Abstract
Species of mantids from the Department of Tolima, Colombia, were identified from specimens collected in the field and from material deposited in the "Museo del Laboratorio de Entomología" from "Universidad del Tolima". Surveys were carried out in the Coello River Basin; the area was divided into ten sections according to the altitude; two points were chosen in each section and mantids were collected from 100 mβ transects. Each site was surveyed for 45 minutes. In Tolima 22 species of mantids were found, including a possible new species in the genera Acanthops and the new record from Colombia Parastagmatoptera serricornis. Pseudomiopteryx infuscata is confirmed from Colombia. Descriptive figures of oothecae and genitalia of some collected species are shown.
Introducción
El departamento del Tolima se encuentra localizado en el centro-oeste de Colombia, entre las cordilleras Central y Oriental. Posee un sistema montañoso que favorece la variabilidad de climas y la diversidad de especies, y una red hidrográfica que lo hace zona de importancia nacional, al ser fuente de abastecimiento de agua. En este departamento se han realizado estudios en seis cuencas hidrográficas (Coello, Combeima, Lagunilla, Prado, Saldaña y Totare) con diversos grupos entomofaunísticos. Hay estudios de insectos en el orden Lepidoptera y en los grupos acuáticos de los órdenes Coleoptera, Diptera, Ephemeroptera, Hemiptera, Neuroptera, Odonata, Plecoptera y Trichoptera (Camero y Calderón 2007; Corporación Autónoma del Tolima 2009). Sin embargo, es escaso el conocimiento que existe de los insectos de la región.
Los mántidos son organismos depredadores que presentan un camuflaje especializado y una baja densidad poblacional (Rivera 2010). Estas características dificultan su estudio al hacer más ardua la labor de coleccionarlos. La falta de sus especímenes en los museos genera problemas al momento de identificar las especies y relacionar los sexos de individuos de la misma especie (Terra 1995; Lombardo e Ippolito 2004; Roy 2006; Rivera et al. 2011). Según la clasificación de Ehrmann (2002) el grupo se divide en 15 familias, seis de ellas con distribución neotropical: Cheateessidae, Mantoididae, Acanthopidae, Liturgusidae, Thespidae y Mantidae. No obstante, esta clasificación es artificial, a razón del uso de algunos caracteres homoplásicos para su organización taxonómica, por lo que familias como Mantidae y Thespidae (consideradas parafiléticas) no se constituyen como grupos naturales (Svenson y Whiting 2004). El Neotrópico cuenta actualmente con 91 géneros y 474 especies (Agudelo et al. 2007), de las cuales 122 especies y 53 géneros están referidos en Colombia (Agudelo et al. 2007).
El conocimiento de los mántidos en el Neotropico es escaso (Rivera 2010) y existen pocos trabajos de carácter regional en el país. El único trabajo sistemático en Colombia se hizo en la Orinoquía (Agudelo y Chica 2003) y para el Tolima se registran, a la fecha, 18 especies (Hebard 1919; Apolinar 1924; Salazar 2002a, 2002b; Agudelo 2004; Agudelo et al. 2007). Este estudio ofrece un listado de los mántidos que habitan el departamento y que se conocen hasta el momento y se adicionan algunas especies a la lista nacional con datos de distribución altitudinal.
Materiales y Métodos
Los muestreos se efectuaron en el departamento del Tolima en la zona que se conoce como la cuenca mayor del río Coello, por la vía principal que comunica Bogotá con Espinal y Cali. Esta zona se escogió por su facilidad de acceso. La cuenca fue dividida en diez secciones de acuerdo a su altitud. Cada sección presentó una variación altitudinal de 300 m. Se inició en el municipio de Coello a 300 m, a los 4°16′33″N 74°54′9,96"O y finalizó en el municipio de Cajamarca a los 3000 msnm, a los 4°28′19,62″N 75°33′24,12"O. En cada estrato altitudinal se escogieron dos áreas y en cada una se coleccionó en un transecto de 100 m2. El punto se eligió de forma aleatoria, con un desplazamiento máximo de 150 m a partir de la vía principal. En cada uno de los sitios seleccionados los muestreos se realizaron cada mes, por 12 meses, a partir de julio de 2004.
