Abstract
Natural enemies associated to armored scales on avocado Hass, and the percentage of parasitoidism on branches and fruits were recorded. The study was conducted on 14 avocado Hass orchards certified for exportation in the State of Michoacan, Mexico. From July 2009 to September 2010, armored scales and their entomophagous were collected in five orchards biweekly; meanwhile, in nine different orchards, levels of parasitoidism on armored scales were assessed bimonthly (from May to September 2010). The totals of scales species alive and parasitized scales per stage were recorded for each sample. The armored scales Hemiberlesia lataniae, Abgrallaspis aguacatae and Hemi berlesia rapax were found infesting avocado leaves, branches and fruits. These armored scales were collected in ten, six, and two orchards respectively. The entomophagous insects recognized were Encarsia citrina present in 10 orchards and the most abundant with 108 specimens, Encarsia juanae in four orchards, 69 specimens collected, Plagiomerus nr. diaspidis four orchards, 65 specimens, Signiphora nr. borinquensis six orchards, 23 specimens, Marietta mexicana one orchard, five specimens, Aphytis sp. one orchard, two specimens and Chilocorus cacti two orchards, five specimens. The percentage of parasitoidism in armored scales infecting branches was bigger than in infested fruits; the number of parasitized scales increased between July and September 2010, possibly influenced by higher recorded temperatures and the relative humidity of the orchards. Encarsia citrina, which parasitizes the three armored scale species, has the best distribution and abundance, and it was present most of the year, therefore, it could be the parasitoid with better potential in management of armored scales.
Introducción
En México la producción y exportación de hortalizas y frutas frescas representan cerca del 50% de los ingresos del sector agrícola. De las frutas, el aguacate (Persea americana Miller, 1769), variedad Hass es la de mayor producción y la única que se exporta (Echánove 2008). Michoacán tiene el 29% de la superficie plantada de aguacate en el país, el 36,5% de la producción mundial y representa el 22% de la exportación mundial. Este cultivo genera 47 mil empleos directos, 70 mil estacionales, 187 mil indirectos permanentes, 10,5 millones de jornales anuales y una derrama económica de 800 millones de dólares (INIFAP 2009).
Los árboles de aguacate son atacados por un complejo de plagas como barrenadores de hueso y rama (Coleoptera: Curculionidae), trips (Thysanoptera: Thripidae), así como por ácaros (Acarinae: Tetranychidae) y varias especies de escamas armadas (Hemiptera: Diaspididae). En el mundo se reportan 53 especies de escamas armadas que atacan al aguacate (Evans et al. 2009), algunas de las cuales adquieren importancia económica cuando se presentan en altas infestaciones. Las escamas armadas son abundantes en ramas, hojas y frutos. Estos insectos aparecen como infestaciones progresivas y en fuertes infestaciones secan las ramas y provocan su muerte. En frutos, el principal daño es estético al restar calidad para su venta en el mercado (Waite 1988) y aumenta los costos de producción debido a que se requiere su remoción manual o mecánica en línea de empaque (Ripa et al. 2007).
En Michoacán, González et al., en 2008 (datos sin publicar) detectaron nueve especies de escamas armadas donde Hemiberlesia lataniae (Signoret, 1869) y Abgrallaspis aguacatae (Evans, Watson y Miller, 2009) fueron las de mayor distribución y abundancia. Ante la creciente demanda de alimentos inocuos y la necesidad de manejo de plagas con métodos amigables con el ambiente, el control biológico representa una alternativa ecológicamente viable. En México no existe suficiente información sobre enemigos naturales de escamas armadas en el cultivo de aguacate, por lo que los objetivos del presente trabajo fueron reconocer los enemigos naturales asociados a los diaspídidos y sus niveles de parasitoidismo en ramas y frutos en huertos comerciales de aguacate Hass en el estado de Michoacán.
