Abstract
Information about the life cycle for six species of butterflies from the lower Anchicaya river is presented: Battus chalceus ingenuus (Dyar, 1907), Heliconius cydno zelinde (Butler, 1869), Erachlides anchiciades (Esper, 1788), Parides childrenae latifasciata (Kruger, 1925), Parides eurimedes emilius (Constantino, 1998) y Parides panares erythrus (Rothschild y Jordan, 1906), beloging to Heliconiidae and Papilionidae. The herbivory indexs are presented for Paride eurimedess and Heliconius cydno. Information about the monitoring of a population of butterflies as indicator group is given, as a strategy for conserving and managing wild populations integrated within a rearing program with rural communities.
Introducción
La búsqueda de alternativas de explotación de los recursos naturales de la costa Pacífica ha propiciado que algunas instituciones ambientalistas no gubernamentales desarrollen trabajos de investigación y apropiación de tecnologías locales, que minimicen la utilización de los recursos naturales para disminuir así la destrucción y transformación del hábitat, que afectan el desarrollo normal de las actividades del ecosistema.
Una de estas alternativas es la conservación de mariposas diurnas del Bajo Anchicayá (rio Tatabro), que pretende evaluar un modelo de cría, para su posible exportación, la cual favorecería, en buena medida, a las comunidades afrocolombianas del Pacifico, proporcionándoles un incentivo económico adicional. Por esta razón se capacitaron algunos agricultores y jóvenes interesados, para el montaje y manejo, a pequeña escala, de una cría de mariposas, asi el esfuerzo conjunto de los colonos tendría óptimos resultados y beneficios para ellos. Para tal fin en el presente trabajo se realizaron estudios sobre ecología, biología y diversidad de mariposas de la región.
En Colombia las áreas del Chocó, costa pacífica, alto Putumayo, Magdalena Medio, bosques andinos, sierra Nevada de Santa Marta, Serranía de la Macarena y Amazonía son lugares donde se encuentra la mayor diversidad de especies, inclusive endemismos únicos en el mundo. La región biogeográfica del Chocó, que comprende toda la vertiente del Pacífico colombiano, concentra la mayor cantidad de especies y subespecies de mariposas con más de 1800 especies de las cuales el 37% son endémicas y en tan solo un área de 20 kmβ de extensión en la cuenca baja y media del río Anchicayá se han registrado más de 600 especies, o sea el equivalente al total de especies encontradas en toda Europa (Constantino 1994).
En Papua (Nueva Guinea) se practica desde hace más de veinte años el cultivo de mariposas con gran éxito. Este es el único país donde se consigna como objetivo nacional la "Conservación de insectos". El programa se diseñó para la conservación e incremento de especies comerciales existentes, como fuente de ingresos para el campesino de la región, quienes cultivan para negociarlas a través del gobierno. Dicho esfuerzo de conservación pionero, ha sido apoyado por el grupo de especialistas en lepidoptera de la International Union for Conservation of Nature (IUCN) (National Research Council 1983) debido a que existe gran demanda de estos insectos en el mercado internacional, el cual es generado básicamente por cuatro sectores: artesanías e industrias de adornos, museos, coleccionistas y vivarios. Los tres primeros sectores las prefieren preservadas y disecadas, mientras que el cuarto las requiere vivas en forma de pupas o imagos recién formados (Jaffé 1994).
Existen otras experiencias previas sobre cría de mariposas en granjas de Costa Rica, Venezuela, Indonesia, Filipinas, Kenya y el Salvador con resultados muy positivos, donde es desarrollada por grupos campesinos para la exportación y enriquecimiento del hábitat (Jaffé 1994). En Colombia la Fundación Herencia Verde, con apoyo del proyecto Biopacifico y el Fondo Mundial para la naturaleza (WWF), está adelantando un estudio de factibilidad técnica de cría de mariposas del Pacífico con participación de las comunidades campesinas (Constantino 1997, 1998).