La búsqueda de insectos se hizo durante 45 minutos en cada uno de los sitios, se observaron ramas, suelo, pasto, árboles y arbustos. Las observaciones en la parte alta de los árboles se realizaron con ayuda de prismáticos. Los mántidos encontrados se coleccionaron de forma manual. La búsqueda se reforzó con otros métodos de muestreo como jama y golpeo. Además, se estudiaron los especímenes que reposan en el Museo del Laboratorio de Entomología de la Universidad del Tolima (MENT-UT). Los especímenes coleccionados en campo se depositaron en dicho museo.
Los insectos se determinaron hasta la categoría de especie mediante las claves y las descripciones taxonómicas de Saussure y Zehntner (1894), Giglio-Tos (1927), Rehn (1935), Cerdá (1993a, 1993b), Terra (1995), Cerdá (1996a, 1996b, 1997a, 1997b), Agudelo y Chica (2002) y Lombardo e Ippolito (2004). Recientemente (Cerdá 1993b) validó el uso del complejo fálico para la diferenciación de especies en grupos de mántidos, sin embargo, son pocos los trabajos al respecto (Rehn 1935; La Greca 1954; Lombardo 1996; Lombardo y Ayala 1998; Lombardo 2002; Roy 2002; Lombardo e Ippolito 2004; Lombardo y Marletta 2004; Roy 2004; Orofino et al. 2006, Medellín y Salazar 2011) y casi ninguno incluye los holotipos de las especies. En este estudio se presenta el complejo fálico de las especies coleccionadas en el Tolima. Para ello, a los machos se les diseccionó los últimos segmentos del abdomen, se les retiró la genitalia, que se aclaró en una solución de NaOH al 10% por dos días. Posteriormente se lavó con agua destilada y se realizaron los montajes para su observación e ilustración en microscopio estereoscópico. Las ilustraciones se realizaron a partir de fotografía. Esta información entretanto es apenas informativa y dado que no se tiene referencia de los holótipos, se debe usar con cautela para clarificar la distribución de las especies resueltas o la presencia de nuevas.
Resultados y Discusión
A partir de la recolección sistemática y de la revisión de la colección del Museo del Laboratorio de Entomología (MENT-UT) se estudiaron 116 ejemplares que pertenecen a 3 familias, 11 subfamilias, 15 géneros y 22 especies (Tabla 1). Esto representa 16% de los géneros, 2,25% de las especies de mántidos con registro en el Neotrópico, y 28,30% de los géneros y 18,96% de las especies que se encuentran en Colombia (Agudelo et al. 2007). En los muestreos de campo se hallaron 15 individuos de 6 especies, correspondientes al 12,93% de los organismos totales revisados y al 27,27% del número total de las especies de la muestra. Esta baja proporción se mostró también en los datos de Agudelo y Chica (2003) en la Orinoquía, razón por la cual sus autores resaltan la importancia de las colecciones entomológicas como apoyo a los estudios sobre biodiversidad. En el Tolima apenas dos especies se coleccionaron en zonas no intervenidas: Angela armata (Haan, 1842) y Phyllovates cornuta (Saussure y Zehntner, 1894), ambas presentan un camuflaje especializado que las ayuda a confundirse con la vegetación. En el momento de las capturas se encontraban desplazándose en lugares por los cuales el contraste de color no les favorecía para ocultarse. Las especies restantes se observan comúnmente sobre arbustos y construcciones de áreas habitadas.
Listado de especies y distribución altitudinal de los mántidos del Tolima. Las especies que están referenciadas bibliográficamente no se encontraron en este estudio. Las especies con asterisco (*) se coleccionaron en campo. En la distribución altitudinal se consideraron las informaciones existentes en la literatura para Colombia.
En la revisión al museo se encontraron dos individuos del género Acontista Saussure, 1869 y Acanthops Serville, 1831 los cuales no se pudieron identificar hasta el nivel de especie. Al parecer pertenecen a un nuevo taxón que, posteriormente, será aclarado; se coleccionaron ejemplares de Parastagmatoptera serricornis Kirby, 1904 el cual corresponde a un nuevo registro para Colombia. Se confirmó la presencia de la especie Pseudomiopteryx infuscata Saussure y Zehntner, 1894 en el país; Salazar (2002b) registró por primera vez esta especie para el Tolima, no obstante permanece ausente de los listados de mántidos colombianos y neotropicales (Salazar 2002a; Agudelo 2004; Agudelo et al. 2007). Del género Macromantis se encontró un espécimen, que no se identificó hasta la categoría de especie por encontrarse en estado inmaduro.
