Abstract
The fall armyworm Spodoptera frugiperda (J:E:Smith) is the major economic pest in corn, with early infestations during the dry season which obligate farmers to treat two or three times the corn crop with insecticides in order to reduce the damage caused by the high populations of larvae. Chemical control in addition to increase the yield costs and to affect the human security in the country, eliminates the wide and abundant beneficial fauna which is found on natural conditions.This research study was conducted to develop an integrated pest management program on S. frugiperda as a corn crop pest, developing an assessing biological options such as parasites of insects eggs and microbiological options to increase the larvae mortality, without affecting the natural fauna in the corn crops ecosystems. Egg parasitoids mass breeding techniques were developed under laboratory conditions at 25°C and 70% relative humidity, in the Corpoica, Research Center in Palmira, Colombia. Telenomus pos. remus, Trichogramma atopovirilia Oatman & Platner and Trichogramma exiguum Pinto & Platner were bred on laboratory conditions. Parasitic efficacy of these insects were assessed under field conditions, releasing between 33.000 to 100.000 adults/ ha of Telenomus sp. and 250 inches/ ha of each Trichogramma species, releasing all the three species together, or releasing Telenomus sp. and Trichogramma spp. separately, dividing up the doss in five or six releasing periods, during the first two or three weeks of the crop development. This biological control of S. frugiperda caused 80-90% parasitism on eggs, with damage of Spodoptera under economic levels. Telenomus sp. showed the higher parasitic capacity. Fungus Nomuraea rileyi and bacteria Bacillus thuringiensis under commercial products, Nomuraea and Xentari respectively (1,0 Kg/ha) were applied on liquid and bait forms, causing more than 90% mortality of larvae, showing no damage on beneficial fauna and also showing persistence on the crop In addition to the biological and microbiological techniques, the physical effect of rain was also assessed, since rain causes mortality on small larvae of S. frugiperda. Other natural biological agents which can come to the corn crop since early stages were studied.
Introducción
El maíz (Zea mays L.) es un alimento básico en la alimentación humana y animal, cultivado en áreas planas y zonas de ladera en Colombia. El área sembrada se ha reducido drásticamente por falta de competitividad del cultivo, al tener limitantes tecnológicos y costos altos de producción. En el aspecto sanitario, el daño causado por las plagas y su represión química ha originado incremento en los costos de producción y problemas de contaminación, afectando la calidad de los ecosistemas y la cosecha. Ante el compromiso de restaurar el medio, de generar tecnologías limpias que lleven a un desarrollo sostenido de la producción agrícola, con alta rentabilidad para los agricultores, la investigación ha dirigido sus esfuerzos a la búsqueda de alternativas que ayuden a bajar las poblaciones de la plaga, sobre una base ecológica.
El "gusano cogollero del maíz" Spodoptera frugiperda (J. E. Smith) es la plaga más importante del cultivo del maíz en Colombia (García 1993; León y Pulido 1987; León 1989) y de otros cultivos como sorgo, arroz, caña de azúcar, algodón y pastos. Como plaga polífaga, ataca además arvenses gramíneas y de hoja ancha. La gran cantidad de hospederos alternos hace que su dispersión sea amplia, facilitando su permanencia y abundancia en sus poblaciones. El maíz es la gramínea más susceptible al ataque de S. frugiperda, con hábitos de trozador, cogollero y masticador de los granos. En época seca, sus poblaciones son muy altas, con infestaciones tempranas que se inician desde la emergencia de las plántulas hasta la cosecha, registrando las poblaciones mayores en la etapa previa a la floración, con dos ó tres generaciones que generalmente sobrepasan niveles de daño económico.
La oviposición de S. frugiperda en maíz ocurre desde el primer día de emergencia de las plántulas, localizando la mayor parte de las masas de huevos en el envés de la primera hoja cotiledonal. Las larvas, cuando pequeñas, raspan el follaje para alimentarse, dejando manchas translúcidas. A medida que se desarrollan las larvas inician un descenso al cogollo, sitio en el cual permanecen alimentándose de la última hoja en formación. Por este hábito característico S. frugiperda recibe el nombre de "gusano cogollero del maíz". El "daño fresco del cogollero", parámetro con el cual se evalúa la infestación y el daño de las larvas, se determina revisando en las plantas los signos y síntomas de daño fresco. Cuando el daño supera el 40% en tiempo seco, puede acudirse al manejo de la plaga. En verano, la falta de agua provoca un acebollamiento del follaje. Si a esta situación se unen altas infestaciones de S. frugiperda y el cultivo se encuentra en una primera etapa de desarrollo, el daño es severo y hay pérdida de plántulas que obliga a los agricultores a nuevas siembras.
