Abstract
Objective:
Bipolar patients show social cognitive disorders. The objective of this study is to review facial expression recognition (FER) disorders in bipolar patients (BP) and explore clinical heterogeneity factors that could affect them in the euthymic phase: socio-demographic level, clinical and changing characteristics of the disorder, history of suicide attempt, and abuse.
Method:
Thirty-four euthymic bipolar patients and 29 control subjects completed a computer task of explicit facial expression recognition and were clinically evaluated.
Results:
Compared with control subjects, BP patients show: a decrease in fear, anger, and disgust recognition; an extended reaction time for disgust, surprise and neutrality recognition; confusion between fear and surprise, anger and disgust, disgust and sadness, sadness and neutrality. In BP patients, age negatively affects anger and neutrality recognition, as opposed to education level which positively affects recognizing these emotions. The history of patient abuse negatively affects surprise and disgust recognition, and the number of suicide attempts negatively affects disgust and anger recognition.
Conclusions:
Cognitive heterogeneity in euthymic phase BP patients is affected by several factors inherent to bipolar disorder complexity that should be considered in social cognition study.
Implications Cliniques
Les patients bipolaires en phase d’euthymie manifestent des troubles de la reconnaissance des émotions faciales négatives. En phase d’euthymie, ces troubles sont influencés par des facteurs inhérents à la complexité clinique et neurocognitive du trouble bipolaire. Pour limiter leurs répercussions psycho-sociales négatives, les troubles de la REF doivent être pris en charge même pendant l’euthymie.
Limitations
La portée des conclusions est limitée à la reconnaissance explicite des émotions faciales. L’absence d’un bilan neuropsychologique complet des patients bipolaires. L’influence du traitement médicamenteux sur la reconnaissance des émotions n’a pas été explorée.
Introduction
Le trouble bipolaire (BP) est caractérisé par une alternance d’épisodes dépressifs et maniaques et de périodes de rémission ou d’euthymie 1 . Les patients bipolaires manifestent des difficultés psycho-sociales qui persistent pendant la phase d’euthymie 2,3 . Cette étude porte sur les corrélats cliniques et sociodémographiques des troubles de la cognition sociale des patients BP 4,5 euthymiques dans le domaine de la reconnaissance des émotions faciales (REF). La compréhension des émotions faciales permet d’adapter et d’enrichir la relation à autrui et ceci de façon adéquate selon le protagoniste et le contexte de la situation 6 . Il a été montré que la capacité de reconnaître les émotions faciales est liée à la qualité du fonctionnement social dans la population générale 7 , dans les troubles schizophréniques 8,9,10 et dans les troubles bipolaires 11,12,13 y compris en phase d’euthymie 14 . Les anomalies de la REF seraient associées à l’isolement social et au risque suicidaire 15,16,17 .
Les données concernant l’existence de troubles à la REF en phase d’euthymie sont hétérogènes et la compréhension des facteurs susceptibles de les influencer est insuffisante 12,18,19 . Les patients bipolaires en phase d’euthymie présentent des troubles de la REF 8,20,21,22 , notamment pour les émotions négatives: la peur 14,23,24,25 , la colère 25 et le dégoût 26,27 . Ces anomalies ne sont pas expliquées par un trouble perceptif généralisé dans la mesure où contrairement à leurs faibles performances à la REF, les patients bipolaires euthymiques réussissent les tâches d’identification de personnes à partir d’une exploration faciale 8, 21,28 . Sur le plan neuro-fonctionnel, ces anomalies seraient associées au dysfonctionnement des régions limbiques et préfrontales dorso-latérales gauches impliquées dans la reconnaissance des émotions 29 . Cependant, un grand nombre d’études ne rapportent pas de déficits de la REF chez les patients bipolaires en phase d’euthymie 30,31,32,33 ni d’activations neuro-fonctionnelles anormales 29 . Une facilitation de la reconnaissance du dégoût a été rapportée chez les patients euthymiques comparés aux témoins 34 . On peut cependant remarquer que malgré des performances préservées, les patients euthymiques peuvent avoir un dysfonctionnement des circuits cérébraux impliqués dans le traitement des émotions faciales 35,36,37,38,39 .