Materiales y Métodos
Para el estudio, se seleccionaron huertas comerciales que tienen certificación para exportación de aguacate Hass y con presencia de escamas armadas. Las huertas se ubicaron en nueve municipios del estado de Michoacán entre 1.385 y los 2.098 msnm (Tabla 1). En las huertas La Goleta en el municipio de Salvador Escalante, Quinta la Luz y Estación Cupanda en Tacámbaro, Cherangueran en Uruapan y La Hierbabuena en Nuevo San Juan Parangaricutiro se realizaron muestreos quincenales en el periodo de julio de 2009 a septiembre de 2010 para la obtención de parasitoides y depredadores. Mientras que en las huertas La Troje Colorada y Las Pilas en el municipio de Ario de Rosales, Zandanche I y Jeyiz en Tingambato, La Violeta y El Saltillo en Ziracuaretiro, Los Aguacates y Los Talayotes en Los Reyes, y Las Tinajas en Periban, se realizaron muestreos bimestrales en el período de mayo a septiembre de 2010 para determinar el porcentaje de parasitoidismo así como otros entomófagos. De las 14 huertas sólo cuatro (Estación Cupanda, La Violeta, El Saltillo y los Talayotes) tuvieron un sistema de manejo agronómico orgánico, mientras que el resto un manejo convencional.
En cada huerta se seleccionaron al azar 10 árboles con escamas. En cada árbol se colectaron 10 ramas con hojas de 20 a 30 cm y de cuatro a 10 frutos dependiendo de la disponibilidad. El material se colocó en bolsas de papel de estraza con su respectiva identificación, para su posterior traslado y procesamiento en el laboratorio de Plagas de Frutales en el Colegio de Postgraduados, Campus Montecillo, Texcoco, Estado de México. En las mismas huertas se eligieron otros 10 árboles con alta densidad de escamas, para realizar en cada uno inspección ocular alrededor de cada árbol por ∼5 min para colectar ejemplares que se encontraran depredando escamas armadas. Los especímenes colectados se conservaron en frascos con etanol al 80% para su posterior identificación.
Para la obtención de parasitoides se tomaron las ramas y hojas que no fueron seleccionadas para conteo de escamas. Se identificaron y separaron las especies de escamas armadas presentes en el sustrato con microscopio estereoscópico. Una parte del material se colocó en cajas Petri con papel absorbente para evitar exceso de humedad, procurando dejar sólo una especie de escama armada por caja. La otra parte del material se revisó cuidadosamente, las escamas con signos de parasitoidismo se colocaron individualmente en cápsulas de gelatina tamaño "0" para asegurar la relación huésped-parasitoide. Las cápsulas y cajas Petri se mantuvieron en cámara de cría (Percival Scientific, I-30BLL) a temperatura de 25 ± 2°C, HR de 60 ± 10% y fotoperiodo de 14:10 horas luz-oscuridad para permitir el desarrollo de los parasitoides, mismos que se colectaron y preservaron en alcohol al 80%.
Para obtener el porcentaje de parasitoidismo, se tomaron en cuenta los muestreos bimestrales realizados en las 14 huertas. En laboratorio se tomaron de cada bolsa cuatro ramas, en cada rama se tomó una sub muestra de 5 cm, el material se revisó con microscopio estereoscópico para identificar las especies de escamas armadas. De cada especie se contabilizó el total de escamas vivas, muertas y aquellas con signos de parasitoidismo u orificio de emergencia en la cubierta. El porcentaje de parasitoidismo se estimó, de acuerdo a lo propuesto por Matadha et al. (2005), con base en el total de escamas vivas susceptibles a éste (ninfas de 2º, 3er estadio, hembras adultas y pupas macho) y del número de escamas parasitadas que sumados representaron el 100%. Para frutos se tomaron al azar cuatro de cada bolsa, en cada fruto se tomaron tres sub muestras del pericarpio con sacabocados de 2,54 cm de diámetro para hacer el conteo de escamas anteriormente descrito. Las huertas "El Saltillo" y "Jeyiz" se incorporaron hasta el segundo muestreo bimestral, por lo que sólo se presentan datos de las dos fechas subsecuentes.
