Abstract
The objectives of this research were to study nymphal development and adult reproduction of Brontocoris tabidus (Signoret) fed with larvae of Tenebrio molitor L. Second instar nymphs of B. tabidus were fed through and also in the adult stage with last instar larvae of T. molitor in laboratory. During this period reproductive and biological characteristics of B. tabidus were obtained. The duration of the nymphal phase of this predator was 23.7 ± 0.7 days, with survival of 60.3% ± 4.8% and egg viability of 75.3% ± 1.2%. Results obtained showed a satisfactory performance in development of B. tabidus fed with T. molitor larvae which demostrated that this predator can be produced in laboratory when fed with this prey.
Introducción
El uso de insecticida de amplio espectro para el control de insectos plaga debe ser evitado debido a los daños considerables que causa a la fauna benéfica (Van den Bosch y Stern 1962, Smith 1970) y otros factores negativos como la ocurrencia de resistencia a insecticidas (Georghiou 1986, Kay y Collins 1987, Guedes 1999, Guedes y Fragoso 1999), resurgencia de plagas (NAS 1969, Smith 1970), polución ambiental (PSAC 1965, Rainey 1967) e intoxicación crónica y aguda al hombre (Hayes 1969, Jegier 1969, Blackbourne 1970). Por otro lado, el manejo integrado de plagas (MIP) ofrece mejores condiciones económicas, ecológicas y sociológicas (Rabb 1972). Dentro de las estrategias de MIP, el control biológico, que consiste en la regulación de la densidad poblacional de plantas y animales por enemigos naturales (parasitoides, depredadores y patógenos), constituye una alternativa importante. Los enemigos naturales utilizados dentro de estos programas, pueden ser criados con presas naturales, presas alternativas o en medios artificiales (Cohen 1985). No obstante, estos enemigos naturales deben ser eficientes además de tener una cría fácil (De Bach 1977). En Brasil, los gusanos defoliadores son plagas importantes en las plantaciones de eucalipto y Zanuncio et al. (1991) mencionaron que, en el Estado de Minas Gerais, Blera sp., Blera varana Schaus (Notodontidae), Eupseudosome aberrans Schaus, Eupseudosoma involuta (Sepp) (Arctiidae), Glena spp., Thyrinteina arnobia Stoll (Geometridae) y Sarsina violascens (Herrich-Schaeffer) (Lymantriidae) son las especies que frecuentemente causan daños mayores en ese cultivo. Por otro lado, el depredador Brontocoris tabidus se destaca como uno de los enemigos naturales más importantes de los gusanos defoliadores en el eucalipto. Considerando la presencia constante de este depredador en los "brotes de gusanos" que atacan al eucalipto, se planteó el presente trabajo con el objetivo de estudiar, en condiciones de laboratorio, el desarrollo y la reproducción de B. tabidus alimentado con Tenebrio molitor L.
Materiales y Métodos
Este trabajo se realizó en el insectario del Departamento de Biología Animal de la Universidad Federal de Viçosa, en Viçosa, Minas Gerais, Brasil bajo condiciones de temperatura de 25 ± 2 °C, humedad relativa de 70 ± 10% y fotoperíodo de 12 horas.
La investigación se inició con la primera generación de los chinches; los adultos obtenidos se sexaron y se acondicionaron en los potes plásticos. Las hembras y los machos se aparearon con tres días de edad y las oviposiciones se retiraron y se colocaron dentro de una caja de Petri conteniendo un pedazo de algodón humedecido con agua destilada. Después de la eclosión de los huevos, las ninfas de primer ínstar recibieron agua en un pedazo de algodón, ya que en este estadio las ninfas no presentan hábito depredador y se alimentan sobre los residuos de los huevos no viables (Artola et al. 1982). A partir del segundo ínstar, las ninfas de B. tabidus se transfirieron, en grupos de 10, a los potes de 500 ml y se alimentaron con las larvas de T. molitor.
Las variables estudiadas, en la fase pre-embrionaria, fueron el período de incubación y viabilidad de los huevos, mientras que en la fase post-embrionaria fueron evaluadas la duración y sobrevivencia de cada ínstar, el peso de las ninfas de quinto ínstar, la razón de sexos, el peso de los adultos, el período de pre-oviposición, el número de oviposiciones, el número de huevos por postura, el número de huevos por hembra, el número de huevos por día y la longevidad de los adultos.