L’ensemble de ces résultats montre que, du point de vue de leurs troubles de la cognition sociale, les patients bipolaires euthymiques constituent un groupe fortement hétérogène et que l’absence de la compréhension des facteurs associés à cette hétérogénéité limite la portée et les applications cliniques de ces recherches 19 . A l’heure actuelle, l’influence d’un nombre limité de facteurs sociodémographiques et cliniques a été étudiée avec des résultats non concluants 13,18,19 . La méta-analyse de Kohler 13 qui inclue des patients BP et unipolaires, rapporte que l’âge et le niveau d’éducation sont positivement associés à une meilleure reconnaissance des émotions faciales. Ces résultats ne sont pas corroborés par d’autres méta-analyses qui portent spécifiquement sur des patients eutymiques 18,19 . Le type de bipolarité influence faiblement ces résultats 14 . Derntl et al., 40 rapportent des déficits de la REF chez les patients BP-I et des performances préservées chez les patients BP-II. D’autres auteurs 41 trouvent que les déficits des patients BP-I ne concernent que la reconnaissance de la peur. La symptomatologie résiduelle maniaque influence de façon congruente à l’humeur la REF en accord avec Lembke et Ketter 41 qui rapportent que plus la symptomatologie maniaque est élevée, plus la reconnaissance de la tristesse est faible. Cependant, d’autres études rapportent des résultats contradictoires 21,28 . Kohler et al. 13 concluent que la sévérité de la symptomatologie dépressive auto-rapportée serait la seule dimension qui aurait un effet négatif significatif sur la REF, contrairement à la sévérité des autres symptômes (maniaques ou psychotiques). Au vu de ces résultats, il s’avère nécessaire d’élargir le spectre de l’étude des corrélats cliniques des troubles de la REF chez les patients BP à d’autres dimensions qui pourraient contribuer à l’hétérogénéité clinique et cognitive du trouble bipolaire.
Les antécédents de maltraitance rapportés par environs 50% des patients bipolaires 42 , sont associés à une symptomatologie plus sévère, aux cycles plus rapides, à plus de comorbidités addictives et de tentatives de suicide 42 . Cette dimension serait une source importante d’hétérogénéité des patients BP dans la mesure où les antécédents de maltraitance sont généralement associés au style cognitif négatif qui influence le traitement de l’information et les processus de régulation émotionnelle 43 . Van Hamelin et al. 44 , rapportent que des personnes avec des antécédents de maltraitance manifestent une hyper-vigilance à l’égard des émotions faciales, qui n’est pas restreinte aux émotions négatives, et qui serait liée à l’augmentation de l’activité de l’amygdale. L’hypersensibilité accrue aux émotions faciales conduirait à une confusion entre les émotions et à une discrimination plus faible de leur valence émotionnelle 44 . Les victimes de maltraitance manifestent une hypersensibilité au dégout 45 et des troubles de la reconnaissance des émotions positives 46,44,47 . D’autre part, certaines études ont montré un lien négatif entre la suicidalité et le trouble de la reconnaissance de la colère 17,48 et du dégout 16 dans une population de personnes ayant commis ou non un acte suicidaire.
En accord avec la littérature existante, notre hypothèse est que les patients BP euthymiques présenteraient une réduction de la reconnaissance explicite des émotions faciales de valence négative: la peur, la colère et le dégout. Les antécédents de maltraitance et de suicide, pourraient influencer de façon négative la reconnaissance des émotions liées à la désapprobation et du rejet social, comme la colère 17,48 et le dégout 16 , mais pourraient également avoir une influence négative sur la reconnaissance de la joie ou de la surprise, cette dernière ayant une connotation positive ou négative. Une question ouverte est si le niveau du fonctionnement général pendant la phase d’euthymie, seraient corrélés à la reconnaissance des émotions faciales, comme on pourrait l’attendre des études menées dans d’autres pathologies 7 –10 ou avec des patients bipolaires 11 –14 non euthymiques.
