Reproductive Capacity of Supputius Cincticeps (Hemiptera: Pentatomidae): Are Females Affected By Continual Exposure To Males?

Abstract

The influence of the period of male exposure on the reproductive capacity of Supputius cincticeps (Stål) (Hemiptera: Pentatomidae) females in laboratory was studied. The experiment was conducted at a temperature of 25.0 ± 2.0°C, relative humidity 60.0 ± 10.0% and photoperiod 12 h. Females of S. cincticeps were exposed to the male for mating during their entire lifetime (T1), until laying the first egg mass (T2) and without male exposure (T3). The variables observed were number of egg masses, number and viability of the eggs and longevity of the female. The number of egg masses was similar between T1 and T2 (5.5 ± 0.88, and 4.9 ± 1.09 per female respectively), and higher than T3 (1.8 ± 0.34). The number and viability of eggs of S. cincticeps were also similar between T1 and T2, (61.0 ± 10.74 and 49.9 ± 11.97 eggs, and 62.2 ± 3.59% and 65.1 ± 4.09%, respectively). Bugs that did not mate (T3) laid fewer eggs per female (12.5 ± 2.70) and these were not viable. Longevity of females of S. cincticeps was similar among treatments with values of 28.0 ± 2.25 (T1), 24.4 ± 3.48 (T2) and 26.9 ± 2.54 (T3) days, showing that this biological characteristic is independent of mating. In terms of mass rearing, the females and males of S. cincticeps can be maintained in production for twenty to twenty five days old because during this period the bugs achieved more than 80% of total egg production.

Introducción

Las chinches predadoras de la familia Pentatomidae, subfamilia Asopinae, son agentes importantes de control biológico que se alimentan sobre las diferentes fases de desarrollo de insectos pertenecientes a los ordenes Lepidoptera, Coleoptera, Hymenoptera y Hemiptera (Zanuncio et al. 1994; De Clercq et al. 2002). El establecimiento de estas especies en un ecosistema depende de diferentes factores bióticos y abióticos los cuales pueden afectar su reproducción y longevidad (Molina-Rugama et al. 1997, 1998; Mourão et al. 2003). No obstante, el éxito reproductivo de las especies poliándricas puede ser explicado por los apareamientos continuos, como se observa en las hembras de Podisus spp. las cuales aparentemente necesitan copular con diferentes machos para mantener una alta viabilidad de los huevos (Torres et al. 1997). De esa forma se espera que especies que copulan más de una vez, cuando apareadas en ambientes confinados, presenten una mayor tasa de cópulas y consecuentemente un aumento en el “fitness” reproductivo (Arnqvist y Nilsson 2000). Sin embargo, un experimento realizado con hembras de la araña Stegodyphus lineatus Latreille (Araneida: Eresidae) demostró que el aumento en la tasa de apareamiento redujo el éxito reproductivo en un 35% y afectó la masa corporal de los descendientes (Maklakov et al. 2005).

La chinche predadora Supputius cincticeps (Stål) (Hemiptera: Pentatomidae) se caracteriza por presentar tres cópulas como media (A.J. Molina-Rugama, observación personal) dependiendo de su longevidad, pudiéndolo hacer con machos diferentes o con el mismo macho cuando se mantienen en un mismo ambiente. Esta especie predadora ha sido encontrada en baja densidad en reforestaciones con eucalipto, lo que hace necesario el desarrollo de estudios sobre su biología, reproducción y cría masiva para que este predador pueda ser multiplicado y liberado en programas de control biológico (Zanuncio et al. 1996-1997). Actualmente, este pentatómido es alimentado con larvas de Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae); los adultos son mantenidos dentro de potes plásticos de 500 ml en una proporción ♀ : ♂ de 1:1. En este estudio se determinó el efecto del período de exposición al macho sobre la fecundidad y la supervivencia de las hembras S. cincticeps.

Materiales y Métodos

El experimento se realizó en el laboratorio de Entomología Forestal, de la Universidad Federal de Viçosa, Viçosa, Estado de Minas Gerais, Brasil. Los adultos de S. cincticeps procedentes de la cría mantenida en el referido laboratorio se colocaron en cámaras de crecimiento a una temperatura de 25.0 ± 2 °C, humedad relativa de 60.0 ± 10% y fotoperíodo de 12 hs. La colonia de S. cincticeps se estableció aproximadamente hace cinco años con reintroducción de individuos del campo por lo menos una vez al año para evitar el efecto de consanguinidad. Durante ese periodo los predadores recibieron como presas larvas o pupas de Tenebrio molitor L. (Coleoptera: Tenebrionidae).