Para la identificación de escamas armadas se tomaron especímenes que se colocaron en tubos Ependorf con alcohol al 80%, posteriormente se realizaron montajes con la técnica de Kostarab (1963) y se siguieron las claves de Evans et al. (2009). En el caso de parasitoides se realizaron montajes en laminilla con bálsamo de Canadá siguiendo la técnica de Noyes (1982) con algunas variaciones sugeridas por Myartseva la cual consiste en colocar en una gota de aceite de clavo para separar cabeza y tórax, sin desprender antenas y alas, posteriormente se agrega suficiente bálsamo de Canadá para cubrir el cuerpo del insecto. Para la identificación de especies de parasitoides se utilizó la clave de géneros de la familia Aphelinidae en México (Myartseva et al. 2009), claves del género Encarsia Förster de México (Myartseva y Evans 2008), claves de especies mexicanas del género Marietta (Motschulsky, 1863) (Myartseva y Ruíz-Cancino 2001). Las especies de Encyrtidae fueron determinadas por la Dra. Myartseva, las especies de Signiphoridae fueron identificados siguiendo las claves para género de Woolley (1997) y para especie, las de Quezada et al. (1973). Los depredadores fueron identificados con las claves de Gordon (1985). Se hicieron depósitos de los entomófagos en las colecciones de insectos de la Universidad Autónoma de Tamaulipas, Cd. Victoria, Tamps., y en la colección de insectos del Colegio de Postgraduados, Montecillo, México.
Localización geográfica y altitud de huertos de aguacate Hass muestreados en el Estado de Michoacán, México.
Resultados y Discusión
Se identificaron tres especies de escamas armadas asociadas al aguacate Hass. Los entomófagos identificados fueron los parasitoides Encarsia citrina (Craw, 1891), Encarsia juanae (Myartseva y Evans, 2008), Aphytis sp., Marietta mexicana (Howard, 1895) (Hymenoptera: Aphelinidae); Plagiomerus nr. diaspidis (Crawford, 1910) (Hymenoptera: Encyrtidae), y Signiphora nr. borinquensis (Quezada, De Bach y Rosen, 1973) (Hymenoptera: Signiphoridae), además del depredador Chilocorus cacti (Linnaeus, 1767) (Coleoptera: Coccinellidae).
Entomófagos asociados a escamas armadas en aguacate Hass del estado de Michoacán, México. 2009-2010.
Abgrallaspis aguacatae se encontró en nueve huertos ubicados en seis municipios (Tabla 2), es una especie de reciente descripción asociada a aguacate Hass en Michoacán (Evans et al. 2009). Aunque A. aguacate es de amplia distribución en el estado de Michoacán, no se detectó en la huerta La Goleta. La escama armada Hemiberlesia rapax (Comstock, 1881) únicamente se encontró en dos huertos del municipio de Ario de Rosales (Tabla 2). Esta escama es polífaga y de distribución cosmopolita asociada a frutos de hueso (incluyendo aguacate) y kiwi (Charles y Henderson 2002). En Nueva Zelanda es una especie de importancia cuarentenaria para el cultivo de kiwi (MacLeod 2006).
Emergencia de parasitoides asociados a escamas armadas de aguacate Hass en Michoacán, México. 2009-2010.
Encarsia juanae fue la tercera especie en distribución (Tabla 2) y la segunda en frecuencia (Tabla 3), todos los especímenes fueron hembras y parasitó a dos especies de escamas armadas. En escama latania los individuos de E. junae emergieron de HA, N3 y de PM; en A. aguacatae emergieron de HA, N3, y de PM. En todos los casos, E. juanae se encontró como endoparasitoide solitario primario. Esta especie se detectó de julio a septiembre de 2009 y 2010 (Tabla 3), y fue en el primer año donde se obtuvo la mayor emergencia de ejemplares con el 73,91%. Encarsia juanae pertenece al grupo-especie Aurantii que incluye 42 especies, de las cuales 22 son parasitoides de Diaspididae. En México E. juanae se reporta en Tamaulipas en huéspedes como las escamas armadas A. aurantii y Hemiberlesia sp. (Myartseva y Evans 2008; Myartseva et al. 2008).