Una de las interacciones donde uno de los organismos parasita al otro, es la de mariposas del género Heliconius y ciertas enredaderas que pertenecen al género Passiflora. Estas han desarrollado defensas químicas muy eficaces contra insectos pero unos pocos, entre los que se encuentran las mariposas del género Heliconius, logran burlar la acción de dichas defensas, a su vez esta capacidad les impide, aparentemente, parasitar otras plantas. Las mariposas del género Heliconius depositan sus huevos únicamente sobre las pasifloras, luego estos huevos dan lugar a larvas que se alimentan vorazmente de las hojas de la enredadera.
Relación similar a la de Heliconius y Passiflora se da en mariposas del género Parides quienes colocan sus huevos solo sobre plantas del género Aristolochia (Gilbert 1982).
Teniendo en cuenta la importancia que tiene la conservación de la biodiversidad en la región del bajo Anchicayá y la poca o casi desconocida información sobre la historia natural de las especies de mariposas allí existentes, este trabajo aporta información biológica e inter-relación de mariposas y sus plantas hospederas, para una posterior cría masiva de las especies de interés comercial, que pueda contribuir al desarrollo sostenible de los habitantes de la región.
Materiales y Métodos
El área de estudio está ubicada en la cuenca del río Tatabro, municipio de Buenaventura Valle del Cauca (3°42′N, 76°58′W) (Fig. 1a), zona considerada por sus condiciones climáticas como bosque pluvial tropical (bp-T) dentro de las zonas de vida de Holdrige (Espinal 1968). El área de la cuenca y zonas adyacentes corresponden a la Colonia Agrícola del río Tatabro (COAGRITA) y a la Concesión Forestal de la Asociación Municipal de Usuarios Campesinos (AMUC), que incluye bosques con diferentes estadios sucesionales con una historia conocida de intervención antrópica (Naranjo y Chacón 1994).
Figura 1a Zonas de muestreos y observaciones de mariposas diurnas en la región del río Tatabro (Bajo Anchicayá). 1. Casa de huéspedes de la Fundación Herencia Verde. 2. Sede de la F.H.V. 3. y 4. Parcelas de muestreos y observaciones.
Para el Pacífico, y en especial para el Bajo Anchicayá, la agricultura se basa principalmente en el cultivo del chontaduro (Bactris gassiapes), chifirí (Musa acuminata) y en segundo plano yuca (Manihot esculenta), lulo (Solanum sp.), papachina, plátano (Musa paradisiaca), borojó (Borojoa patinoi), entre otras especies agrícolas. La actividad está basada principalmente en la cría de cerdos, pesca y caza, la explotación artesanal del oro y la extracción de madera.
Ciclos de Vida
Se realizaron los ciclos de vida para seis especies de mariposas de interés comercial en la zona, para lo cual se siguió el tratamiento nomenclatural propuesto por Tylor et al. (1994) para los Papilionidae:
Heliconius cydno zelinde (Nymphalidae subflia Heliconiinae) Figs. 1, 7, 8.
Battus chalceus ingenuus (Papilionidae) Figs. 2, 9, 10.
Heraclides anchisiades anchisiades (Papilionidae) Figs. 3, 11, 12, 18.
Parides childrenae latifasciata (Papilionidae) Figs. 4, 13, 14.
Parides eurimedes emilius (Papilionidae) Figs. 5, 15, 16.
Parides panares erythrus (Papilionidae) Figs. 6, 17.
Heliconius cydno zelinde. Macho e híbrido entre H. c. zelinde y H. c. weymeri
Battus chalceus ingemus. Macho y Hembra.
Heraclides anchisiades. Macho y Hembra.
Parides childrenae latifasciata. Macho y Hembra.
Parides eurimedes emilius. Macho y Hembra.
Parides panares erythrus Macho y Hembra.
Heliconius cydno zelinde. Larva de 5º instar.
Heliconius cydno zelinde. Crisálida.
Battus chalceus ingemus Larva de 5º instar.
Battus chalceus ingemus. Crisálida.
Heraclides anchisiades. Larvas de 4º y 5º instar.
