Abstract
In order to contribute with biological control of potato pests, this work proposes to collect, recognize, characterize and rear Tecia solanivora (Povolny) natural enemies in colombian potato grower localities. Samplings were made in municipalities of the departments of Antioquia, Boyacá, Cundinamarca, Nariño and Norte de Santander. Sampling localities were selected according with the importance of grower zones, presence of insect pest, and nearness to indigenous vegetation. The methods applied were: exposition of T. solanivora eggs (obtained by laboratory rearing); searching of parasitized or sick stages; collection of affected potato tubers; observation in laboratory; identification by taxonomic keys and reference collections; specimen sending to specialists; biological characterization and rearing. Two species of bugs predators (Hemiptera: Anthocoridae) were found: Buchananiella contigua (Buchanan-White) from Mosquera (Cundinamarca), and Lyctocoris campestris (Fabricius) from Boyacá (Boyacá), both predate on eggs and larvae I. Apanteles sp. (Hymenoptera: Braconidae) (larva - larva parasitoid) was obteined from affected potato tubers coming from Bogotá and Mosquera (Cundinamarca). Trichogramma sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae) (egg parasitoid) was found in Mosquera and Facatativá (Cundinamarca) and Chitagá (North Santander). Another occasional beneficial agents found were: parasitoids (Diptera: Tachinidae) coming from Bogotá and Chitagá, and the predators (Araneae: Lycosidae, Salticidae; Coleoptera: Carabidae, Coccinellidae, Staphylinidae, Tenebrionidae) from Bogotá and Mosquera. Verticillium sp., an entomopatogenic fungus was isolated from a dead larva. This larva was found in a potato tuber stored in Chitagá. The fungus was reactivated and reisolated in larvae IV. Laboratory rearings were made at 19, 4 ± 1,3 °C temperature and 57,9 ± 5,7% relative humidity. B. contigua was reared on T. solanivora eggs and larvae I; its development egg adult delayed 27 days consuming 51 eggs or 49 larvae. Apanteles sp. was raised parasitizing on larvae I, adult wasps emerged 35 days after. Trichogramma sp. was reared on T. solanivora and Sitotroga cerealella eggs; its cycle parasitizing-emergency takes 15 days.
Introducción
En Colombia el cultivo de la papa constituye la principal actividad económica primaria del piso térmico frío, siendo fundamental para la nutrición de la población. Cerca de cien mil familias derivan su sustento de este producto agrícola que cubre alrededor de 180.000 hectáreas anuales. El uso de plaguicidas representa casi el 20% de los costos totales de producción del cultivo, siendo por tradición la única alternativa de control ante los problemas fitosanitarios (Rodríguez 1996). La polilla guatemalteca de la papa, Tecia solanivora (Povolny), es uno de los insectos plaga más importantes del cultivo debido al daño que causa su larva en tubérculos disminuyendo la calidad y ocasionando pérdidas cuantiosas en campo y almacenamiento. Desde su irrupción al país ha tenido un fuerte impacto económico en cada región productora; en Norte de Santander, Boyacá y Cundinamarca, la polilla generó pérdidas superiores a 50%. Tan sólo en Boyacá, hacia 1996, los daños ascendieron a 6720 millones de pesos. La adopción de medidas preventivas de control y manejo integrado en Antioquia y Nariño redujo ostensiblemente su incidencia y severidad (Arias 1997; Espitia 1999).
Características propias de T. solanivora la hacen imperceptible durante su ingreso y establecimiento en lotes de cultivo y almacenes. Penetra al tubérculo por un agujero muy pequeño y limpio, en su interior se alimenta, forma galerías, y deposita los excrementos, saliendo sólo al pupar (López-Ávila 1996). Sus diminutos huevos se ubican individualmente o en pequeños grupos, en grietas del suelo, sobre los costales o entre ranuras en los silos; el tamaño de la larva recién nacida es reducido (Torres 1996). La ocurrencia de T. solanivora sólo es conspicua cuando se encuentran tubérculos afectados, larvas próximas a pupar, pupas ó adultos. Los estados del ciclo de vida más susceptibles y temporalmente expuestos ante agentes bióticos y abióticos de mortalidad, son los huevos y larvas de primer ínstar. Hacia dichos estados apuntan las expectativas de control biológico por parte de enemigos naturales que reduzcan el daño ejercido por la plaga.