Plagiomerus nr. diaspidis fue la cuarta especie en distribución (Tabla 2). En H. lataniae se obtuvieron individuos de HA y N3. Los integrantes de este género son parasitoides primarios pero pueden presentar hiperparasitoidismo en la misma especie; sin embargo, P. nr. diaspidis es endoparasitoide solitario (Beardsley 1976) y ataca únicamente escamas armadas (Noyes 1980). Esta especie se colectó en ocho de los 14 meses en que se realizó el estudio; en agosto de 2010 emergió el 72,30% de los individuos (Tabla 3), observación que concuerda con Japoshvili et al. (2010) quienes registraron en un sólo mes en el sureste de Grecia, 86% de parasitoidismo sobre Diaspis echinocacti (Bouché, 1833). En México Coronado et al. (1998) hacen referencia a este parasitoide atacando a D. echinocacti sobre plantas de nopal en Tamaulipas.
Signiphora nr. borinquensis fue la segunda especie en distribución (Tabla 2). Se obtuvieron hembras y machos, de dos especies de escamas armadas. En H. lataniae se obtuvieron individuos de este parasitoide, de HA, PM, N3 y N2. En A. aguacatae se obtuvieron individuos que emergieron de HA y PM. En esta especie se observaron larvas alimentándose del cuerpo de la escama y larvas maduras en el exterior del cuerpo del huésped; en otros casos la etapa adulta se alcanzó en el interior del huésped, resultados que confirman en parte lo reportado por Quezada et al. (1973) quienes indican que Signiphora es un parasitoide primario usualmente solitario, pero puede presentar dos o más individuos en el mismo huésped, los dos primeros instares larvales son endoparasíticos, mientras que el tercero y cuarto son ectoparasíticos, además el macho puede actuar como hiperparasitoide de hembras de la misma especie, lo que explica que algunos individuos se encontraran en el interior del cuerpo de la escama. La emergencia de este parasitoide se presentó de manera regular a partir de abril de 2010, pero el mayor porcentaje se registró en agosto de 2010 con 43,47% (Tabla 3). Se reporta a esta especie como parasitoide de Aspidiotus destructor (Signoret, 1869) en cultivos de banana en Puerto Rico (Quezada et al. 1973) y espárrago en Nicaragua (Maes 2002), en México no había sido registrada.
Marietta mexicana y Aphytis sp. fueron los parasitoides menos frecuentes. Del primero se obtuvieron sólo cinco ejemplares, tres machos y dos hembras en HA de H. lataniae del huerto "Quinta La Luz". De Aphytis sp., se obtuvieron dos hembras que emergieron de A. aguacatae (HA y N3) del huerto "Estación Cupanda". Marietta mexicana se reporta como hiperparasitoide de otras especies de afelínidos como E. citrina. Por su presencia en el huerto antes mencionado donde se registró alta presencia de E. juanae es probable que actúe como parasitoide secundario de esta especie. En el caso de Aphytis sp., no se pudo determinar la especie debido a que los ejemplares se secaron en las cápsulas de gelatina. Aphytis sp., es ectoparasitoide primario, ataca a escamas armadas y es de distribución cosmopolita (Myartseva et al. 2010). En Israel se reporta a Aphytis diaspidis (Howard, 1881) atacando a Abgrallaspis cyanophylli, así como a algunos diaspídidos en árboles de aguacate (Gerson y Zor 1973). En México se reporta a este parasitoide y 19 especies más del género, asociadas a varias especies de escamas armadas en diferentes cultivos (Myartseva et al. 2010).