Además de las especies que se hallaron en este estudio, 12 especies diferentes se registran para la región (Hebard 1919; Apolinar 1924; Salazar 2002a, 2002b; Agudelo 2004; Agudelo et al. 2007) (Tabla 1) Salazar (2002b) refirió las especies Acontista multicolor Saussure, 1870, Stagmomantis nahua Saussure, 1869, Parastagmatoptera flavoguttata (Serville, 1839) y Phyllovates chlorophaea (Blanchard, 1836) para el Tolima, a partir de material depositado en la colección del Museo del Laboratorio de Entomología de la Universidad del Tolima, sin embargo, revisando el mismo material se encontró que en realidad pertenecen a las especies Acontista vitrea Saussure y Zehntner, 1894, Stagmomantis parvidentata colombiana Ariza y Salazar, 2005, Parastagmatoptera unipunctata (Burmeister, 1838) y Phyllovates cornuta, respectivamente.
Las especies con un mayor número de ejemplares fueron Stagmatoptera septentrionalis Saussure y Zehntner, 1894 (19,35%), Stagmomantis carolina (Johansson, 1763) (14,19%), Musonia surinama (Saussure, 1869) y P. infuscata (16,12% para ambas especies). Estas especies como ya se mencionaba, se desplazan por lugares y construcciones de intervención humana. El Museo de Entomología de la Universidad del Tolima, en grupos como los mántidos, se alimenta principalmente con el material que traen los estudiantes dentro de sus labores académicas, de tal manera que los muestreos se sesgan a las áreas dentro del campus universitario y las granjas afiliadas a la institución.
Distribución altitudinal de las especies y preferencias ecológicas
Se revisó la distribución altitudinal de las especies tolimenses de mántidos, incluyendo las que se encontraron en el presente estudio y las referencias existentes para Colombia en la literatura. En las zonas cálidas, de baja altitud (0-1000 m) se registran 21 especies, cuatro de ellas distribuidas exclusivamente en estas altitudes (Tabla 1); entre 1000 y 2000 m es la zona de mayor diversidad con 23 especies registradas y cinco de ellas exclusivas para este rango (Tabla 1); las zonas altas (más de 2000 m) son las de menor diversidad, pues apenas cuatro especies se registran en esta zona, con solo una especie exclusiva de ella (Tabla 1). Las especies P. infuscata, M. surinama, Angela trifasciata StÃ¥l, 1877, S. carolina y S. septentrionalis son las que prestan la mayor distribución altitudinal en Colombia (Salazar 2002a).
Por otro lado, aunque fueron muy pocos los especímenes coleccionados en los muestreos y los datos de colecta de algunos ejemplares se encontraban incompletos, los datos existentes y los apuntes tomados en campo permitieron inferir las preferencias ecológicas.
Thespidae prefiere la parte baja e hipogea de la vegetación, su estrategia de caza es la de esperar y perseguir a la presa (Svenson y Whiting 2004), son organismos generalistas (Hurd 1999). Los de la familia Mantidae son de tamaño grande, sus preferencias ecológicas son los árboles y arbustos, lugares en los que difícilmente pueden perseguir a una posible comida, así que emboscar es su estilo (Svenson y Whiting 2004). Esta familia también se encontró con frecuencia en el suelo, sin embargo cuando se encuentran en esta parte del bosque o de las áreas intervenidas se están desplazando o se han caído del árbol en el que se posaban. Los datos para la familia Acanthopidae son insuficientes.