Méthode
Participants
Trente-quatre patients bipolaires euthymiques et 29 témoins ont participé à l’étude (cf. Tableau 1). Les patients ont été recrutés dans plusieurs centres: CHU de Nice, Centre Hospitalier « Sainte Marie » de Nice, le Centre Hospitalier « Princesse Grâce » de Monaco, et Clinique de « La Costière » de Nice. L’évaluation clinique et cognitive de tous les patients a été effectuée par les mêmes cliniciens (un psychiatre et une psychologue). Le diagnostic de TB a été établi selon les critères du DSM-IV-R1. L’euthymie a été définie par le score aux échelles de Hamilton 49 (score ≤ 7) et de Young 50 (score ≤ 6). La durée de l’euthymie était de plus de 3 mois avant l’inclusion à l’étude. Pour tous les patients ont été recueillies les données suivantes: les données sociodémographiques (âge, niveau d’études), la situation actuelle du patient (vie de famille, emploi); la sévérité des symptômes maniaques par le score à l’échelle de manie de Young 50 ; la sévérité des symptômes dépressifs par les échelles de Hamilton (HDRS) 49 et de Beck (BDI –II) 51 ; la dimension psychotique du dernier épisode par le score à l’échelle BPRS 52 ; le fonctionnement général a été évalué par l’échelle globale du fonctionnement (EGF) 53 . Les antécédents d’alcoolo-dépendance étaient évalués en fonction des critères du DSM-IV-R 1 . Les antécédents de maltraitance ont été répertoriés au cours d’un entretien médical et lorsque le constat de tels antécédents a été fait, le type d’événements a été qualifié (ex. stress subi pendant l’enfance, coups et blessures, violences entre les parents, alcoolisme sévère des parents, viols et précarité franche). Les antécédents personnels de tentative de suicide (TS) et leur nombre ont été répertoriés au cours d’un entretien clinique suivant les critères du DSM IV: le nombre de TS, le type de TS (eg., intoxication médicamenteuse volontaire, phlébotomie, pendaison, arme), la présence d’une critique ou non du geste suicidaire et le degré de son intentionnalité. Dans 80% des cas, il s’agissait d’intoxication médicamenteuse volontaire.
Les patients bipolaires étaient sous traitement par antidépresseurs (n = 12 patients, 35%), thymorégulateurs (n = 23 patients, 67%), antipsychotiques atypiques (n = 20, 58%), neuroleptiques (n = 7 patients, 20%), benzodiazépines (n = 12 patients, 35%) et hypnotiques (n = 12 patients, 35%). Les critères d’exclusions étaient les suivants: l’absence d’autres troubles de l’axe I du DSM IV, absence de signes de retard mental, de troubles neurologiques et d’antécédents de traumatisme crânien.
Le groupe contrôle était composé de 29 personnes recrutées par annonce et appariés aux patients bipolaires concernant l’âge. Ils ont été examinés par un entretien médical pour s’assurer de l’absence d’antécédents personnels ou familiaux de troubles psychiatriques ou neurologiques et du fait qu’ils ne prennent pas des médicaments ni de substances psychoactives. La symptomatologie dépressive auto-rapportée a été évaluée par l’échelle BDI-II 51 .
Les données issues de cette étude n’ont pas fait l’objet d’une autre publication. Tous les participants ont donné leur consentement éclairé. L’étude était conforme aux recommandations éthiques de la déclaration d’Helsinki et a été approuvée par un comité d’éthique local.
Matériel Expérimental et Procédure
La tâche de REF comporte 7 expressions faciales: de colère, de tristesse, de surprise, de joie, de dégout, de peur et de neutralité présentées par 42 photographies en noir et blanc issues de la base de données de Langner et al. 54 (cf. Figure 1). Chaque expression faciale est répétée six fois sur des visages différents (3 visages de femmes et 3 visages d’hommes). Il s’agit d’une reconnaissance explicite des émotions. Le participant devait pointer avec la souris de l’ordinateur l’émotion correspondante au visage. Les choix de réponses apparaissent dans des rectangles disposés les uns en dessous des autres (cf. Figure 1). La tâche se déroule via le logiciel E-Prime (Psychology Software Tools, Inc.; Pittsburgh, PA). Les stimuli apparaissaient dans un ordre aléatoire. Chaque photographie est présentée pendant un temps illimité jusqu’à la réponse du sujet. Une nouvelle photographie apparaît 1500 millisecondes après la réponse.
Illustration du dispositif expérimental et des expressions faciales (Radboud Faces Database) 54 .
Statistiques
Le test de Shapiro-Wilk’s a montré un écart de la normalité pour la plupart des variables étudiées. Par conséquent, les comparaisons entre les groupes concernant les variables sociodémographiques et cliniques et les % de réponses correctes et les erreurs ont été effectuées par un test de Mann-Whitney et Kruskall-Willis. Un test χ2 a été utilisé lorsque les variables étaient binaires. Les erreurs d’attribution entre les émotions ont été examinées dans les catégories qui suscitent des erreurs: le dégoût, la tristesse, la peur, la colère et la neutralité. Des corrélations de Tau de Kendall ont été réalisées pour examiner la relation entre le % de BR à la REF et les variables sociodémographiques et cliniques. Des corrélations de Pearson ont été réalisées pour étudier le lien entre les variables socio-démographiques et cliniques. Le seuil de signification était de 5%. Les analyses ont été menées avec un logiciel Statistica 10 (StatSoft France, Paris).
Résultats
Comparaison Entre Les Deux Groupes
Les caractéristiques sociodémographiques et cliniques des participants sont présentées dans le Tableau 1.