Del depredador Chilocorus cacti se colectaron cinco ejemplares, tres hembras y dos machos, que se encontraron depredando a H. lataniae y A. aguacatae en dos huertos (Tabla 2), también se encontraron restos de exuvias de pupas adheridas a troncos y ramas del aguacatero. En las huertas "Los Aguacates" y "Los Talayotes" también se encontraron dichos restos. Los ejemplares se colectaron, en julio de 2009, junio y septiembre del 2010. C. cacti es un depredador de insectos escama, se encuentra distribuido en Norte, Centro y Sudamérica e Islas del Caribe (Gordon 1985). En Colima, México, se reporta como depredador de la escama armada de nieve de los cítricos Unaspis citri (DGSV 2006); en Guanajuato, se le asocia a la escama armada del agave Acutaspis agavis (Townsend y Cockerell, 1898) (Salas-Araiza et al. 2008) y en el Estado de México y Morelos como depredador de cochinilla silvestre del nopal (Vanegas-Rico et al. 2010).
Parasitoidismo sobre la escama armada Hemiberlesia lata niae asociada a ramas de aguacate en tres fechas de muestreo en 2010, Michoacán, México. Tamaño de muestra: 40 ramas por huerta. NM: Huerta No Muestreada; 0: No se detectaron escamas armadas.
En lo que se refiere al parasitoidismo en fruto de aguacate Hass, en mayo de 2010 se obtuvieron frutos únicamente en tres huertas; sin embargo, en ningún caso se detectó (Fig. 2). Por el contrario, en julio de 2010 en los huertos "Cherangueran", "Jeyiz", "Los Talayotes" y "La Goleta", se detectaron porcentajes de 100, 30,8, 3,1 y 2,3%, respectivamente, el resto de las huertas no presentaron. En septiembre de 2010 en cuatro huertas no se detectó H. lataniae en frutos y en otros tres huertos no se detectó. En cambio, en los huertos "Las Tinajas", "La Goleta", "Quinta La Luz" y "La violeta", los porcentajes fueron de 50,0, 34,2, 16,7 y 7,0%, respectivamente. En comparación con ramas el porcentaje de parasitoidismo en frutos fue menor.
Parasitoidismo sobre la escama armada Hemiberlesia lataniae asociada a frutos de aguacate en tres fechas de muestreo en 2010, Michoacán, México. Tamaño de muestra: 40 frutos por huerta. NM: Huerta No Muestreada; NF: No Hubo Fruto; 0: No se detectaron escamas armadas.
Parasitoidismo sobre la escama café Abgrallaspis aguacatae asociada a ramas de aguacate en tres fechas de muestreo en 2010, Michoacán, México. Tamaño de muestra: 40 ramas por huerta. NM: Huerta No Muestreada; 0: No se detectaron escamas armadas.
En frutos de aguacate Hass, el parasitoidismo sobre A. aguacatae fue similar a lo encontrado en ramas. En mayo de 2010 no hubo frutos en cinco huertas y en cuatro huertos no se detectó; por el contrario, en "Quinta La Luz" se detectó en un 33,3% (Fig. 4). En julio de 2010 el parasitoidismo en "Cherangueran" fue de 100%, "Los Talayotes 33,3%, "Quinta La Luz" 25% y "El Saltillo" 18,8%, mientras que seis huertas no presentaron y en dos no se detectó presencia de la escama. En septiembre de 2010 "Estación Cupanda" presentó porcentaje de parasitoidismo del 16,7%, "Quinta La Luz" con 10,3%, "La Violeta" con 7,1% y "Los Aguacates" con 1,8%. La huerta "Quinta La Luz" fue la única que presentó parasitoidismo en las tres fechas de muestreo, mismo que fue disminuyendo de mayo a septiembre. En ramas y frutos del aguacate Hass, la mayor actividad de los parasitoides se reflejó en julio con una disminución en septiembre.
Parasitoidismo sobre la escama café Abgrallaspis aguacatae asociada a frutos de aguacate en tres fechas de muestreo en 2010, Michoacán, México. Tamaño de muestra: 40 frutos por huerta. NM: Huerta No Muestreada; NF: No Hubo Frutos; 0: No se detectaron escamas armadas.