Heraclides anchisiades. Crisálida.
Parides childrenae latifasciata. Larva en estado de prepupa.
Parides childrenae latifasciata. Crisálida.
Parides eurimedes emilus. Larva en estado de prepupa
Parides eurimedes emilius. Crisálida.
Parides panares erythrus. Larva de 5º instar.
Posturas de Heraclides anchisiades. Los huevos oscuros están parasitados por Telenomus sp.
Para la realización de los ciclos de vida se utilizaron tres individuos por especie, promediando los resultados de duración para cada estado. La selección de las plantas hospederas específicas se tomó con base en los registros citados por Constantino (1997, 19998) para mariposas del pacífico colombiano.
La metodología que se utilizó para tomar datos de duración a cada estado (huevo, larva 1er. - 5to. ínstar, prepupa y pupa) fue la siguiente: se obtuvieron parentales, un macho y una hembra del medio natural y se confinaron en un vivario de 6m x 3m x 2m forrado en tela tul terlenka. En un vivero adyacente se sembraron las plantas hospederas en bolsas y materas y cuando tenían talla suficiente se introducían al vivario para que las hembras colocaran sus huevos. Los huevos se llevaron al laboratorio donde se colocaron separadamente en cajas de petri, hasta su eclosión. Se tomaron datos de tamaño, color y forma del huevo para cada especie (Prieto 1996).
Posteriormente las larvas de primer ínstar se trasladaron individualmente a las cámaras de cría conformadas por series de bandejas plásticas con tapa, donde se le adicionaba su respectivo alimento o planta hospedera, y se tomaron datos de tamaño, coloración y forma para cada instar larval (Prieto 1996; Constantino 1997). todos los ensayos de cría se realizaron bajo condiciones naturales de temperatura y humedad relativa (26°C; 90%HR).
Identificación de plantas hospederas
Se colectaron una o dos muestras de las plantas hospederas por especie, tanto de plantas nectaríferas para los adultos como de las plantas nutricias de las larvas. Se prensaron y se llevaron posteriormente al herbario de la Universidad del Valle donde se realizó su identificación.
Indices de herbivoría
Para saber el consumo de hojas promedio que las larvas de los géneros Parides y Heliconius ingerían, para su desarrollo hasta adulto, se calcularon sus respectivos indices de herbivoria, para lo cual se utilizaron dos especies: Heliconius cydno y Parides eurimedes. Se utilizó el índice de herbivoría (IH) propuesto por Dirzo (1987), que obedece a la siguiente fórmula:
Donde:
ni = número de hojas que se encuentra en cada categoría de daño.
i = cada categoría de daño.
N = número total de hojas analizadas.
Las categorías de daño fueron:
Este indice expone un minimo de cero (IHmin.=0) donde hay ausencia total de herbivoría y un máximo de 5 (IHmax. =5) donde hay una ingestión de más del 50% de las hojas llevadas a análisis.
Para calcular estas categorías de daño se tomaron las hojas de las cuales la larva ya no consumió más, estas se calcaron en papel milimetrado y se midió cuidadosamente la cantidad consumida; posteriormente se realizó la sumatoria sugerida por Dirzo, obteniendo el indice de herbivoría respectivo para cada género.
Censos Visuales
El transeero de muestreo y observaciones de las especies de mariposas citadas se localizó a lo largo del rio Tatabro en altitudes que oscilaron entre los 65-380 msnm.
Para el monitoreo se utilizó el método de censos visuales de Pollard y Yates (1993) el cual utiliza un transecto fijo de 100m de largo por 5m de ancho, con tres réplicas, observando en el rango de visión posible y registrando las especies de mariposas vistas; para el presente estudio se tuvieron en cuenta cuatro estados sucesionales: Bosque primario, Bosque secundario, Borde de bosque y Carretera, obteniendo así un estimativo de la diversidad existente en la región.
Resultados
Ciclos de vida
En la tabla 1 se resume la duración de los estados de huevo, larva (1o. -5to. instar) de seis especies de mariposas. La duración de cada estado de las especies de mariposas se obtuvo promediando tres repeticiones para cada especie.