Resultados y Discusión
El depredador B. tabidus presentó cinco ínstares (Tabla 1) conforme a lo señalado por Artola et al. (1982), Gonçalves et al. (1990), Barcelos et al. (1991) y Jusselino Filho et al. (1991). Los diferentes ínstares de las ninfas pueden ser reconocidos por su tamaño y su coloración; sin embargo, puede haber, dentro del mismo estadio, algunas ninfas con variaciones cromáticas, tanto en laboratorio como en campo. Ese dicromismo es común en B. tabidus y también fue señalado por Moraes et al. (1976), Artola et al. (1982) y Gonçalves et al. (1990).
Promedio (P), desviación estandard (DE) e intervalo de variación (IV) de la duración (días) y del porcentaje de sobrevivencia durante la fase ninfal de Brontocoris tabidus alimentado con larvas de Tenebrio molitor sobre condiciones de temperatura de 25 ± 2°C, humedad relativa de 70 ± 10% y fotoperíodo de 12 horas.
La duración del primer ínstar fue alrededor de 4.4 ± 0.4 días (Tabla 1) variando entre cuatro y cinco días; resultados semejantes fueron encontrados por Artola et al. (1982) que observaron valores entre tres y ocho días, Gonçalves et al. (1990) que registraron promedio de 3.6 días y Barcelos et al. (1991) que obtuvieron valores próximos a 3.4 días. Todos estos autores ofrecieron condiciones de alimentación diferentes a la utilizada en este trabajo, Artola et al. (1982) usaron plantas jóvenes de Mentha piperita (Labiatae: Lamiaceae), mientras que Gonçalves et al. (1990) y Barcelos et al. (1991) emplearon pedazos de algodón embebido con una solución de miel de abeja y agua al 10%. Ninfas de segundo y cuarto ínstares presentaron duración de 4.9 ± 0.3 y 5.3 ± 0.3, respectivamente. Tales valores son inferiores a los señalados por Zanuncio et al. (1993), quienes encontraron valores de 6.3 y 5.5 para los mismos ínstares, cuando alimentaron al predador con larvas de Musca domestica. La duración del tercer ínstar fue de 3.6 ± 0.3 días y del quinto ínstar de 5.6 ± 0.3 días (Tabla 1), mientras que Barcelos et al. (1991) observaron duración de 6.7 días para el quinto ínstar alimentado con gusanos de Bombyx mori (L.) (Lepidoptera: Bombycidae). Por lo tanto, la calidad nutricional de la dieta influye en la duración de los ínstares.
La duración de la fase ninfal de B. tabidus fue de 23.7 ± 0.7 días (Tabla 1) indicando una buena aceptación de la presa alternativa T. molitor, ya que Artola et al. (1982) también determinaron un promedio de 24.5 días cuando ese depredador se alimentó con Colia lesbia (L.) (Lepidoptera: Pieridae), Pyrrhalta luteola (Müller) (Coleoptera: Chrysomelidae), B. mori o T. molitor. A su vez, Gonçalves et al. (1990) y Barcelos et al. (1991) encontraron un promedio de 21.1 a 23.3 días para B. tabidus aliementado con B. mori. Por lo tanto, larvas de T. molitor presentaron la misma equivalencia nutricional a otras dietas que están constituidas por presas naturales o alternativas, hecho que representa la ventaja de ser de fácil cría y bajo costo de producción.
El peso promedio de las ninfas de quinto ínstar fue de 90.3 ± 1.9 mg y de los adultos fue de 103.0 ± 1.0 y 115.0 ± 5.0 mg para machos y hembras, respectivamente (Tabla 2). Estos resultados son superiores a los obtenidos por Zanuncio et al. (1993), quienes mencionaron pesos de 75.1 y 108.0 mg para machos y hembras de B. tabidus alimentados con larvas de Musca domestica (L.) (Diptera: Muscidae). Zanuncio et al. (1996) encontraron, también, chinches más pesadas con la presa T. molitor en relación con la dieta artificial basada en carne e hígado de res, lo que muestra la viabilidad de uso de esa presa alternativa para la cría de B. tabidus. Esto es importante debido a que Evans (1982) y Zanuncio et al. (1993) mostraron la correlación positiva que existe entre el peso de las hembras y la capacidad de oviposición del depredador Podisus maculiventris (Say) y Podisus nigrispinus (Dallas) (Heteroptera: Pentatomidae), respectivamente.