Para verificar el efecto del confinamiento de la pareja, la hembra virgen de S. cincticeps con aproximadamente 24 h de edad se apareó con un macho de edad semejante, de acuerdo con los siguientes tratamientos: hembras expuestas al mismo macho durante toda la vida (T1); apenas hasta la primera puesta (T2) y sin exposición al macho (T3). Los tratamientos se definieron con base en la metodología de cría de esos insectos en laboratorio (machos y hembras juntos hasta el final de su ciclo de vida) y al período de días necesario para que las hembras coloquen su primera puesta (alrededor de seis días) (Zanuncio et al. 2001). Los machos que murieron antes de la hembra correspondiente se substituyeron por otros provenientes de la cría conforme cada tratamiento. Las hembras utilizadas pesaron entre 50.0 y 55.0 mg para evitar el efecto de tamaño sobre las variables reproductivas estudiadas (Zanuncio et al. 2002).

La pareja de S. cincticeps se mantuvo aislada y alimentada con pupas de T. molitor (Zanuncio et al. 1996) y diariamente se observó la supervivencia de los adultos y la presencia de puestas, las cuales se retiraron y se colocaron en un pedazo de algodón dentro de una placa de Petri conteniendo otro pedazo de algodón humedecido. De esa forma se determinó: el número de huevos, el número de huevos por puesta, el número de puestas, el porcentaje de huevos viables y la longevidad de las hembras.

El experimento se organizó bajo un diseño completamente aleatorio, con tres tratamientos y 20 repeticiones. Cada unidad experimental estaba constituida por una pareja de S. cincticeps. Los datos correspondientes al número de huevos por puesta se transformaron en $\sqrt{x}$ y la viabilidad y la cantidad de huevos por hembra en $n_i=arcsen\hspace{0.17em}(\sqrt{n/100})$ . Los promedios obtenidos se compararon por la prueba de Tukey al nivel de 5% de probabilidad (Gomes 1978).

Resultados

El número de huevos colocados por S. cincticeps fue afectado por los diferentes tratamientos estudiados (F = 6.12; df = 2, 39; P = 0.0048). La cantidad de huevos registrados en las hembras apareadas durante toda la vida (T1 = 61.0 ± 10.74) o hasta la primera puesta (T2 = 49.9 ± 11.97) fueron semejantes entre si y mayores a aquellos obtenidos con las hembras vírgenes (T3 = 12.2 ± 2.70). La misma tendencia fue observada para el número promedio de huevos por puesta (F = 4.89; df = 2, 17; P = 0.008) y el número de puestas por hembra (F=4.66; df=2,39; P=0.015). Los promedios obtenidos para esas variables fueron similares entre los tratamientos T1 y T2 (11.1 ± 0.64 y 10.3 ± 0.73; 5.5 ± 0.88 y 4.9 ± 1.09, respectivamente), mientras tanto, aquellas del tratamiento T3 tuvieron los menores valores con 6.7±1.07 y 1.8±0.34, respectivamente. La viabilidad de los huevos fue semejante entre las hembras del T1 y T2, con valores de 62.2 ± 3.59 y 65.1 ± 4.09%, respectivamente (F = 0.28; df = 1, 15; P = 0.594). No hubo eclosión de huevos en las hembras del tratamiento T3, por lo que este grupo no fue incluido en el análisis de varianza.

Al interpretar la curva correspondiente a la viabilidad de los huevos en función del orden de puesta (Fig. 1) se observa que las hembras de S. cincticeps del tratamiento T2 tuvieron una drástica reducción en el porcentaje de huevos viables cuando son comparadas con aquellas del tratamiento T1, las cuales mantuvieron un alto porcentaje de eclosión al final de su periodo de reproducción. De otra parte, las hembras de S. cincticeps de los tratamientos T1 y T2 comenzaron a realizar puestas entre el quinto y décimo días, llegando a colocar 80% de los huevos en los primeros 25 días (Fig. 2). Por otro lado, la longevidad de las hembras de S. cincticeps fue semejante entre los tratamientos (F = 0.42; df = 2, 59; P = 0.655), con valores promedios de 28.0 ± 2.25, 24.4 ± 3.48 y 26.9 ± 2.54 días para los tratamientos T1, T2 y T3, respectivamente.

Figura 1.

Porcentaje de huevos viables por puesta de las hembras de Supputius cincticeps (Stål) (Hemiptera: Pentatomidae) mantenidas junto al macho durante toda la vida (T1), apenas hasta la primera puesta (T2) y sin exposición al macho (T3).

Figura 2.

Promedio de huevos producidos por hembras a cada cinco días (NH/H) у porcentaje de huevos acumulados (Hac) de las hembras de Supputius cincticeps (Stål) (Hemiptera: Pentatomidae) mantenidas junto al macho durante toda la vida (T1) y apenas hasta la primera puesta (T2).

Discusión

La fecundidad de las hembras de S. cincticeps no estuvo afectada por el periodo de exposición al macho. Sin embargo, Torres et al. (1997) mencionaron que las hembras de Podisus nigrispinus (Dallas) (Hemiptera: Pentatomidae) copuladas durante toda la vida presentaron menor número de huevos en relación con aquellas apareadas una, dos o cuatro veces, lo que puede ser debido a los diferentes cortejos e intensidades de cópula realizados por el macho. Por otro lado, el hecho de que las hembras expuestas al macho durante todo su ciclo de vida (T1) o apenas hasta la primera puesta (T2) hayan presentado desempeño reproductivo similar, demuestra que los machos pueden mantenerse dentro del vaso de cría hasta la primera puesta y posteriormente liberarse en el campo. Mientras tanto, las hembras de S. cincticeps vírgenes (T3) presentaron menor número de puestas y de huevos, lo que también fue observado por De Clercq y Degheele (1997) y por Torres et al. (1997) para P. maculiventris y P. nigrispinus, respectivamente.