Es frecuente que la coloración general de las rezanderas se relacione con el medio en que habitan (Hurd 1999). Los machos de M. surinama en su mayoría se encontraron en herbáceas, sus patrones de coloración les permiten camuflarse entre el pasto seco, son buenos voladores y se observan volando en las horas de la mañana entre los cultivos y pastizales. Las hembras coleccionadas de esta especie fueron encontradas únicamente en suelo. Otra especie de esta familia, capaz de imitar muy bien sus hospederos es P. muscosa que se observó en los alisos, entre los líquenes y musgos que los cubren. Salazar (2000) en el momento de describir la especie indicó la probabilidad de que su hábitat natural se ubique en las zonas altas de la cordillera occidental; en el departamento del Tolima habita en la zona alta de la cordillera en donde es observada en grupos, es de las pocas especies existentes en el orden capaz de tolerar a sus congéneres. Los inmaduros de la familia Mantidae también se pueden encontrar en el follaje seco de los pastizales o se observan en los meristemos apicales de los árboles frutales, lugar en que se camuflan levantando el abdomen en espera de alguna presa posible. Los inmaduros de los géneros Stagmatoptera Burmeister, 1838 y Stagmomantis Saussure, 1869 fueron los que mostraron esta forma de levantamiento del abdomen; Phyllovates Kirby, 1904 y Vates Burmeister, 1838 curvan el abdomen sobre sí mismos (Salazar 2003). En general los Mantidae son de color verde, por lo que su camuflaje se ve facilitado por las hojas de los árboles en los que se posan, se observaron comúnmente en árboles frutales como Maguifera indica L. y Psidium guajava L. atraídos por la oferta de alimento.
Múltiples ootecas de S. septentrionalis fueron encontradas en un solo arbusto a 715 m de altitud, en la planta Eugenia uniflora L. (Myrtaceae), este comportamiento también se conoce para la especie Tenodera aridifolia sinensis Saussure, 1871, quizá en busca de una concentración de feromonas que puede facilitar la atracción de los machos (Hurd 1999).
Gracias a la cría en laboratorio se logró obtener las ootecas de varias especies (Fig. 1), la caracterización de esta estructura es un apoyo a los estudios de biodiversidad al permitir el reconocimiento de al menos los géneros que hicieron la oviposición. Todavía falta caracterizarlas en muchas especies, sin embargo trabajos como los de Fabre (1936), Costa Lima (1938), Travassos Filho (1945), Terra (1996), Agudelo y Chica (2002), Salazar (2006), entre otros, ya permite una relación ooteca- especie.
Ootecas: A. Musonia surinama. B. Phyllovates brevicornis. C. Stagmatoptera septentrionalis.
Identificación de las especies
Pese a que los estudios con el grupo han aumentado en los últimos años en el ámbito regional (Ariza y Salazar 2005; Salazar 2006; Salazar 2007; Medellín et al. 2007; Salazar 2008) y mundial (Lombardo y Pérez-Gelabert 2004; Svenson y Whiting 2004; Ippolito 2007; Svenson y Whiting 2009) la identificación de las especies no es lo suficientemente clara, excepto en los géneros de reciente revisión (Lombardo 2000; Roy 2002; Lombardo e Ippolito 2004; Roy 2004; Orofino et al. 2006; Roy y Ehrmann 2009; Rivera 2010; Rivera 2011). Esto se debe a que las descripciones originales son muy cortas y poco detalladas, y que muchas especies se han clasificado a partir de un ejemplar y de un solo sexo. De ahí, que muchos caracteres en los que se sustenta la taxonomía de Mantodea sean inestables. Un ejemplo de ello, se presenta en el género Pseudomiopteryx Saussure, 1870, que para la identificación específica utiliza el margen superior y la superficie del escudo frontal (Giglio-Tos 1927). Estas características morfológicas poseen muchas variantes, incluso en individuos de la misma especie (Fig. 2), por lo que es probable la existencia de sinonimias (Rehn 1935).
Variaciones morfológicas en el escudo frontal de Pseudomiopteryx infuscata.
El complejo fálico se viene utilizando con fines taxonómicos en las especies Neotropicales (Rehn 1935; La Greca 1954; Cerdá 1993b). Es una estructura confiable para la identificación por su estabilidad interespecífica y por ello es importante su caracterización en la descripción de especies (Cerdá 1993b). En este estudio esta estructura fue un apoyo para la determinación de las especies de grupos como el antes mencionado, y para la confirmación de las identificaciones (Fig. 3), sin embargo, dado que en muchos casos no existen descripciones de las genitalias de los holotipos y a los problemas taxonómicos del grupo, se presentan estas estructuras como apoyo a futuros estudios taxonómicos en el orden.