Los registros de enemigos naturales de T. solanivora son escasos. Algunos autores recomiendan emplear controladores de Phthorimaea operculella por la similitud de hábitos que comparten ambos insectos. Araque (1996) menciona los parasitoides Chelonus phthorimaea y Copidosoma koehleri como útiles para control de polillas de la papa. En Guatemala, Navas (1985) estudia el ciclo de vida de C. phthorimaea y Leal (1985) evalúa su aplicación para control de Scrobipalpopsis solanivora. Por otra parte, entomopatógenos empleados contra P. operculella se han probado hacia T. solanivora en almacenamiento, como formulaciones de Bacillus thuringiensis y Baculovirus phthorimaea (Bejarano 1997; Castellanos et al. 1997; Escallón y Silva 1997; Herrera 1997). Sánchez y Cárdenas (1997) colectaron larvas afectadas de T. solanivora en Paipa (Boyacá) y aislaron de ellas los hongos Scytalidium sp. y Fusarium oxysporum. Angarita y Barajas (1996) evaluaron en campo el control ejercido por Metarhizium anisopliae, Beauveria bassiana, Paecylomyces lilacinus, B. thuringiensis y B. phthorimaea, estos dos últimos mostraron los mejores resultados. En condiciones de laboratorio, se ha ensayado el nemátodo Steinernema feltiae cepa Villapinzón contra T. solanivora arrojando mortalidades elevadas en larvas expuestas y al interior de tubérculos (Alvarado et al. 1998; Sáenz 1998). Pérez y Rodríguez (1996) probaron la actividad entomocida de cepas nativas de B. thuringiensis sobre larvas. Aislamientos nativos de M. anisopliae y B. bassiana, registraron una baja capacidad entomopatogénica sobre huevos y larvas I de T. solanivora (Feris y Gutiérrez 1999). El ciclo de vida, capacidad parasítica y respuesta funcional de Trichogramma lopezandinesis sobre huevos de T. solanivora se analizó en condiciones de laboratorio mostrando gran potencial y especificidad (Rincón 1999). C. koehleri, parasitoide poliembriónico importado de Perú y Bolivia, fue sometido a estudio en condiciones cuarentenarias de laboratorio (Sánchez 1998). En Rionegro y Bogotá se ha registrado la emergencia esporádica de bracónidos en crías experimentales de polilla, que actúan como endoparasitoides solitarios (Luque y Trillos, comunicación personal).
Este trabajo se enmarcó dentro de un proyecto ejecutado por el Programa Nacional Manejo Integrado de Plagas (MIP) de la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Corpoica), cofinanciado por el Programa Nacional de Transferencia de Tecnología Agropecuaria (Pronatta), relacionado con el control biológico de plagas de importancia económica del cultivo de papa. Se colectaron, reconocieron y caracterizaron enemigos naturales de T. solanivora procedentes de localidades productoras de papa como aporte al manejo integrado de plagas del cultivo en Colombia. Como objetivos específicos se contemplaron los siguientes: Colectar enemigos naturales de T. solanivora en campo y almacenamiento. Determinar taxonómicamente los organismos benéficos encontrados. Caracterizar en forma preliminar la biología de los controladores hallados y seleccionar los enemigos naturales con mejor potencial estimado para control biológico de T. solanivora.
Materiales y Métodos
Considerando la capacidad de búsqueda del hospedero como un importante atributo de los enemigos naturales, la metodología empleada tuvo énfasis hacia el reconocimiento de parasitoides y depredadores capaces de ubicar y actuar sobre huevos y larvas I de T. solanivora. El presente trabajo comprendió tres fases: exploratoria, de campo y de laboratorio.