El comportamiento de alimentación de B. tabidus con larvas de T. molitor se observó a partir del segundo ínstar, ya que las ninfas de primer estadio tienen hábito gregario y se alimentan apenas de los fluidos encontrados en los huevos fértiles o infértiles. Después de la primera ecdises y del endurecimiento de la nueva cutícula, la ninfa de B. tabidus comienza a buscar alimento y por algunos segundos acompaña la presa antes de atacarla. Luego, la presa reacciona a la depredación durante cuatro o seis minutos antes de ser inmovilizada. En doce observaciones, el depredador insertó su estilete en la región de la cabeza de la larva y en cinco en la región terminal del cuerpo, directamente en las articulaciones dorsales. La presa es, generalmente, atacada por una única ninfa de B. tabidus y enseguida varias ninfas se agrupan para alimentarse sobre las diferentes regiones del cuerpo de la misma.
Momentos antes y después de la ecdises, las ninfas no se alimentan, quedando inmóviles hasta el endurecimiento de la nueva cutícula y durante este período o previo a la emergencia del adulto, las ninfas quedan vulnerables tanto al canibalismo como al ataque de las larvas de T. molitor, causando una reducción en el porcentaje de sobrevivencia de ese depredador. De esta forma, la utilización de presas menos activas o móviles, como por ejemplo pupas de T. molitor, o presas previamente congeladas permitirá mayor supervivencia del predador, conforme a los resultados obtenidos por Barcelos et al. (1991) y Zanuncio et al. (1996).
La razón de sexos de B. tabidus fue de 0.5, o sea, alrededor de un macho por cada hembra, indicando que la alimentación con las larvas de T. molitor no afecta esta característica. Otros autores como Gonçalves et al. (1990) mencionaron una proporción de 0.47 cuando ese depredador fue criado con gusanos de B. mori vivos o previamente congelados.
El período de pre-oviposición de B. tabidus fue de 7.6 ± 0.4 días (Tabla 2) mientras que Gonçalves et al. (1990) mostraron que ese período varió entre cinco y dieciocho días cuando se alimentó con B. mori. El número de posturas y su tamaño, para cada hembra de B. tabidus, fue de 2.5 ± 0.2 y 36.5 ± 0.4, respectivamente (Tabla 2), mientras que el número total de huevos por hembra y de huevos por día fueron de 98.2 ± 12.9 y 5.25 ± 0.4, respectivamente. El período de incubación y la viabilidad de los huevos de B. tabidus fue de 5.20 ± 0.1 días y 75.3 ± 1.2%, respectivamente. Artola et al. (1982) encontraron valores entre tres y seis días para el período de incubación, y Barcelos et al. (1991) obtuvieron promedio de incubación de 5.7 y 5.5 días para B. tabidus alimentado con gusanos de B. mori vivos o previamente congelados.
Promedio (P), desviación estandard (DE) e intervalo de variación (IV) de las características evaluadas de Brontocoris tabidus alimentado con larvas de Tenebrio molitor sobre condiciones de temperatura de 25 ± 2 °C, humedad relativa de 70 ± 10% y fotoperíodo de 12 horas.
La longevidad de las hembras de B. tabidus fue de 16.6 ± 1.3 días, mientras que Gonçalves et al. (1990) obtuvieron un período de 20.64 días para hembras de ese predador alimentadas con B. mori, lo que muestra que la longevidad puede ser variable con diferentes tipos de presa, y esto explicaría la presencia de B. tabidus en diferentes ecosistemas.
La presa alternativa T. molitor resultó ser adecuada para la cría de B. tabidus, pues este depredador presentó mayor supervivencia durante su fase ninfal, dato superior a los de Saavedra et al. (1998) cuando utilizó la dieta artificial compuesta por carne e hígado de res, hojas de Morus alba (Moraceae), sales de Wesson y yema de huevo de gallina. Por otra parte, la presa representa una relación baja de costo/beneficio cuando se compara con otras presas alternativas o con la dieta artificial.
Conclusiones
Brontocoris tabidus completó su ciclo de vida al ser alimentado con larvas de Tenebrio molitor; la duración del período ninfal fue menor, las chinches más pesadas y los huevos presentaron mayor viabilidad.
La presa alternativa T. molitor es adecuada para la cría del predador B. tabidus, ya que presentó 60.3% de sobrevivencia. La presa representa una relación baja de costo/beneficio cuando se compara con otras presas alternativas o con la dieta artificial. Se requieren estudios posteriores para lograr una sobrevivencia mayor de B. tabidus.