Tradicionalmente el agricultor utiliza control químico desde época muy temprana interfiriendo la llegada y acción de los agentes naturales de control como parasitoides, depredadores y entomopatógenos, cuya acción reguladora sobre larvas y pupas de S. frugiperda puede sobrepasar niveles del 50% en los ecosistemas maiceros colombianos (García 1993).
Estudios de reconocimiento y de evaluación de agentes de control biológico del gusano cogollero del maíz, realizados en varias zonas agrícolas del país muestran la variada y abundante fauna benéfica natural que llega al cultivo y que es eliminada permanentemente por el uso indiscriminado de insecticidas. Posada y García (1976), García y Pulido (1989), León y Pulido (1987), León (1989), Vargas y Sánchez (1983) registran la presencia y acción de parasitoides de huevos como Chelonus insularis; depredadores de huevos como Orius tristicolor y Chrysoperla sp.; parasitoides de larvas como Meteorus laphygmae, Eiphosoma sp. pos. viticola, Euplectrus plathypenae, Winthemia spp., Lespesia sp., Eucelatoria sp. y el parasitoide de pupas Archytas marmoratus. Estos parasitoides están acompañados por depredadores de larvas como Zelus spp., Polistes erythrocephalus, Podisus sp., Aracnidos, Forficulidos, Carabidos y Coccinellidos. Entre los entomopatógenos, el hongo nativo Nomuraea rileyi es el predominante, existiendo otros organismos patógenos que en unión de parasitoides y depredadores causan una mortalidad natural alta de la plaga en el campo.
Trabajos de evaluación de la actividad cumplida por estos agentes benéficos sobre S. frugiperda en maíz en el C.I. Palmira entre 1985 y 1987 señalan reducciones del 33,2 al 49,2% de larvas y pupas, ejercida por parasitoides y entomopatógenos en forma natural, sin considerar el efecto regulador de depredadores y otros agentes naturales y físicos de control, difícilmente cuantificables (León y Pulido 1987; García y Pulido 1989).
Para mejorar la oferta tecnológica y la producción de maíz, es necesario ajustar ó cambiar tecnologías por otras opciones, que a un mediano y largo plazo, faciliten la restauración de los ecosistemas y brinden la máxima eficiencia en la producción de este cereal. Los programas de Manejo Integrado de Plagas (MIP) en cultivos, buscan fundamentalmente el restablecimiento de equilibrios biológicos sostenidos, integrando todas las medidas de reducción de las poblaciones de la plaga, de una manera armónica y compatible, de tal manera que la plaga no supere niveles de daño económico. Los agentes de control biológico son las herramientas más eficaces para alcanzar y mantener este equilibrio biológico. Sin embargo, muchas veces la población benéfica natural es insuficiente, ante el deterioro químico de los agroecosistemas. Para recuperar, conservar, incrementar y diversificar las especies benéficas y su actividad biológica, se realiza en Colombia investigación básica y aplicada sobre crías masivas de parasitoides, colonización de depredadores y evaluación de la efectividad de entomopatógenos, buscando alternativas que ayuden a restablecer equilibrios biológicos de plagas en cultivos.
En el caso de S. frugiperda, desde el año 1992 se iniciaron trabajos sobre liberaciones inundativas de Telenomus sp. posible remus (Pineda y Cabal 1993; Agredo y Polo 1995; García y Rojas 1995, 1996; García et al. 1997). Los resultados de estos trabajos muestran la alta potencialidad de los agentes de control biológico en la reducción de las poblaciones de Spodoptera, justificando la necesidad de continuar estudios y de integrar metodologías para estructurar un programa MIP, que a un mediano y largo plazo, brinde a los agricultores una tecnología con principios de sostenibilidad, competitividad y equidad.
Materiales y Métodos
Las actividades tendientes a generar una tecnología sobre control biológico, microbiológico y físico de S. frugiperda como plaga del maíz se iniciaron en marzo de 1996, en el Centro de Investigaciones "Palmira", de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria, Corpoica. Los trabajos se realizaron en el laboratorio del Programa Manejo Integrado de Plagas (25°C y 70% HR) y en el campo, en áreas experimentales de 400 a 1000 m2, del mismo Centro (1.000 msnm). Para la validación y ajuste de la tecnología generada se utilizaron áreas experimentales y comerciales que fluctuaron entre 10.000 a 150.000 m2, en el C.I. Palmira, en fincas de agricultores y en instituciones que participaron en las pruebas demostrativas y en la transferencia de los resultados.