En ambas especies de escamas armadas se presentan mayores porcentajes de parasitoidismo en ramas con respecto a los frutos y en ambos sustratos en julio y septiembre de 2010 aumentó el número de escamas parasitadas, lo cual puede estar influenciado por el incremento en la población del huésped, así como por las temperaturas y humedad relativa durante verano por el establecimiento de las lluvias. McClure (1990) indica que factores climáticos, en particular temperatura y humedad, tienen un rol importante en la dinámica de poblaciones de diaspídidos al afectar el nacimiento, distribución y establecimiento de caminantes, así como supervivencia, reproducción y muerte de adultos. Ponsonby y Copland (2000) reportan que temperaturas de 20 a 28°C y humedad relativa entre 55 y 65% fueron favorables para el desarrollo de Abgrallaspis cyanophylli, condiciones que se alcanzan fácilmente en huertos en Michoacán en primavera, verano y otoño. De acuerdo con Rochat y Gutiérrez (2001) y Matadha et al. (2004), la temperatura afecta la interacción huésped-parasitoide y la eficiencia de los parasitoides al influir en ambos, en los índices de desarrollo, fecundidad, producción de progenie, longevidad y proporción de sexos. Rochat y Gutiérrez (2001) observaron en la escama del olivo Parlatoria oleae (Colvée, 1880) a los parasitoides Aphytis maculicornis (Masi, 1911) y Coccophagoides utilis (Doutt, 1966), los cuales fueron más activos en primavera, verano y otoño, cuando las temperaturas son benignas.
Diversos autores señalan que H. lataniae suele estar regulada de manera eficiente por sus enemigos naturales, que incluye a depredadores de los géneros Chilocorus y Rhyzobius (Coccinellidae); Crysopa y Hemerobius (Chrysopidae); Hemisarcoptes (Acari); así como parasitoides de los géneros Aphytis y Encarsia (Aphelinidae); Signiphora (Signiphoridae); Comperiella (Encyrtidae), entre otros (Gerson y Zor 1973; De Villiers y Van Den Verg 1987; Waite 1988; Peña 2008); algunas especies de estos géneros también se encontraron en el presente estudio sobre A. aguacatae, y se asume que mantienen reguladas las poblaciones de ambas especies de escamas armadas en Michoacán.
Conclusiones
El aguacate Hass en Michoacán mantiene al menos tres especies de escamas armadas de las cuales Hemiberlesia lataniae y Abgrallaspis aguacatae son las más comunes. Estas escamas sostienen una fauna de enemigos naturales diversa, especialmente parasitoides. Se detectaron cinco parasitoides primarios, uno secundario y un depredador. Encarsia citrina y Encarsia juanae fueron los parasitoides primarios más frecuentes, mientras que Signiphora nr. borinquensis se reporta por primera vez en México. Encarsia citrina es la especie con mejores perspectivas de uso en control biológico de estas escamas armadas, debido a su abundancia, distribución, adaptación y capacidad de parasitar a las tres especies de escamas armadas de importancia en aguacate Hass en Michoacán, México.
El presente estudio es la base para la planeación de algún método de control biológico, sea clásico, por incremento o conservación. También aporta información sobre los meses con mayor actividad e incidencia de parasitoides y depredadores sobre las poblaciones de escamas, lo cual podría ayudar a la planeación de actividades dentro de un programa de MIP en aguacate.
Footnotes
Agradecimientos
A la Asociación de Productores y Empacadores Exportadores de Aguacate de Michoacán, A.C. (APEAM), por el apoyo económico y logístico en la realización del presente proyecto de investigación. Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por el apoyo económico otorgado durante los estudios de Maestría del primer autor. A Nuvia Orduño Cruz, Juan M. Vanegas Rico, Armando Hernández Gutiérrez, Leopoldo Adame Espinoza, Samurai Guerra Meléndez y Marina J. Hernández Cruz, por su apoyo en los muestreos de campo y trabajo en laboratorio. A los dueños de las huertas de aguacate seleccionadas y a los ingenieros de las diferentes Juntas Locales de Sanidad Vegetal del Estado de Michoacán por las facilidades brindadas.