0,0001).
Agrupamiento de Bray-Curtis y preferencia por microhábitat
El análisis de agrupamiento de Bray- Curtis entre los microhábitats agrupados (Fig. 5) para T. palmi evidenció dos grupos con índices de similitud (Is) de 0,79 entre botón floral-cápsula y 0,76 entre flor-hoja (Fig. 5A). Los niveles de preferencia fueron: hoja joven (1,9 > 1), seguido por flor (1,9 > 1), botón floral (1,8 > 1) y cápsula (1,7 > 1).
Scirtothrips dorsalis presentó un índice de similitud (Is) de 0,82 entre hoja-cápsula (Fig. 5B). En cuanto al análisis de preferencia, mostró una mayor predilección por las cápsulas (1,7 > 1), seguido de hoja (1,3 > 1) y botón floral (1,2 > 1). El microhábitat flor (0,8 < 1) correspondió a una preferencia baja o prescindible por el insecto.
Abundancias de Thrips palmi (± SE) en microhábitat foliares y reproductivos en las zonas algodoneras del va- lle cálido del alto Magdalena, Colombia, norte del Tolima (NT), centro del Tolima (CT), suroccidente de Cundinamarca (SOC), sur del Tolima (ST), norte del Huila (NH), centro del Huila (CH).
Abundancias de Scirtothrips dorsalis (± SE) en microhábitat foliares y reproductivos en las zonas algodoneras del valle cálido del alto Magdalena, Colombia, norte del Tolima (NT), centro del Tolima (CT), suroccidente de Cundinamarca (SOC), sur del Tolima (ST), norte del Huila (NH), centro del Huila (CH).
Abundancias de Fr. cephalica (± SE) en microhábitat foliares y reproductivos en las zonas algodoneras del valle cálido del alto Magdalena, Colombia, norte del Tolima (NT), centro del Tolima (CT), suroccidente de Cundinamarca (SOC), sur del Tolima (ST), norte del Huila (NH), centro del Huila (CH).
Frankliniella cephalica no evidenció agrupamiento, de- mostrando que existe una respuesta negativa hacia cada uno de los microhábitats en las plantas de algodón (Fig. 5C). Esta especie mostró preferencia por la flor (1,3 > 1). Las cápsulas (0,4 < 1), hojas (-0.4 < 1) y botones florales no presentaron individuos para esta especie). La comparación entre estructu- ras arrojó diferencias significativas para T. palmi (H = 36,84; P<0,0001), S. dorsalis (H = 19,65; P < 0,0001) y Fr. cepha- lica (H = 31,16; P < 0,0001) (Tabla 1).
Al analizar la interacción entre las tres especies, se ob- serva que cada microhábitat es compartido por al menos dos de las tres especies de trips asociados al cultivo de algodón (Fig. 6). En el microhábitat flor, predominan Fr. cephalica y T. palmi; mientras que, en hoja, botón floral y cápsula, prevalecen S. dorsalis y T. palmi. Esta última, presentó los mayores índices de preferencia con respecto a Fr. cephalica y S. dorsalis. La comparación entre microhábitat para las especies presentó diferencias significativas en hoja joven (H = 50,29; P < 0,0001), flor (H = 35,52; P < 0,0001), botón floral (H = 24,16; P < 0,0001) y cápsula (H = 32,31; P < 0,0001) (Tabla 2).
Abundancias (± SE) para T. palmi, S. dorsalis y Fr. cephalica en hoja joven, flor, botón floral y cápsula del cultivo de algodón en el valle cálido del alto Magdalena.
Abundancias (± SE) de las especies T. palmi, S. dorsalis y Fr. cephalica en hoja joven, flor, botón floral y cápsula del cultivo de algodón en el valle cálido del alto Magdalena.
Discusión
En el cultivo de algodón Gossypium hirsutum L., uno de los cultivos de mayor importancia económica a nivel mundial, los trips de los géneros Caliothrips Daniel, Retithrips Mar- chal, Sericothrips Haliday, Thrips Linneaeus, Frankliniella Karny y Scirtothrips Shull, constituyen limitantes fitosani- tarios claves en la producción (ThripsWiki 2016), con varias especies polífagas y hábito alimenticio fitófago con distribución en las zonas tropicales y subtropicales del mundo (Mound y Marullo 2012).