La metodología de trabajo estuvo relacionada con actividades permanentes a nivel de laboratorio en la producción masiva de los parasitoides de huevos y en la cuantificación de la efectividad de los agentes benéficos. En el campo, el trabajo se dirigió a estudiar la sincronización de las liberaciones de los agentes benéficos con la oviposición de S. frugiperda, a evaluar alternativas microbiológicas y, a hacer un seguimiento de las fluctuaciones poblacionales de la plaga como respuesta a los controles biológicos, microbiológicos y físico. La oferta tecnológica fué comparada en términos ecológicos y económicos con el sistema tradicional del agricultor de utilizar control químico.
Control biológico en huevos de S. frugiperda
Como parasitoides de huevos se utilizaron Telenomus sp. pos. remus (Hymenoptera: Scelionidae), Trichogramma atopovirilia y Trichogramma exiguum (Hymenoptera: Trichogrammatidae). La producción masiva de Telenomus sp. en laboratorio se hizo según la técnica descrita por Rojas y García (1995). La producción masiva de especies de Trichogramma se realizó siguiendo la metodología descrita por García y Jiménez (1992).
Para determinar la efectividad del control biológico inducido sobre huevos de S. frugiperda se realizaron liberaciones inundativas de los parasitoides Telenomus sp. posible remus, T. atopovirilia y T. exiguum en dosis que fluctuaron entre 33.000 a 100.000 adultos/ ha de Telenomus sp. y 250 pulgadas/ ha de cada especie de Trichogramma, realizando liberaciones conjuntas de las tres especies o separando Telenomus sp. de Trichogramma spp.. La dosis fue fraccionada en cinco o seis liberaciones durante las primeras dos o tres semanas del cultivo. La frecuencia y el fraccionamiento en la dosis estuvieron condicionados a: 1) La época de detección de las primeras masas de huevos y 2) Al ritmo y densidad de la oviposición, lo cual fué determinado revisando periódicamente 100 plantas al azar y en cada una de ellas el envés de la primera hoja cotiledonal, donde S. frugiperda pone las primeras masas de huevos, en su primera generación.
El método para liberar Telenomus sp. consistió en llevar al campo adultos de dos a tres días de edad confinados en recipientes de boca ancha. La distribución de los benéficos se hizo partiendo del centro del lote ó parcela (400 a 1000 m2), haciendo un recorrido en forma de espiral. El método de liberación de cada especie de Trichogramma spp. fue el utilizado comercialmente, confinando los adultos del benéfico en porrones plásticos de boca ancha. Mediante un recorrido uniforme en toda el área sembrada se distribuyeron las avispitas.
Para cuantificar el grado de parasitismo de los benéficos sobre los huevos de S. frugiperda se tomaron entre 10 y 50 masas de huevos antes y después de las liberaciones. Las masas se guardaron individualmente en viales para registrar el nacimiento de larvas, el número de huevos parasitados por Trichogramma spp., por Telenomus sp., y el número de huevos infértiles y/o depredados. En el tratamiento testigo se hicieron las mismas evaluaciones. Se utilizaron los coeficientes de correlación de Pearson para relacionar los parasitismos con el daño fresco de S frugiperda en las plantas.
Control físico en larvas de S. frugiperda
Para evaluar el efecto físico del agua de riego y de la precipitación en la sobrevivencia ó muerte de larvas de S. frugiperda en maíz, se relacionaron las labores de riego y los datos de precipitación con los incrementos o reducciones poblacionales de S. frugiperda.
Control biológico natural de S. frugiperda
Se llevaron registros de la población de parasitoides, depredadores y entomopatógenos nativos asociados al cultivo, simultáneamente con el monitoreo de la plaga, revisando seis sitios de 50 plantas, en lotes comerciales de maíz que recibieron manejo biológico y microbiológico, en lotes comerciales que recibieron control químico y en lotes testigo. Se cuantificó la población de benéficos, especialmente depredadores, discriminando órdenes, familias, géneros y especies reconocidas. Para cuantificar el grado de parasitismo natural, se hicieron muestreos periódicos de larvas de S. frugiperda en lotes no sometidos a aplicaciones químicas. En laboratorio, las larvas se colocaron separadamente en frascos de vidrio, adicionando alimento (tallos tiernos de maíz y hojas), registrando la presencia, número y clase de parasitoides emergidos y la incidencia de entomopatógenos.