Fase exploratoria
Esta fase contempló reconocimiento de los estados de la plaga, seguimiento del ciclo de vida y diferenciación con otras polillas en campo y laboratorio. Las técnicas de colecta, mantenimiento y observación se ajustaron de acuerdo con el tipo, tamaño y naturaleza del material. Muestreos iniciales de T. solanivora, insectos asociados y tubérculos afectados se adelantaron en (invernaderos Facultad de Agronomía, Universidad Nacional) y en Mosquera (Centro de Investigaciones Tibaitatá y Centro Agropecuario Marengo). El seguimiento del material se efectuó en el Laboratorio de Entomología del Programa Nacional MIP Corpoica, C.I. Tibaitatá. Se realizó entre diciembre de 1997 y febrero de 1998.
Fase de campo
En esta fase se colectaron los enemigos naturales de la polilla. Se hicieron muestreos en localidades ubicadas en los departamentos de Cundinamarca, Boyacá, Norte de Santander, Antioquia, y Nariño, entre febrero y diciembre de 1998 (Tabla 1). Los lugares de colecta se eligieron según la representatividad de la zona productora, la presencia de la plaga, la adopción de prácticas de manejo integrado, la existencia de lotes de cultivo en abandono, y la cercanía a vegetación nativa como área de refugio para benéficos. Profesionales y técnicos de Corpoica (Provincia de Pamplona, Norte de Santander; Creced Oriente y Altiplano Norte Antioqueños; y C.I. Obonuco, Nariño) colaboraron en la identificación de las localidades, el desplazamiento hacia las mismas y la ubicación de lotes de cultivo con mayor potencialidad de hallazgos. Las técnicas de colecta implementadas en campo y almacenamiento fueron:
Localidades visitadas
Exposición de huevos
Se emplearon de 100 a 200 huevos recién puestos de T. solanivora por sitio, procedentes de la cría en laboratorio, ubicados en lugares estratégicos en cultivos de papa como cebo para atraer potenciales parasitoides y depredadores oófagos. El montaje consistió en recipientes plásticos cilíndricos de 3.5 cm de diámetro por 7 cm de longitud, sujetos a estacas de alambre con bandas de caucho. En la parte superior de la estaca se fijó un tapón impregnado en feromona sintética de T. solanivora, atrayente adicional que actuaría a manera de kairomona. Una vez ubicado el montaje en el lote se colocó un disco de papel con los huevos de la polilla en el interior del recipiente, permaneciendo en campo un período de tiempo variable no mayor de 48 horas (para evitar una infestación accidental). Según el área sembrada y la disponibilidad de material se ubicaron dos o más montajes por lote. Los huevos expuestos se colocaron dentro de cajas de Petri plásticas selladas y marcadas, se transportaron al laboratorio en recipientes de poliestireno que otorgaron aislamiento térmico durante el viaje.
Colecta de tubérculos afectados
En las localidades visitadas se colectaron tubérculos afectados en lotes de cultivo y silos de almacenamiento, se transportaron al laboratorio en bolsas de polietileno con agujeros y en recipientes plásticos de 12 cm de diámetro con tapa de malla.
Colecta de insectos
Mediante observación directa se colectaron insectos asociados con apariencia de enemigos naturales, en campo y almacenamiento. En ocasiones, se colectaron larvas de polilla próximas a pupar, pupas y adultos esperando obtener de ellos benéficos asociados. Larvas con apariencia de estar enfermas o parasitadas se colectaron individualmente en viales de vidrio limpios de 1 cm de diámetro por 3 de longitud con tapa de goma. Además, cuando en la localidad visitada se implementaba monitoreo de la polilla con trampas de feromona, se revisó su contenido en busca de insectos benéficos que se hallaran recurrentemente.
Fase de laboratorio
En esta fase se efectuó observación, identificación, caracterización, aislamiento y cría del material colectado durante cada salida. Éste se trasladó dentro de nevera de poliestireno tan pronto como fue posible al laboratorio. Esta fase se realizó entre enero de 1998 y abril de 1999.