Duración (días) de los estados de huevo (H), larvas de 1er. – 5to instar (L1-L5), prepupa (Pp) y pupa (P) de las seis especies de mariposas de interés comercial de la zona del río Tatabro Bajo Anchicayá, Valle
La descripción morfológica de los estados inmaduros de las seis especies presentes aparecen descritas en Constantino (1998), pero no se ilustran los estados inmaduros de las subespecies del Chocó biogeográfico, mencionadas anteriormente, lo cual se logra por primera vez en este artículo (Figs. 7–18).
Plantas Hospederas
Se colectaron especímenes de las plantas donde se observaron las mariposas hembras adultas ovipositando, en estas últimas se encontraron los huevos de algunas especies y se pudo realizar el ciclo de vida completo en la mayoría de los casos. En cuanto a la identificación de las plantas, debido a la dificultad de encontrar en campo, flores y frutos, para los géneros Passiflora y Aristolochia hospederos respectivos de larvas de los géneros Heliconius y Parides, muy abundantes en esta zona, fue factible hacerlo en campo rápidamente por la forma de sus hojas en ambos casos y para las pasifloraceas ayudó mucho la posición de sus nectarios.
En las tablas 2 y 3 se muestran las especies de plantas hospederas para los estados inmaduros y las plantas nectaríferas para los adultos, respectivamente.
Plantas hospederas para estados inmaduros o larvas, de algunas de las mariposas de la región del río Tatabro (Bajo Anchicayá)
Algunas plantas nectaríferas para adultos de mariposas de la región del río Tatabro (Bajo Anchicayá)
Indices de herbivoría
La coevolución existente entre plantas y herbívoros ha llevado a que las plantas se defiendan de la presión que los herbívoros ejercen sobre ellas.
Los géneros Passiflora y Aristolochia son muy abundantes en la zona, por esto se calcularon sus respectivos índices de herbivoría (IH). Se utilizaron tres individuos, por ensayo, para cada una de las dos especies: Heliconius cydno y Parides eurimedes.
Los IH que se obtuvieron fueron:
IH para Heliconius cydno:
Promedio de número de hojas consumidas = 10.67
IH para Parides eurimedes:
Promedio de número de hojas consumidas = 23.33
Para el género Heliconius se observó un consumo promedio de 10.67 hojas por individuo durante todo su desarrollo larval. Esto y teniendo en cuenta que el número promedio de hojas de una planta de Passiflora es de 30 aproximadamente, el consumo de una sola larva equivale al 35.5% de la planta.
Se observa en la tabla 4, entre los tres individuos de este género, una desviación standar de 0.2282. La varianza hallada fue de 0.0521 mostrando una diferencia pequeña. Estos resultados dejan entrever que el patrón de alimentación entre las especies pertenecientes al género Heliconius, son muy similares.
Variación de los índices de Herbivoría entre los individuos de los géneros Parides y Heliconius.
Para el género Parides se observó un mayor consumo y fue un promedio de 23.3 hojas ingeridas por un individuo durante todo su estado larval. Esto y teniendo en cuenta que el promedio de hojas de una planta de Aristolochia es de 55 hojas aproximadamente; el consumo de una sola larva equivale al 42.42%.
Se observa en la tabla 4, entre los tres individuos del género Parides, una desviación standar de 0.035. La varianza hallada fue mucho más baja que la del género Heliconius (S₂ = 0.0012). Es decir presentan un patrón de alimentación más similar que el del género anterior.
Tanto los adultos del género Parides como los de Heliconius invierten mucha energia en la búsqueda de una planta para la oviposición que le ofrezca la mayor seguridad de supervivencia para su progenie. Por observaciones realizadas en la presente investigación se puede decir que la mariposa al parecer calcula si sus descendientes alcanzarán a cumplir el desarrollo esperado en determinada planta hospedera; pues en ocasiones se observó que la hembra colocaba huevos en plantas que quizá no estaban lo suficientemente madura para ofrecer alimento para el completo desarrollo, pero cerca de ésta se encontraba otra planta de la misma especie y tamaño similar, sumando entre ambas la cantidad necesaria para un desarrollo óptimo y se observó que la larva se desplazaba hacia la otra planta en búsqueda de alimento, en el caso de que la primera no fuese suficiente.