Evaluación de la efectividad de entomopatógenos sobre larvas de S. frugiperda
La efectividad de los entomopatógenos N. rileyi y B. thuringiensis fue evaluada a nivel de campo utilizando parcelas experimentales de 400 m2 bajo un diseño completamente al azar, donde cada tratamiento estuvo constituido por seis repeticiones o sitios de 50 plantas continuas de maíz sobre las cuales se tomó la información de daño fresco de S. frugiperda antes y después de la aplicación de los tratamientos. Los tratamientos estuvieron conformados por diferentes dosificaciones de los entomopatógenos. En el caso de N. rileyi, la dosificación evaluada fluctuó entre 0.25 a 1.5 Kg/ha del producto formulado como Nomuraea. En el caso de B. thuringiensis subespecie aizawai (15.000 UI / mg) se utilizó la formulación comercial denominada Xentari, en una dosificación de 0.5 a 1.5 kg/ha. Estos tratamientos se compararon con el insecticida más utilizado para el control de S. frugiperda, el Chloropyrifos (1.0 l/ha) y con un tratamiento testigo. Los controles se dirigieron cuando el nivel de daño superó el 40% de plantas infestadas.
Después de determinar la dosis de los entomopatógenos se evaluó el método de aplicación utilizando aspersión y aplicación en forma de cebo. El método en aspersión consistió en dirigir al cogollo la solución, empleando alto volumen de agua (200 a 400 l/ha) y aplicación terrestre con bomba de espalda. La aplicación en forma de cebo se hizo mezclando 25 a 30 partes de arena cernida como material inerte con una parte del producto microbiológico, depositando manualmente la mezcla en el cogollo de las plantas, después de alcanzado el nivel de daño económico (40% de plantas con daño frescos). El porcentaje de eficacia de los tratamientos fue determinado mediante la fórmula de La Poch. Se tomaron parámetros de evaluación de efectividad, se establecieron diferencias entre tratamientos realizando análisis de varianza y prueba de Tukey.
Integración de métodos biológicos, microbiológicos y físico para el manejo de S. frugiperda
La validación y ajuste de los resultados sobre manejo biológico, microbiológico y físico de S. frugiperda se realizó en finca de agricultores de los departamentos del Valle del Cauca, Cauca y en Centros de investigación y capacitación, realizando pruebas demostrativas con la participación de los productores. Para transferir los resultados de la tecnología sobre manejo integrado (MIP) de S. frugiperda y capacitar a los beneficiarios de la misma, se realizaron eventos de campo demostrando las técnicas de liberación de Trichogramma spp. y Telenomus sp. de aplicación de controles microbiológicos, de evaluación de agentes biológicos y la técnica de monitoreo de S. frugiperda en maíz, destacando la efectividad de la oferta tecnológica y las ventajas ecológicas y económicas derivadas de su aplicación.
Resultados y Discusión
Durante los 36 meses de ejecución de actividades de investigación básica, investigación aplicada y de transferencia de resultados, se pudo cumplir con el objetivo de integrar métodos biológicos, microbiológicos y físico para mantener las poblaciones de S. frugiperda por debajo de niveles daño económico. Se generó una tecnología para sustituir el método tradicional de control químico de la plaga por una oferta ecológicamente sostenible y económicamente competitiva, la cual puede aplicarse en el cultivo del maíz y en otros cultivos donde S. frugiperda es plaga de importancia económica.
La compatibilidad alta de los métodos biológicos, microbiológicos y físico evaluados, hace posible su uso en el campo en forma integrada. Además, cada una de las alternativas consideradas puede ser utilizada en forma separada o integrada, según sea la severidad y estado de la plaga en el cultivo, como también las condiciones climatológicas reinantes.
La tecnología generada cumple también el objetivo de compatibilidad ecológica y su aplicación a un corto y mediano plazo, traerá altos beneficios a los ecosistemas maiceros al favorecer la recuperación y la conservación de agentes bióticos y abióticos del medio, participando en la sostenibilidad de equilibrios biológicos, en el proceso de diversificación ecológica y en la búsqueda de alternativas más rentables para la explotación del cultivo. La tecnología ofrece una reducción en los costos de control de S. frugiperda al lograr descensos significativos de la población de la plaga con una inversión menor a la inversión que tradicionalmente asume el agricultor maicero por compra y aplicación de insecticidas.
Evaluación de la efectividad del parasitismo en huevos de S. frugiperda
Se encontró que las primeras masas de huevos fueron puestas el primer día de emergencia de las plantas y por ello la primera liberación fraccionada se realizó uno ó dos días después de ocurrida la emergencia de plántulas. Las siguientes liberaciones se realizaron a intervalos de dos, tres, cuatro y ocho días después de emergencia de las plantas (dde) hasta cubrir el período de mayor oviposición.