Observación
El material se disponía dentro de recipientes plásticos y de vidrio, de tamaño acorde con su volumen, provistos de humedad, ventilación, sustrato y/o alimento, según el caso (cajas de Petri plásticas y de vidrio de 9, 6 y 3 cm de diámetro, ensaladeras plásticas, frascos de vidrio). Los tubérculos colectados se ubicaron en cubetas plásticas transparentes de 15 x 30 x 15 cm con tapa de malla fina y lecho de arena (cámaras de emergencia). Regularmente se examinaron los recipientes en busca de los organismos asociados emergidos discriminando plaga, benéficos y otros, y se registraba la información generada.
Identificación
Los posibles depredadores y parasitoides encontrados se determinaron preliminarmente mediante claves y por comparación con ejemplares de la Colección Taxonómica Nacional (CTN) Luis María Murillo, Corpoica Tibaitatá. Aquellos cuya determinación se dificultó se enviaron a especialistas nacionales o extranjeros. Los entomopatógenos se cultivaron, aislaron e identificaron mediante ayuda del equipo de profesionales en control biológico y fitopatología del Programa Nacional MIP.
Caracterización
Con el objeto de verificar si los insectos hallados eran enemigos naturales de T. solanivora se pusieron en contacto con huevos o larvas de ésta, método conocido como prueba de aceptación de hospedero o presa (Powell et al. 1996). Para observar el comportamiento y desarrollo de los benéficos obtenidos, se aislaron en recipientes de varios tamaños adecuados para permitir su viabilidad (campanas de vidrio, cajas de Petri, frascos de vidrio tapados con tul). Se tomaron notas y fotografías.
Cría de benéficos
Himenópteros adultos obtenidos en cámaras de emergencia o colectados se alimentaron con gotas de miel de abeja pura o diluida en agua destilada con el propósito de mantenerlos viables por mayor tiempo (Cardona 1971). Una vez efectuadas las pruebas de aceptación de hospedero o presa, se establecieron recipientes de cría básica para parasitoides y depredadores provistos de ventilación, sustrato y alimento. Las condiciones de laboratorio fueron 19,4 ± 1,3 °C de temperatura y 57, 9 ± 5,7% de humedad relativa.
Trichogramma sp
Los huevos parasitados obtenidos en cada localidad se ubicaron por separado en recipientes de vidrio tipo bombonero, se taparon con tela negra de tejido fino sujeta con doble banda de caucho (evitando escape e hibridación de avispas). A las avispas emergidas se les permitió copular por espacio de un día, al cabo de éste se les colocaron nuevos huevos de T. solanivora por parasitar. La progenie de avispas de cada lugar se mantuvo en cría separada hasta su identificación.
Apanteles sp
Los tubérculos colectados se llevaron al laboratorio y se ubicaron en cámaras de emergencia, posteriormente emergieron avispas simultáneamente con polillas de T. solanivora y P. operculella. Con el objeto de determinar qué estado parasitaban se confinaron avispas junto con huevos recién ovipositados, huevos próximos a eclosionar, larvas recién nacidas, y tubérculos infestados de T. solanivora. Las larvas expuestas a parasitación se ubicaron en cubetas plásticas con tapa de tul, previamente se ubicaron en las cubetas de variedad pastusa en proporción de 200 g de papa por 100 larvas (el doble de la recomendación para la cría de T. solanivora evitando competencia por sustrato). En la generación siguiente emergían nuevas avispas y polillas procedentes de larvas no parasitadas.
Buchananiella contigua
Luego de permanecer una muestra de tubérculos afectados en laboratorio, se extrajeron de la cámara de emergencia adultos y ninfas de la chinche. Se aislaron en recipientes plásticos más pequeños con lecho de arena y tapa de malla fina, provistos con tubérculos infestados por polilla procedentes de la cría en laboratorio. Después de confirmada su capacidad depredatoria, se confinaron ninfas y adultos en cubetas plásticas con tapa de malla fina. En su interior se dispuso un vial conteniendo miel de abeja diluida en agua destilada a 10% como fuente alimenticia suplementaria. Se recortaron y doblaron tiras de papel formando acordeones que proveían sustrato para caminar a los depredadores, además se les suministró huevos y larvas I de T. solanivora como alimento.