Censos visuales
Los censos se realizaron durante tres meses (1995), los resultados se condensan en la tabla 5.
Comparación de los indices de equitabilidad para los avistamientos hechos en los cuatro estados sucesionales. Bosque primario= BP, Bosque secundario= BS, Borde de bosque= BB, Carretera= C, en la zona del río Tatabro (Bajo Anchicayá)
El Indice de diversidad de Shannon-Wiener, por transecto, mostró un estrecho margen: en Carretera se obtuvo el valor más bajo debido a la presencia de gran cantidad de individuos de Anarthia amatea; en general, un mayor número de especies pero poca uniformidad de presencia desvían los datos (Tabla 5). Por el contrario, la zona que presentó el mayor índice de diversidad fue Bosque secundario y seguidamente Borde de bosque, lo que puede ser debido a un mayor nivel de luminosidad, necesario para la propia termoregulación de las mariposas y una mayor disponibilidad de fuentes de néctar; aquí se observaban plantas como: Lantana spp, Cephaelis tomentosa, Heliotropium sp. También se presentó mayor diversidad de plantas hospederas de larvas en sucesiones vegetales por ejemplo: Passifloraceae, Aristolochiaceae, Moraceae, Mimosaceae, Leguminosaceae, que coinciden con los resultados de Brown (1991) y Prieto (1996).
El estado sucesional con el máximo valor de equidad, es decir, donde aparecen las especies más o menos en similares proporciones, fue borde de bosque y el de menor valor fue carretera. La riqueza de especies para cada estado sucesional en la zona, se muestra en la figura 1.
El Indice de dominancia de Mc Naughton (1968) mostró que las especies más dominantes fueron aquellas que tuvieron un elevado éxito ecológico y determinan, en gran parte, las condiciones bajo las cuales crecen las especies con ellas relacionadas (Krebs 1978); lo cual se confirma con Anarthia amatea especie que se observó en gran cantidad en zonas muy intervenidas como lo es en este caso la carretera, pues la planta hospedera de A. amathea es el Blechum pyramidatum, una Acanthaceae muy común que crece en bordes de caminos y sitios abiertos.
Discusión y Recomendaciones
Aunque los insectos comprenden más del 77% de todas las especies animales conocidas (Groombridge 1992) y son componentes esenciales de todo el globo terrestre y de ecosistemas acuáticos, excepto en regiones polares (Brown 1991), este vasto y vital grupo ha sido muy ignorado en la conservación, pues la mayoría de los programas o planes preventivos se desarrollan sobre un ecosistema total e integro en cuanto a lo que es destrucción y polución y se dan deliberadas medidas de conservación para invertebrados y plantas (New et al. 1995).
Dentro de los insectos, los Lepidotera junto a los Hymenoptera constituyen el segundo grupo más numeroso después de los Coleoptera (Strong et al. 1984). El número total de mariposas diurnas y nocturnas (polillas) sobrepasa las 255.000 especies (Heppner 1991). Las mariposas son reconocidas como grupo indicador ecológico valioso, por la gran especificidad existente entre éstas y las plantas que les sirven de alimento tanto a la oruga como al adulto, por su abundancia, facilidad de encuentro y manejo en campo, por su estabilidad espacio-temporal y por que se trata de un grupo taxonómicamente bien estudiado (Gilbert 1984; Brown 1991; Ehart y Thomas 1991; Sutton y Collins 1991; Debinski y Brussard 1992; Kremen 1992).