Los resultados de las evaluaciones en campo, muestran que se pudo causar parasitismo en huevos de S. frugiperda al hacer las liberaciones inundativas de los agentes benéficos, cuya actividad se cuantificó hasta la floración de las plantas. En algunos casos los niveles de parasitismo en huevos fueron determinantes para el manejo de la plaga. En otros casos, el manejo biológico de los huevos fue un componente a integrar con controles microbiológicos y físico. Telenomus sp. fue el parasitoide más eficiente. Las especies de Trichogramma interactuaron con Telenomus sp. y contribuyeron a la reducción poblacional de la plaga. El análisis de correlación de Pearson mostró que a medida que se incrementaba el nivel de parasitismo en huevos por Telenomus sp. y por Trichogramma spp., decrecía el nivel de daño fresco de S. frugiperda.
En la Figura 1 se observa el comportamiento de S. frugiperda con respecto al porcentaje de daño fresco causado por las larvas y la respuesta de las liberaciones de los benéficos, Telenomus sp. y Trichogramma spp., en un lote comercial de maíz de 10.000 m2 en el C.I Palmira. Las liberaciones de los benéficos se mantuvieron en las cantidades inicialmente establecidas de 100.000 Telenomus/ha y 250 pulgadas de cada especie de Trichogramma/ha, fraccionando estas dosis de acuerdo con el ritmo y densidad de oviposición y programándolas de tal manera que no se presentara interferencia en la actividad de los benéficos con el tiempo lluvioso. Teniendo en cuenta esta situación, se realizaron cinco liberaciones fraccionadas hasta 27 dde. La primera liberación se hizo el primer día de emergencia, la segunda seis dde. Las liberaciones restantes fueron más espaciadas, a los 12, 19 y 27 dde debido a que la oviposición que se presentó fue baja por el efecto de las lluvias en ese mismo período.
Como resultado del control biológico inducido, del efecto de las lluvias sobre los primeros ínstares larvales de S. frugiperda y del control biológico natural realizado por la fauna benéfica nativa, el nivel de daño fresco de la plaga no superó el 23% mientras que en el lote testigo, las lluvias detuvieron el avance del daño durante las primeras dos semanas pero al cesar estas, aumentó el nivel de daño llegando a un 66% (Fig. 1). En el lote de control biológico de S. frugiperda se encontraron parasitismos superiores al 90%, dando Telenomus sp. la mejor contribución (Fig. 2). Esto indica que si bien las lluvias reducen eficientemente las larvas pequeñas de Spodoptera cuando se presentan de una manera continua en el período de mayor oviposición y nacimiento de larvas, el tiempo seco favorece el incremento de la población de S. frugiperda. Por esta razón, las liberaciones de los parasitoides de huevos es justificable en tiempo seco, cuando la presión de oviposición de S. frugiperda es alta, caso que en términos generales ocurre. El rendimiento de este lote con manejo biológico y físico de S. frugiperda alcanzó 6.3 toneladas/ ha de maíz, demostrándose el aporte de la tecnología, al comparar estos rendimientos con los rendimientos de lotes comerciales que recibieron control químico y que promediaron entre 3 y 4 toneladas/ ha.

Integración de métodos biológicos y físico para el manejo del gusano cogollero del maíz Spodoptera frugiperda. C.I. Palmira. 1998 B. Prueba demostrativa (10.000 m2).

Porcentaje promedio de parasitismo sobre huevos de S. frugiperda después de liberaciones de Trichogramma spp. y Telenomus sp. C.I. Palmira. 1998 B. Prueba demostrativa (10.000 m2)
Un manejo similar se realizó en la localidad de Buga (Valle del Cauca) utilizando los insumos biológicos en forma separada y en biológico natural asociados al cultivo y especialmente, los parasitoides liberados que pudieron interactuar sobre la plaga. La sincronización de las liberaciones con la densidad y ritmo de oviposición de S. frugiperda es fundamental para causar mayores parasitismos, siendo necesario monitoriar las plantas periódicamente para programar el fraccionamiento de las liberaciones.
Control físico de S. frugiperda
Las lluvias continuas, especialmente en las primeras tres semanas de sembrado el maíz, época en la cual ocurre la mayor oviposición y nacimiento de larvas, se constituyen en un control físico de S. frugiperda que ayuda a la reducción del daño fresco por la alta mortalidad que causa en larvas pequeñas, muchas de las cuales mueren por ahogamiento en el cogollo. Las larvas que logran escapar se exponen a la acción de parasitoides, depredadores y entomopatógenos.