Lyctocoris campestris
A partir de otra muestra mantenida en laboratorio, se aislaron ninfas de la cámara de emergencia en un recipiente plástico con lecho de arena y tapa de malla. Se aprovisionó con huevos, larvas I y tubérculos afectados por polilla procedentes de la cría en laboratorio. Posteriormente se verificó su acción depredadora sobre huevos y larvas I.
Capacidad de consumo
Con objeto de caracterizar las chinches se efectuaron algunos ensayos sobre la capacidad de consumo de adultos y ninfas sobre huevos y larvas I de T. solanivora, se confinaron individualmente en cajas de Petri plásticas de 5 cm de diámetro, en su interior tenían pequeños contenedores de agua tapados con algodón que suministraban humedad al recinto.
Buchananiella contigua
Capacidad de consumo de ninfas sobre huevos y larvas I de T. solanivora. A ninfas I confinadas se les suministraron 10 huevos ó 10 larvas I de T. solanivora diariamente. Se contaron los huevos y larvas consumidos por las ninfas cada día, retirando las presas consumidas el día anterior, hasta que alcanzaron su estado adulto.
Capacidad de consumo de adultos sobre huevos y larvas de T. solanivora. Se estimó cuantas presas (huevos o larvas) consume una chinche adulto diariamente. Se suministraron 20 huevos ó 20 larvas por día a chinches confinados individualmente durante 5 días.
Lyctocoris campestris
Se confinaron individualmente adultos y ninfas a los cuales se suministraron diariamente, durante 10 días, 10 huevos frescos de polilla retirando aquellos consumidos el día anterior.
Aislamiento
Los estados de la plaga hallados con síntoma de enfermedad en campo y durante la evolución del material en laboratorio, se sometieron a pruebas de aislamiento con procedimientos como: Desinfección mediante solución de hipoclorito de sodio a 0,5% durante 30 segundos. Enjuagues con agua destilada estéril en lapsos de 30 segundos. Ubicación en caja estéril con papel filtro humedecido en agua destilada (cámara húmeda). Siembra en medios de cultivo para bacterias (agar-L) y hongos (papa-dextrosa-agar, PDA). Identificación macroscópica de acuerdo con las características del micelio o la colonia. Elaboración de láminas con muestras del microorganismo con azul de lactofenol o tinción Gram. Identificación microscópica según el aspecto de estructuras vegetativas y reproductivas. Obtención de inóculo por raspado de micelio, esporas o colonias del plato de cultivo. Dilución del inóculo en solución dispersante (tween a 5% o agua destilada estériles). Ajuste a concentración del orden de 107 propágulos por mililitro empleando cámara de Neubauer. Exposición sobre larvas de polilla durante 30 segundos. Hallazgo de síntomas iniciales en los hospederos tratados. Multiplicación del entomopatógeno y almacenamiento del mismo en el Banco de Germoplasma de Microorganismos del Programa Nacional MIP, Corpoica - Tibaitatá.
Resultados
Parasitoides
Trichogramma sp. (Hymenoptera: Trichogrammatidae)
Trichogramma sp. parasitando un huevo de T. solanivora. (Fotografía P. Osorio).
Apanteles sp. (Hymenoptera: Braconidae)
Hembra de Apanteles sp. (Fotografía P. Osorio)
Diptera: Tachinidae
Depredadores
Buchananiella contigua (Buchanan- White) (Hemiptera: Anthocoridae)
Las ninfas presentan coloración rojiza. Ojos compuestos ubicados lateralmente en la cabeza. Patas caminadoras, tarso terminado en uña. Se observaron cuatro estadios ninfales de tamaño progresivamente mayor. Antes de mudar, la ninfa se aferra al sustrato rompiéndose el integumento viejo por la región anterior del dorso. Las exuvias son de color gris plateado. El tamaño entre la ninfa I y IV aumenta de 0,77 x 0,30 mm a 1,77 x 0,65 mm. La ninfa IV presenta primordios alares, hacia el pterotórax y primeros segmentos abdominales exhibe una franja de color naranja, el resto del cuerpo es de color rojo oscuro. El estado de ninfa dura 17 a 19 días.