La dependencia de los estadios larvales de las plantas hospederas, combinado con el hecho de que los adultos polinizan algunas plantas las cuales les sirven de alimento, liga estrechamente a las mariposas con la diversidad y estado de su habitat natural. La aparición entonces de cualquier especie de mariposa es un indicador de la presencia simultánea de otras especies de plantas y de un ecosistema especial que sustenta la población de las mismas (Ehrlich y Raven 1967; Gilbert 1982; Brown 1991). Las mariposas son muy sensitivas a cambio de temperatura, humedad y niveles de luminosidad, parámetros típicos de pertubación de un hábitat determinado (Erhlich 1984).
Estudios en muchos países exponen la complejidad y necesidad del manejo de algunas especies de mariposas, en particular las que están en peligro de extinción o fuerte disminución, dando ejemplos de planes de manejo que muestran la importancia de ésto.
Para contrastar en muchas regiones tropicales, donde la fauna de mariposas es más diversa que en zonas templadas y los recursos para la práctica de la conservación son más restringidos, es donde se debe dar mayor énfasis a la protección de los hábitats, defensa que está relativamente poco documentada al igual que las medidas de conservación que benefician a las personas de la región (New et al. 1995).
Una exitosa conservación de mariposas requiere bases cuantificadas para el manejo que podrían ser desarrolladas entre agencias responsables, con el implicado soporte público, político y la financiación necesaria para el cumplimiento de esta meta.
Los conocimientos necesarios para la práctica de la conservación de mariposas serían:
Conocimiento del estado poblacional de las especies (abundancia, distribución, vulnerabilidad).
Conocer si la población es estable, fluctuante o declinante, dentro del orden, para poder diseñar medidas preventivas.
La cría que se pretende, hace parte de la conservación, puesto que al ser liberados especimenes vivos se pueden lograr recuperar las poblaciones de mariposas más afectadas por la colecta indiscriminada y la destrucción de bosques. Para ésto se realizó un estudio de abundancia y diversidad como lo aconsejan New et al. (1995). Además, el manejo de mariposas en conjunto con la agricultura puede ser llevado a cabo como una libre aplicación de la conservación. Requiriéndose entonces:
Planes de recuperación vinculando aspectos de mantenimiento del hábitat,
Educación y diseminación de la información a los habitantes de la zona,
Manejo adecuado de tierras,
Uso prudente de la regulación, protección y/o control preventivo sobre la explotación de estos especímenes.
Conclusiones
Los resultados de cría a través de la implementación de una técnica de zoocría in situ dejan entrever la viabilidad de realizar futuros ensayos de cría masiva de un predeterminado número de mariposas de interés comercial.
La cría comercial de especies de mariposas es una alternativa viable, que puede generar un incentivo económico a los habitantes de una región, minimizando la presión de recolección de especies, la tala y destrucción del hábitat.
Es importante seguir realizando este tipo de investigaciones para el conocimiento de la biología de estas especies, obteniéndose así la información básica necesaria para una posterior cría masiva de especies de interés comercial que pueda contribuir grandemente al desarrollo sostenible de los habitantes de la región.
Los resultados obtenidos de indices de herbivoria para los géneros Parides y Heliconius son novedosos y de vital importancia para la cría masiva de mariposas y dan pautas para su manejo en ciclo cerrado en lo concerniente al consumo promedio necesario de hojas para que un individuo complete su ciclo de vida larval, permitiendo estimar la producción mensual de una parcela de cultivo.
Footnotes
Agradecimientos
Los autores agradecen la colaboración y apoyo de los agricultores Juan de Dios Ramos (COAGRITA), Justino Angulo, Omar Angulo, Teófilo Camacho, Miller Angulo, Alba Angulo en los ensayos de cría y cultivo de plantas hospederas. A William Vargas (U. Caldas), Jorge Ramos y Harold Berrio (U. Valle) por la ayuda en la identificación botánica. A Fernando Díaz en la construcción del vivario y a Colombia Ramírez en la alimentación.
A la Fundación Herencia Verde por el apoyo logístico. Este trabajo fue realizado con los recursos del Proyecto Biopacifico, Min Ambiente, Fundación Herencia Verde, PNUD-GEF Col 92/G-31