Análisis de agrupamiento de Bray-Curtis entre los microháhi- tats del cultivo de algodón y las especies de trips estudiadas.
La herbivoría de T. palmi, S. dorsalis y Fr. cephalica en las estructuras de las plantas de algodón, muestra una rela- ción de competencia interespecífica negativa o antibiosis por los recursos cápsula, botón floral, hoja joven y flor. Sin em- bargo, T. palmi, presentó una mayor amplitud y capacidad de explotación de los recursos, con niveles de abundancia supe- riores a S. dorsalis en hoja joven, botón floral y cápsula; y a Fr. cephalica en flor. Ante la presencia de especies invasoras como T. palmi y S. dorsalis en cultivos de algodón, las po- blaciones de Fr. cephalica podrían resultar excluidas de las flores y ser presionadas hacia una diferenciación de nicho, o una extinción local. En este caso, se evidenciaría el efec- to de especies invasoras sobre especies indígenas como Fr. cephalica en los agroecosistemas, pese a que la competencia es una interacción biológica en la cual la aptitud o adecuación biológica de una especie es reducida como consecuencia de la presencia de otra. En perjuicio de todas las especies invo- lucradas, la competencia interespecífica es solo uno de los muchos factores bióticos que interactúan afectando la estruc- tura de las comunidades ecológicas, al reducir la fecundidad, el crecimiento y la supervivencia de al menos una de las es- pecies involucradas y puede cambiar las poblaciones, comu- nidades y la evolución de las especies que interactúan. Este panorama es aún más dramático y acelerado cuando entre las especies que compiten, se encuentran especies invasoras y nativas (Silveira-Neto et al. 1976; Zwolfer 1983; Liebhold et al. 1995; Liebhold y Tobin 2008).
Interacción entre las especies de trips en el cultivo de algodón de acuerdo con los niveles de preferencia por los microhábitats.
De acuerdo con este estudio, T. palmi tiene una relación de tipo filófaga-carpófaga-antófaga en el cultivo de algodón. Scirtothrips dorsalis presentó una relación de tipo filófaga-carpófaga y Fr. cephalica, una relación de tipo antofagia por la preferencia exclusiva por el microhábitat flor, como la mayoría de especies dentro del género Frankliniella Karny (Mound y Marullo 1996). Los microhábitats seleccionados por S. dorsa- lis, (hoja joven, botón floral y cápsula) corresponderían a re- cursos alimenticios y reproductivos, debido a que no requieren de polen para reproducirse (Mound y Stiller 2011). Al contra- rio, Fr. cephalica, necesita polen para una mayor producción de huevos convirtiéndose en un recurso alimenticio necesario para la reproducción (Tsai et al. 1996).
A través de este estudio, el algodón se consolida como una planta hospedante verdadera para T. palmi, S. dorsalis y Fr. cephalica, debido a que en estudios realizados por Zamar y Neder (2012), se resaltó que las condiciones de planta hospe- dera, se basa en que los insectos se establecen, se alimentan y se reproducen. Esta condición se observó de manera conjun- ta con la presencia de estados inmaduros (huevos y estados larvarios) y adultos (De Borbón 2007). Las especies de trips polífagas como T. palmi y S. dorsalis, tienden a ser plagas, en comparación con aquellas de hábito alimenticio monófago u oligófago. La polifagia y el intervalo de hospedantes están relacionados con la disponibilidad de compuestos químicos presentes en la planta, o por la inusual flexibilidad del insecto en la elección de las fuentes de alimentación (Pérez-Contreras 1999; Bernays y Chapman 2007; Marullo 2009; Zamar y Ne- der 2012).