En la Figura 7 se aprecia el efecto de la precipitación en la reducción del daño fresco de S.podoptera frugiperda, el cual pudo mantenerse por debajo de niveles de daño económico, situación que fue más notoria y más importante en los primeros 20 días después de la emergencia. En el semestre 1996B, el nivel de daño solo alcanzó 12,2% debido a la acción combinada del control físico y el efecto de las liberaciones de los parasitoides de huevos de S. frugiperda. En el semestre 1997B, la integración de las liberaciones con la precipitación fueron responsables del descenso de la plaga durante los primeros 20 días del cultivo. Otras actividades como el riedosis menores. En un lote de 10.000 m2 se liberaron Trichogrammma atopovirilia y T. exiguum utilizando 250 pulgadas/ha de cada especie (Fig. 3), obteniéndose parasitismos del 47% causados principalmente por las especies de Trichogramma (Fig. 4). Cuando se liberó Telenomus sp. en un lote contiguo y en dosis de 33.000 adultos/ha (Fig. 5), el parasitismo ascendió a 80% (Fig. 6). Es importante destacar que el daño ocasionado por la plaga en los dos lotes se mantuvo por debajo del nivel de daño económico, participando en esta reducción, el efecto físico de la lluvia, los agentes de control go, especialmente cuando se hace por aspersión en horas de la noche, a la vez que interfiere la oviposición de la plaga, contribuye a la mortalidad de larvas pequeñas. Dada la importancia del control físico es recomendable realizar las siembras de maíz cuando empieza el período lluvioso.

Integración de métodos biológicos y físicos para el Manejo del gusano cagollero del maíz S. frugiperda. Sena de Buga. 1998 B. Prueba demostrativa (10.000 m2).

Porcentaje promedio de parasitismo sobre huevos de S. frugiperda después de liberaciones de T. exiguum y T. atopovirilia. Sena de Buga. 1998 B. Prueba demostrativa (10.000 m2).

Integración de métodos biológicos y físico para el manejo del gusano cogollero del maíz S. frugiperda. Sena de Buga. 1998B. Prueba demostrativa (33.000 m2).

Porcentaje promedio de parasitismo sobre huevos de S. frugiperda después de liberaciones de Telenomus sp. Sena de Buga. 1998 B. Prueba demostrativa (33.000 m2).

Efecto del control físico en la reducción poblacional de S frugiperda en maíz C.I. Palmira. 1996B-1997 B.
Control biológico natural de S. frugiperda
Las liberaciones inundativas de Telenomus posible remus, de Trichogramma atopovirilia y T. exiguum a partir de 1992 en el C.I Palmira, dirigidas a buscar un manejo biológico de S. frugiperda como plaga del maíz, ha facilitado el establecimiento de estos parasitoides en el área de estudio, logrando encontrar en época de no liberaciones masas de huevos de S. frugiperda parasitadas por estas especies, con predominancia de Telenomus sp.. Es importante anotar que antes de 1992 no se tenían registros de parasitismo en huevos de S. frugiperda en esta región del país. Después de introducir de Venezuela las cepas de Telenomus posible remus y de T. atopovirilia y de iniciar estudios sobre la efectividad de sus liberaciones, se pudo constatar su actividad.
Al control biológico inducido de S. frugiperda se une un control biológico natural constituido por parasitoides, depredadores y entomopatógenos de la plaga que cuenta con una gran diversidad de agentes benéficos que regulan sus poblaciones.
Los resultados sobre la fluctuación poblacional de los agentes benéficos encontrados al revisar periódicamente las plantas de maíz en tratamientos de manejo biológico, microbiológico y físico de Spodoptera, en lotes comerciales con aplicaciones de insecticidas y en áreas de lotes testigo, se presentan en la Figura 8A. Puede observarse como algunos grupos de agentes benéficos predominan en una primera etapa del maíz actuando sobre S. frugiperda. Las arañas, los reduviidos, los coccinellidos y Polistes erythrocephalus son los depredadores más comunes. Los parasitoides más frecuentes en esta primera etapa son Chelonus insularis, Meteorus laphygmae y Eiphosoma sp. Después de los 20 días de edad del cultivo, época en la cual ocurren altas poblaciones de Spodoptera en tiempo seco, la afluencia de benéficos se incrementa y diversifica, apareciendo otros grupos benéficos depredadores como Orius tristicolor, Podisus sp., carabidos, forficúlidos, nábidos y otras especies más de difícil registro por su tamaño pequeño, su gran movilidad o su hábito de vida. Con la fauna anterior se encuentran adultos de parasitoides de larvas y pupas, cuyo registro también se dificulta. Estos adultos pertenecen principalmente a las familias Tachinidae, Braconidae e Ichneumonidae.