Aproximadamente, 20% de las hembras de S. cincticeps no realizaron puestas, lo que representaría una reducción de casi 244 huevos para un grupo de 20 hembras de este predador. Esto puede estar asociado a la falta de un apareamiento adecuado entre los individuos, ya sea por no ocurrir cópula o inclusive por haber resistencia de las hembras a nuevas cópulas. Rodríguez (1998), estudiando el comportamiento de apareamiento de Ozophora baranowskii (Hemiptera: Lygaeidae) observó que durante la cópula, las hembras resistían a la misma golpeando el abdomen del macho con las patas posteriores, resultando a veces en una reducción del tiempo de cópula y de transferencia de espermatozoides.

Las hembras de S. cincticeps pertenecientes al tratamento T1 o T2 presentaron semejanza en el porcentaje de huevos viables indicando que, aparentemente, no hubo una reducción en la cantidad de espermatozoides transferidos. Esto concuerda con lo encontrado para P. nigrispinus (Torres et al. 1997) y puede ser un atributo adecuado para que esas chinches se establezcan en un ecosistema agrícola o forestal. Sin embargo, en arañas, la hembra de S. lineatus confinada al macho tuvo efecto deletéreo en la producción total de descendientes (Maklakov et al. 2005). Estos resultados sugieren que organismos poliándricos presentan diferentes comportamientos cuando la pareja se interrelaciona y que dos o más apareamientos no necesariamente implican un aumento en la eficacia reproductiva de algunas hembras. Además, otros aspectos biológicos pueden ser alterados en las hembras debido a la presencia constante del macho pudiendo reducir la actividad de alimentación como se observó en Lampetis nigerrima (Kerremans) (Coleoptera: Buprestidae) (De Nadai 2005) y consecuentemente disminuir el éxito reproductivo (Parra 1991). De acuerdo con Arnqvist y Nilsson (2000) el efecto de múltiples cópulas todavía no es bien entendido y es difícil de predecir, pues los diferentes componentes reproductivos de las hembras son afectados de forma negativa y/o positiva por varios factores como el propio apareamiento, la transferencia adecuada de esperma y las sustancias presentes en el eyaculado.

Al analizarse el comportamiento de eclosión por puesta, se observó que hubo mayor número de huevos infértiles en las últimas puestas para las hembras del tratamiento T2, lo que parece ser semejante entre especies poliándricas como las chinches predadoras (Torres et al. 1997; Torres y Zanuncio 2001). Este resultado indica que, probablemente, las hembras de S. cincticeps no lograron obtener y almacenar en la espermateca la cantidad de espermatozoides suficientes para fertilizar todos sus óvulos. Este resultado no se encontró en las hembras del tratamiento T1 (confinadas junto al macho durante todo su periodo de reproducción), las cuales mantuvieron una alta fertilidad a lo largo de su periodo reproductivo, demostrando claramente el efecto positivo de múltiples apareamientos en la fertilidad de las hembras (Arnqvist y Nilsson 2000). Por lo tanto, la transferencia efectiva de espermatozoides debe evaluarse comparándose la eclosión de los huevos en función del orden de puesta y no compararse apenas el promedio de huevos viables debido a que eso puede enmascarar los resultados. Además de ese tipo de beneficio, es posible que las hembras también reciban junto con el eyaculado otras sustancias como agua y nutrientes (Arnqvist et al. 2005).

Si bien en grupos relacionados, como algunas especies del género Podisus, se ha registrado canibalismo (Richman y Whitcomb 1978), esto no se observó en S. cincticeps. La presencia del macho durante toda la vida de las hembras de S. cincticeps no tuvo ese efecto negativo debido a que éstas presentaron promedio de longevidad semejante (alrededor de 26 días) en todos los tratamientos. Éstos resultados son próximos a aquellos encontrados por Zanuncio et al. (1992) quienes observaron una longevidad de 30 días para hembras de esa misma especie a 25 °C en condiciones de laboratorio.

En conclusión, hembras y machos de S. cincticeps pueden mantenerse en una proporción 1:1 en las colonias de laboratorio, por lo menos hasta alcanzar 25 días de edad, debido a que durante ese periodo las chinches acumularon, aproximadamente, 80% de la productividad de huevos. De esa forma se optimizaría la cría de ese predador en laboratorio y consecuentemente el establecimiento de programas de control biológico utilizando ese tipo de enemigo natural. Además el hecho de confinar las parejas de S. cincticeps no influyó negativamente en el desempeño reproductivo de las hembras y contribuyó para mantener una alta viabilidad a lo largo de su periodo reproductivo.