Adultos de Buchananiella contigua. Hembra a la izquierda. (Fotografía P. Osorio).
El adulto presenta color rojo oscuro a pardo. Antenas tetrasegmentadas, el segundo segmento tan largo como el tercero y cuarto juntos, el segmento basal es más ancho que los tres restantes. Cabeza con un par de ojos compuestos laterales y dos ocelos dorsales. Pico tetrasegmentado. Abdomen ventralmente más claro que cabeza y tórax, con ocho terguitos, su extremo es simétrico y ovalado en las hembras, mientras que en machos es asimétrico y agudo. Dorsalmente las hembras presentan el abdomen más amplio que los machos. El tamaño promedio del adulto es de 2,14 mm de longitud por 0,92 mm de ancho (Fig. 3). Una hembra no copulada exhibió longevidad de 180 días en confinamiento, suministrándole regularmente huevos de T. solanivora. En condiciones de laboratorio el ciclo huevo adulto tardó alrededor de 26 días.
Capacidad de consumo de Buchananiella contigua
Capacidad de consumo de adultos sobre huevos y larvas de Tecia solanivora
Lyctocoris campestris (Fabricius) (Hemiptera: Anthocoridae)
Adultos de Lyctocoris campestris. Macho a la izquierda. (Fotografía P. Osorio).
Capacidad de consumo de huevos por Lyctocoris campestris
Depredadores ocasionales
Esporádicamente se observaron insectos típicamente depredadores asociados a T. solanivora. Entre los Coleoptera se hallaron Carabidae en campo y almacenamiento, estos escarabajos del suelo son reconocidos como importantes depredadores de larvas de lepidópteros plaga. Dentro de los Coccinellidae, se observaron adultos y larvas de Eriopis connexa Germmar depredando los huevos expuestos de T. solanivora. Frecuentemente se vieron Staphylinidae asociados a tubérculos afectados por la polilla. Alphitobius diaperinus (Panzer) (Tenebrionidae) se halló en papa con alta infestación de T. solanivora en condiciones de almacenamiento en Corabastos, Bogotá. Un himenóptero, Hypodynerus romandinus Sauss (Vespidae) se halló forrajeando sobre tubérculos afectados, pertenece a una subfamilia de avispas solitarias que suelen aprovisionar su nido con larvas. En repetidas ocasiones, se hallaron himenópteros Ichneumonidae y depredadores como Syrphidae (Diptera) y Cleridae (Coleoptera) dentro de trampas de feromona sexual de T. solanivora dispuestas en campo para monitoreo,
Entomopatógenos
Verticillium sp. Nees. (Moniliales: Moniliaceae)
Se aisló a partir de una larva encontrada muerta dentro de un tubérculo. Éste se hallaba dispuesto en un silo rústico de almacenamiento de tubérculos bajo luz difusa en una finca del municipio de Chitagá. Al pelar una papa afectada por T. solanivora se observó una larva sana de IV ínstar y otra muerta dentro de su galería, deshidratada, con textura arenosa y de color naranja ocre. En laboratorio dicha muestra, luego de aislamiento y siembra, dio lugar a un hongo saprófago del género Epicoccum cuyo micelio presentaba una coloración naranja ocre similar a aquella de la larva al momento de su hallazgo.
En subsecuentes repiques, junto con el saprófago, surgió otro hongo de micelio algodonoso, ralo y de color blanco. Mediante identificación microscópica este segundo hongo exhibió micelio septado con cuerpos fructíferos verticilados y esporas hialinas de forma ovalada característicos del género Verticillium. Esta identificación se confirmó con ayuda de profesionales en fitopatología y microorganismos de control biológico del programa MIP. La capacidad patogénica de este aislamiento se corroboró mediante una reactivación sobre larvas III y IV ínstar de T. solanivora que arrojó una mortalidad de 20%. A partir de los individuos muertos se aisló nuevamente el hongo inicial, el cual se depositó en el banco de germoplasma de microorganismos del Programa Nacional MIP, Corpoica.