Al cuantificar el control biológico natural ejercido por parasitoides de larvas y pupas de S. frugiperda se encontró que este ascendió a 57% en larvas de I a III ínstar, siendo más abundante Meteorus laphygmae con un 16%, seguido por Chelonus insularis con 11%, Eiphosoma sp. con 10%, algunos entomopatógenos con incidencia de 14% y Archytas marmoratus, que emergió de pupas, redujo un 6% la población. Al evaluar el parasitismo de S. frugiperda tomando larvas de IV ínstar, se encontró que el parasitismo ascendió a 50% constituido principalmente por Archytas marmoratus en un 18% y la acción letal de un complejo de entomopatógenos.
Es importante observar en la Figura 8B la mortalidad que se causa a parasitoides y depredadores después de aplicaciones con insecticidas. En los lotes bajo un manejo biológico, microbiológico y físico como también en el lote testigo, la población de benéficos fue superior a la registrada en el lote que recibió control químico, demostrándose claramente la eliminación del control biológico. La conservación y aprovechamiento de la fauna benéfica natural del gusano cogollero del maíz debe ser una estrategia fundamental a integrar con alternativas biológicas, microbiológicas y físicas para estructurar un programa MIP contra esta plaga.

Población acumulada y estimada por hectárea de especies depredadoras y adultos de parasitoides de Spodoptera frugiperda. C.1. Palmira. 1997-98.
Evaluación de la efectividad del control microbiológico en larvas de S. frugiperda
El hongo Nomuraea rileyi reconocido entomopatógeno de diferentes especies plaga lepidopteras entre ellas S. frugiperda, y la bacteria B. thuringiensis, son las ofertas microbiológicas recomendadas para manejar las poblaciones altas de larvas del gusano cogollero del maíz. En las figuras 9A, 9B y 10 se presentan los resultados de las evaluaciones de efectividad y persistencia del control microbiológico contra larvas de S. frugiperda, en pruebas demostrativas de maíz, realizadas en fincas de agricultores, manejando lotes comerciales. El porcentaje de eficacia o efectividad de los controles microbiológicos superó niveles del 90% y estadísticamente estos controles mostraron ser altamente significativos con respecto al testigo. El hongo Nomuraea rileyi aplicado en "cebo" mantuvo porcentajes de eficacia superiores al 90% por un tiempo mayor a 20 días después de su aplicación. Similar comportamiento mostró la formulación de B. thuringiensis. En el tratamiento testigo el daño se incrementó. Las larvas muertas por los dos entomopatógenos se tornaron de color oscuro, apariencia flácida, de consistencia pastosa y quedaron adheridas al follaje. Su muerte se inició dos días después de realizada la aplicación del producto microbiológico. La evaluación de mortalidad total se realizó cinco ó seis días después de la aplicación, examinando la última hoja formada en el cogollo de las plantas.

Efecto de la aplicación en campo de diferentes tratamientos en forma de aspersión sobre larvas de Spodoptera frugiperda, 0, 2, 6, 10 13, 18, 21, días después de la aplicación. Prueba demostrativa (2.500 m2). Promedios con letras iguales no presentan diferencias significativas al nivel del 5% (Prueba de Tukey).

Efecto de la aplicación en campo de diferentes tratamientos en forma de "cebo" sobre larvas de Spodoptera frugiperda, 0, 2, 6, 10 13, 18, 21, días después de la aplicación. Prueba demostrativa (2.500 m2). Promedios con letras iguales no presentan diferencias significativas al nivel del 5% (Prueba de Tukey).
El control microbiológico es una alternativa más para el manejo de S. frugiperda, método que puede integrarse con liberaciones de parasitoides de huevos o que puede ser utilizado independiente, teniendo en cuenta que el nivel de "daño fresco" superior al 40%, es el indicativo para realizar el control microbiológico.
Los controles microbiológicos deben ser aplicados en época oportuna y en forma correcta, teniendo en cuenta las siguientes instrucciones:
Que el método de aspersión se realice cuando las plantas de maíz tengan una altura inferior a la de "maíz rodillero", utilizando equipo terrestre o bomba de espalda, dirigiendo al cogollo la solución, empleando alto volumen de agua (200-400 I/ha) para lograr escurrimiento y penetración de la solución al cogollo, sitio donde están las larvas de S. frugiperda. La dosificación a utilizar será de 1,0 kg/ha, recomendándose la adición de un adherente como melaza al 0.25%.
Cuando se apliquen los productos en forma de "cebo" a plantas más desarrolladas, el cebo debe prepararse el mismo día de su aplicación, mezclando 25-30 kg de arena cernida con un 1,0 kg de la formulación del microbiológico/ha. El cebo debe distribuirse uniformemente, depositando manualmente la mezcla en el cogollo de las plantas.