Las especies de trips reportadas en este estudio, podrían incidir negativamente en los rendimientos esperados y en la calidad de la fibra de algodón producida en Colombia, tanto por los daños directos como por los indirectos a través de la trasmisión de partículas virales. Thrips palmi, en algodón, se ha observado causando daño en tejidos de hojas que pueden deformarse y despedazarse (Bournier 1987; Leigh 1995). En Brasil, Goussain et al. (2015), reportaron por primera vez esta especie causando daño a cultivos de algodón, siendo ca- talogada como plaga potencial. En relación con virus, Jagtap et al. (2012) encontraron un porcentaje bajo (3-5%) de trans- misión del virus del rayado del tabaco (TSV), que causa la enfermedad del mosaico del algodón.
Scirtothrips dorsalis, es la especie con mayor tasa de daño y abundancia estacional de estados inmaduros y adultos en el algodonero, en comparación con 12 cultivos de importancia económica entre los que se incluyen aguacate y mango en el sur de Florida (Kumar et al. 2012). Asimismo, se ha repor- tado como una de las 13 especies más peligrosas y exóticas que amenazan la industria, a causa de las pérdidas económi- cas que puede generar en cultivos de fresa, maní, pimentón, arándanos y algodón (Kumar et al. 2013).
Frankliniella cephalica, no se ha encontrado causando un daño específico a la planta de algodón, sin embargo, se ha comprobado su capacidad de trasmitir virus en las plantas hospedantes (Ohnishi et al. 2006). El género Frankliniella y específicamente, Frankliniella tritici fue encontrada en el 10% de las flores de algodón como portador del hongo Fu- sarium verticillioides agente causal del síndrome denomina- do cápsula dura o hardlock; sin embargo, la implementación de control con insecticidas redujo la incidencia de cápsula dura y el número de trips, con aumentos en los rendimientos (Mailhot et al. 2007).
Los adultos de muchas especies de Thrips y Frankliniella, cuando hay escasez de flores en sus hospederos, se pueden alimentar de plantas en etapa de floración que no son ade- cuadas (Chellemi et al. 1994) y de hojas jóvenes, microhábi- tats que según Funderburk et al. (2002) son una fuente más estable de alimento para el desarrollo de estados inmaduros. Estas estrategias de alimentación, permiten referirse a espe- cies de estos géneros como especies oportunistas, dado que son capaces de explotar ambientes que se presentan de forma intermitente (Mound y Marullo 2002). Estos ambientes, son controlados por factores climáticos que afectan la respues- ta de las infestaciones de trips hacia cada microhábitat del cultivo de algodón (Cook et al. 2013). Al respecto, se han encontrado correlaciones significativas positivas entre las poblaciones de trips con temperaturas máximas y negativas con humedades relativas en horas de la mañana en algodones transgénicos de India y Turquía (Sitaramaraju et al. 2010; Shivanna et al. 2011).
Conclusiones
Thrips palmi, Scirtothrips dorsalis y Frankliniella cephali- ca se encuentran asociadas al cultivo de algodón en el valle cálido del alto Magdalena de Colombia y su presencia po- dría ocasionar efectos negativos en la calidad de la fibra y los rendimientos esperados. Son necesarios estudios sobre la biología, ecología, bioeconomía, generación de reglas de decisión como umbrales de acción y niveles de daño econó- mico, en conjunto con estrategias de manejo integrado que permitan reducir la abundancia, dispersión y colonización de las poblaciones de trips y la capacidad de daño al cultivo de algodón.
Footnotes
Agradecimientos
Los autores agradecen a las diferentes agremiaciones del sector algodonero en los departamentos del Tolima, Huila y Cundinamarca, al Ministerio de Agricultura y Desarrollo Ru- ral (MADR) por la financiación, a la Corporación Colombia- na de Investigación Agropecuaria AGROSAVIA, al Instituto Colombiano Agropecuario ICA, la Universidad del Tolima, BIOQUALITYAGRO, la Universidad Nacional de Colombia con sede en Bogotá y la Ing. en Agroecología Jessica Vaca U., por sus observaciones, comentarios y decidida colaboración en la realización de esta publicación. Al doctor Arturo Gol- darazena por su ayuda en la identificación de especímenes.