Discusión
En razón de su cercanía, los muestreos en el altiplano cundiboyacense fueron más frecuentes y cubrieron mayor número de localidades. Por tanto las posibilidades de éxito en la búsqueda se vieron incrementadas, aunque debe considerarse que esta zona exhibe tradicionalmente un manejo con excesivas aplicaciones de agroquímicos. Si bien en las localidades muestreadas de Antioquia y Nariño no se encontraron enemigos naturales, debe considerarse que sólo se efectuó una visita en cada uno de estos departamentos, no obstante el menor tiempo de establecimiento de la plaga en tales sitios reduce teóricamente la probabilidad de hallazgo de controladores.
Considerando que la obtención de parasitoides de huevo se hizo de manera indirecta mediante el uso de oviposiciones procedentes de cría, no debe excluirse la existencia de otros parasitoides que ataquen los huevos en su ubicación y condición natural. Según Powell et al. (1996) los enemigos naturales son atraídos por sustancias emitidas por el hospedero, por ejemplo feromonas de la hembra, compuestos vegetales liberados por actividad alimentaria, o emisiones de la hembra durante la oviposición. Por ello el método de exposición de huevos, quiso semejar y facilitar la localización del hospedero, disponiendo estímulos concentrados (los propios huevos, las sustancias que los recubren, la feromona sexual) al nivel de las plantas de papa que actuarían como kairomonas hacia los benéficos.
El hallazgo de Trichogramma sp. en la Sabana de Bogotá y Chitagá, zonas de ladera y altiplano ecológicamente similares aunque distantes en la geografía, en conjunto con el distinto grado de intervención antrópica que manifiestan tales lugares, hace pensar que este parasitoide tiene distribución amplia en el piso térmico frío y notable capacidad de adaptación en condiciones naturales y agroecosistemas hortícolas.
El registro de otro parasitoide del género Trichogramma, distinto a la primera especie altoandina descrita en 1993 (T. lopezandinesis), así como una especie aún no identificada de Apanteles, indica la importancia que representa la conservación y uso racional de los entornos naturales y cultivados como fuentes de biodiversidad útil en la exploración, caracterización, conservación e incremento de enemigos naturales.
En virtud de la similitud de hábitat y nicho ecológico compartidos por Trichogramma cerca pretiosum, registrado en anteriores investigaciones (Zapata 1987; Chamat y Fandiño 1989) y Trichogramma sp. hallado en el presente trabajo, se asume que podría tratarse de la misma especie aún por determinar.
El parasitoide Apanteles sp. requiere para su desarrollo el crecimiento larval de T. solanivora, por tanto no evita directamente el daño sobre tubérculos, pero contribuye con la disminución numérica del hospedero al impedir el alcance de su estado adulto.
Según Alomía (1979) la mayoría de los antocóridos ovipositan sus huevos dentro de tejido vegetal, sin embargo Buchananiella contigua exhibió facilidad de cría pues colocaba sus huevos superficialmente. Por el contrario, se presume que L. campestris estuvo desestimulado a ovipositar por ausencia del sustrato óptimo.
Podría contemplarse la utilización de L. campestris en condiciones de almacenamiento de tubérculos ya que es materia de investigación en programas de control de plagas de cereales almacenados (Locke y Meagher 1996).
Aunque Borror (1992) señala a los Tachinidae como parasitoides de larvas, en el caso de aquellos procedentes de Chitagá la parasitación debió ocurrir sobre los huevos de T. solanivora.
El hongo Verticillium sp. proviene de un lugar con particularidades como elevada humedad relativa y amplia diversidad natural, por ello reviste especial interés su potencial como entomopatógeno. Sin embargo, según los hábitos crípticos de la polilla y la baja patogenicidad de los hongos estudiados hasta el momento, el potencial de control hacia T. solanivora por parte de microorganismos parece ser bajo.