El uso de estas ofertas tecnológicas, de control biológico y microbiológico de S. frugiperda como plaga del maíz, en forma independiente o integradas con efectos físicos como el tiempo lluvioso, la aplicación de riego y el potencial de fauna benéfica natural, dependerá de la intensidad de infestación o densidad de la plaga en cada ecosistema o región y de los factores climáticos y estado fenológico de las plantas. El monitoreo o cuantificación de la dinámica poblacional de S. frugiperda y de los agentes de control biológico asociados al cultivo del maíz, fijará el criterio de manejo de la plaga y la aplicación separada o conjunta de las ofertas o alternativas tecnológicas.
En las áreas comerciales donde se validaron las ofertas biológicas y microbiológicas, los rendimientos de maíz fluctuaron entre 6.3 y 6.6 toneladas/ha. Los costos de manejo microbiológico para S. frugiperda utilizando la aspersión o aplicación del cebo con Nomuraea, fueron inferiores en un 70% a los costos con control químico, lo cual fue equivalente a una reducción de $ 50.000 a $ 60.000/ ha. La aplicación de Nomuraea en cebo garantizó en casi todas las evaluaciones un control altamente significativo, siendo necesaria una sola aplicación, dada la persistencia del material microbiológico en período seco o lluvioso.
Además de la ganancia ecológica que se logra a mediano y largo plazo con la aplicación de la tecnología generada, hay ventajas económicas, de seguridad ocupacional y alimenticia.

Efecto de la aplicación de Nomuraea rileyi en forma de cebo sobre larvas de Spodoptera frugiperda a los 0, 4, 7, 12, 15 días después de la aplicación. Prueba demostrativa (70.000 m2). Promedios con letras iguales no presentan diferencia significativa al nivel del 5% (Prueba de Tukey).
Conclusiones y Recomendaciones
La innovación en la tecnología consistió en tomar componentes biológicos, desarrollar técnicas para su multiplicación masiva, evaluar metodología para manipular estos agentes benéficos en el campo integrándolos con otros componentes naturales del medio (lluvias, fauna benéfica) y llevar a equilibrios biológicos las poblaciones de S. frugiperda en el cultivo de maíz.
Para implementar un programa MIP de S. frugiperda fue necesario desarrollar una investigación básica a nivel de laboratorio y de campo que permitió la producción masiva de los insumos biológicos, la evaluación de su efectividad, la determinación de dosis, frecuencia y época de realizar las liberaciones y de aplicar los insumos microbiológicos. Cumplida esta etapa evaluativa se procedió a la investigación aplicada, haciendo el ajuste, la validación de los métodos biológicos, microbiológicos y físico, verificando estos resultados en lotes comerciales y en fincas de agricultores para cumplir el proceso de capacitación y transferencia.
La manipulación de los insumos biológicos en el campo puede calificarse de "artesanal" debido a que cualquier agricultor puede utilizar la técnica de liberar ó de aplicar un entomopatógeno, dándole un entrenamiento previo para que pueda ser multiplicador de la tecnología. Además, la técnica de producción y manejo de parasitoides de huevos es conocida y adoptada por muchos agricultores en varios cultivos. Colombia es líder a nivel latinoamericano en la producción y manejo de Trichogramma spp. y esta tecnología ha demostrado ser altamente eficiente en el campo y asequible a todo tipo de agricultor. Igualmente, el método de aplicar en forma de cebo en el cogollo del maíz es un método tradicional conocido por los agricultores. La tecnología cambia el insecticida por un material microbiológico.
La oferta tecnológica permite entregar a los productores unos resultados altamente confiables; competitivos con la práctica tradicional de control químico de S. frugiperda; seguros, porque los operarios no corren riesgos cuando hacen las liberaciones ni cuando aplican los productos microbiológicos, ni quedan residuos tóxicos en la cosecha que afecten a los consumidores; sostenibles porque se integran a procesos que buscan equilibrios biológicos en la naturaleza, respetando la diversidad de reguladores naturales al ser altamente selectivos a la fauna benéfica.
Para que la tecnología llegue a todos los beneficiarios y sea adoptada a nivel de agricultores se recomienda:
Garantizar la disponibilidad de los insumos biológicos y microbiológicos, promoviendo y patrocinando su producción y formulación, manteniendo vigilancia en su calidad.
Continuar el proceso de capacitación y transferencia de los resultados, utilizando métodos demostrativos y participativos, en fincas de agricultores.
Asesorar permanentemente a los productores en el correcto uso de la tecnología y buscar que sean multiplicadores de la misma.
Footnotes
Agradecimientos
Los autores agradecen al personal del Programa Manejo Integrado de Plagas del C.I. Palmira CORPOICA, a PRONATTA por el apoyo financiero y a todas las personas que contribuyeron a la ejecución del trabajo y de este documento.