Complejos fálicos de los machos de algunas de las especies de mántidos con distribución en el Tolima: A. Acontista vitrea. B. Pseudomusonia lineativentris. C. Pseudomiopteryx infuscata. D. Musonia surinama. E. Angela trifasciata. F. Parastagmatoptera unipunctata.
Las identificaciones en base al trabajo de Giglio-Tos (1927) deben confirmarse con los especímenes tipo, ya que presenta errores en las claves taxonómicas, al sustentarse en algunos casos en caracteres inadecuados (Rivera 2010), tal es el caso del género Stagmatoptera. Elementos en la separación de S. septentrionalis y Stagmatoptera pia Saussure & Zehntner, 1894 son las espinas discoidales de las patas anteriores y las alas. Así, según Giglio-Tos (1927), S. septentrionalis se diferencia de S. pia, por presentar las tres primeras espinas discoidales oscuras únicamente en las puntas, S. pia las presenta completamente oscuras. No obstante al revisar las hembras tipo, no se encuentra diferencias en la coloración corporal, ni en el oscurecimiento de las espinas (Figs. 3A-B, 4A, 5A). Los caracteres distintivos se encuentran en las alas de los machos; S. pia presenta bandas amarillas (Fig.5B) mientras que en S. septententrionalis son completamente hialinas (Fig. 6B), de tal manera que no es posible separar estas especies por medio de las hembras. El complejo fálico de S. septentrionalis se encuentra caracterizado por Cerdá (1993), pero este dibujo se comparó con el complejo fálico de un espécimen proveniente de Trinidad y ambas estructuras poseen ciertas variaciones (Figs. 7A-B). El ejemplar de Trinidad pertenece a la Colección privada del curador del Museo Británico de Historia Natural de Londres Martin Stiewe, quien lo identificó como dicha especie y la morfología del complejo fálico es igual al material del Tolima, pero ninguna de las figuras corresponden al holotipo.
Patas anteriores vista ventral: A. Stagmatoptera septentrionalis. B. Stagmatoptera pia Holotipo. (Tomada por John Hollier, Muséum d'histoire naturelle de la Ville de Gèneve, Ginebra, Suiza).
Stagmatoptera pia: A. Hembra holotipo. B. Macho. (Tomada por John Hollier, Muséum d'histoire naturelle de la Ville de Gèneve, Ginebra, Suiza).
Stagmatoptera septentrionalis: A. Macho. B. Hembra.
Complejo fálico de Stagmatoptera septentrionalis: A. Tomada de Cerdá (1993). B. especimen comparado.
Material revisado
Acanthopidae
Acontista vitrea. 1♂,
Acontista sp. 1♂,
Acanthops n.sp. 1♀,
Thespidae
Pseudomusonia lineativentris. 1♂,
Pseudopogonogaster muscosa. 1♀,
Pseudomiopteryx infuscata. 1♂,
Musonia surinama. 1♂,
Mantidae
Angela armata. 1♀,
Angela guianensis. 1♂,
Angela trifasciata. 1♂,
Stagmomantis carolina. 1♂,
(sub) Stagmomantis parvidentata colombiana. 1♂,
Parastagmatoptera unipunctata. 1♂,
Parastagmatoptera serricornis. 1♀,
Stagmatoptera septentrionalis.
Phyllovates brevicornis. 1♂,
Phyllovates cingulata. 1♀,
Phyllovates cornuta. 1♂,
Vates festae. 1♂,
Zoolea lobipes. 1♂,
Macromantis sp. 1 inmaduro.
Choeradodis rhombicollis. 1♂,
Footnotes
Agradecimientos
Agradecemos a Martin Stiewe del Museo Británico de Historia Natural de Londres, John Hollier del Muséum d'Histoire Naturelle de la Ville de Ginebra, Antonio Agudelo, Gladys Reinoso, Carolina Medellín, Reinhard Ehrmann, a los estudiantes de Ingeniería Agronómica e Ingeniería Forestal, al Laboratorio de Sistemas de Información de la Universidad del Tolima, al Grupo de Investigación en Moscas de las Frutas GIMFRUT, al Comité Central de Investigaciones y Desarrollo Científico de la Universidad del Tolima por su apoyo financiero y a todas las demás personas que de algún modo colaboraron con este proyecto. A dos evaluadores anónimos por sus valiosos comentarios al manuscrito del trabajo.