El hecho que los enemigos naturales hallados en este trabajo sean distintos a los señalados para P. operculella, plantea un cambio en las estrategias de control biológico de la polilla guatemalteca hasta ahora basadas en controladores de la polilla común de la papa. Además, durante tres experiencias en el país (Norte de Santander, Antioquia y Cundinamarca) los resultados obtenidos en la implementación de crías de Copidosoma koehleri sobre T. solanivora han sido adversos (Sánchez, comunicación personal).
Conclusiones
El hallazgo de las dos especies de chinches depredadoras, Buchananiella contigua y Lyctocoris campestris, constituye el primer registro de ambas especies para Colombia. Las avispas parasitoides Apanteles sp. y Trichogramma sp. probablemente sean nuevas especies.
Considerando que los muestreos efectuados fueron puntuales espacial y temporalmente, no se descarta el encuentro de nuevos benéficos en los mismos lugares visitados, con iguales u otros métodos de colecta. Los criterios de elección de las localidades visitadas resultaron favorables al encuentro de antagonistas.
La exposición de huevos de T. solanivora en campo y la recolección de tubérculos afectados en lotes y almacenes, demostró mayor eficiencia como método de colecta de benéficos que la búsqueda por observación directa.
El mayor tiempo de establecimiento de la plaga en Chitagá, respecto a las otras localidades, parece tener relación directa con el número de hallazgos de enemigos naturales en dicho lugar.
Las dos especies de chinches depredadoras presentan potencial para control de huevos y larvas tempranas de la polilla en condiciones de almacenamiento, B. contigua también lo tiene en campo.
Con el hallazgo de Trichogramma sp. y Buchananiella contigua se registra la presencia de enemigos naturales de T. solanivora en campo.
La probabilidad de hallar entomopatógenos afectando a T. solanivora por búsqueda directa parece ser muy reducida y estar relacionada con sus hábitos crípticos.
La presencia de enemigos naturales de la polilla guatemalteca, en localidades productoras de papa, evidencia la necesidad de implementar prácticas de manejo integrado de plagas que permitan conservar e incrementar los organismos benéficos presentes en el agroecosistema, máxime tratándose de un cultivo con uso desmedido de plaguicidas.
La implementación del control biológico de T. solanivora, anteriormente basado en controladores de P. operculella, requiere un replanteamiento ante el hallazgo de nuevos agentes benéficos. Además puede contemplarse la utilización de otros benéficos ya estudiados como Trichogramma lopezandinensis y Steinernema feltiae.
Recomendaciones
La ejecución periódica de muestreos con los métodos empleados en este trabajo podría resultar en la obtención de nuevos enemigos naturales tanto en las localidades visitadas como en otras.
Con los benéficos encontrados, se recomienda adelantar estudios acerca de ciclo de vida, respuesta funcional, capacidad de búsqueda, preferencia de presa u hospedero, y eficiencia de control en laboratorio, campo y almacenamiento.
Trichogramma sp. podría ser de utilidad para control en campo de huevos de T. solanivora en consideración a las reconocidas capacidades de búsqueda, dispersión y multiplicacion que exhibe este género de himenópteros frente a sus hospederos.
Crías masivas de la avispa Trichogramma sp. pueden implementarse con tecnologías disponibles y accesibles al nivel de agricultores progresistas, orientadas a su liberación en cultivos de papa de forma inoculativa o inundativa.
Apanteles sp. podría emplearse como estrategia dirigida hacia larvas de T. solanivora recién emergidas dispersas en campo, cuyo tiempo de exposición ante otros factores de mortalidad como los microorganismos se encontraría limitado.
Si bien los depredadores suelen ser generalistas, las chinches halladas podrían aplicarse en condiciones de almacenamiento de papa sobre la base de la capacidad de consumo registrada hacia huevos y larvas de la polilla, concentrando su actividad depredadora sobre los insectos plaga que afectan los tubérculos semilla y de consumo.
Con Verticillium sp. podrían adelantarse estudios posteriores que permitan discernir su uso potencial como entomopatógeno hacia T. solanivora o Premnotrypes vorax.