Caractéristiques cliniques et sociodémographiques des participants (moyenne et écart-type entre parenthèses).
La Reconnaissance des Emotions Faciales
Performances à la REF
Les deux groupes ne diffèrent pas pour la reconnaissance de la joie, la surprise et la tristesse (tous les p > 1), mais les patients BP ont un % de BR plus faible pour la peur (U = 239.5, p = 0.005), la colère (U = 284.5, p = 0.004) et le dégoût (U = 355, p = 0.05) et ont tendance non significative de réduction de la reconnaissance de la neutralité (U=363), p = 0.06 1 (cf. Tableau 2).
Pourcentage moyen (écart-type) de reconnaissances correctes des expressions faciales (%BR).
Erreurs d’attribution
A la place d’une émotion de peur, les patients BPE attribuent plus d’émotions de surprise que les témoins (39% vs 21%, U = 241, p = 0.003) et confondent, plus que les témoins, la colère et le dégout (17% vs 2%, U = 341, p = 0.03); la tristesse et le dégoût (14% vs 4%, U = 267, p = 0.003) le dégoût et la tristesse (14% vs 4%, U = 377, p = 0.04). Aux visages neutres, les patients BP attribuent de la tristesse, plus que les témoins (17% vs 6%, U = 307, p = 0.04).
Corrélations
Corélations entre les variables SD et cliniques
Il existe des corrélations négatives entre le score de l’EFG et l’âge (r = - 0.36, p = 0.03), les symptômes dépressifs (BDI-II, r = - 0.42, p = 0.02; HDRS, r = 0.46, p = 0.006) et maniaques (YRMS, r = − 0.39, p = 0.02). Il existe des corrélations positives entre le nombre d’hospitalisations et le nombre de TS (r = 0.35, p = 0.04) et la sévérité du dernier épisode psychotique (BPRS, r = 0.42, p = 0.04). Le nombre de TS est positivement corrélé aux symptômes dépressifs (BDI-II, r = 0.53, p = 0.004). Les scores de l’auto- et l’hétéro-évaluation des symptômes dépressifs sont positivement corrélés (BDI et HDRS, r = 0.52, p = 0.0005).
Influence des variables sociodémographiques
Chez les patients BP la reconnaissance de la colère et de la neutralité est négativement corrélée à l’âge (colère: p = − 0.008; neutralité: p = 0.008) et positivement corrélée au niveau d’éducation (colère: p = 0.007; neutralité: p = 0.02).
Influence des variables cliniques
L’âge du début des troubles est négativement corrélé au % de BR à la reconnaissance de la colère (p = 0.002). La symptomatologie maniaque est négativement corrélée à la reconnaissance de la surprise (p = 0.0003). Une synthèse des corrélations significatives est présentée dans le tableau 3.
Corrélations significatives entre les variables cliniques et socio-démographiques et le % moyen de reconnaissance des émotions faciales par les patients bipolaires euthymiques (n = 34).
Influence des antécédents de tentative de suicide et de maltraitance
La présence d’antécédents de maltraitance est négativement corrélée au % de BR à la reconnaissance de la surprise (p = 0.02) et du dégout. (p = 0.01). Le nombre de TS est négativement corrélé au % de BR à la reconnaissance du dégoût (p = 0.02) et de la colère (p = 0.03).
Discussion
L’objectif de cette étude était de contribuer à l’exploration des corrélats cliniques de la reconnaissance des émotions faciales des patients bipolaires, en phase d’euthymie. En accord avec notre première hypothèse et avec le constat des travaux antérieurs 8,12,14,18,19,20,21,22,23,24,26 , nos résultats montrent que les patients BPE, comparés aux témoins, présentent une réduction de la reconnaissance explicite des émotions faciales de peur, de colère, de dégoût et de neutralité 2 .
Les performances des patients sont particulièrement réduites pour la reconnaissance de la peur, en accord avec les résultats de la littérature 12,14,23,24,25 . Dans les tâches explicites, par rapport aux tâches implicites, la peur suscite plus d’erreurs et mobilise des mécanismes inhibitoires faisant intervenir d’avantage les réseaux pré-frontaux 55 . Du point de vue neurocognitif, cette particularité du traitement explicite de la peur constituerait une condition de vulnérabilité commune pour plusieurs pathologies psychiatriques ou neurologiques 6,56,57 .
La réduction de la reconnaissance de la colère et du dégout est concordante avec d’autres résultats de la littérature 25,26 . Force est de constater que, les patients BP confondent l’émotion de colère avec celle du dégoût, tout comme le dégoût avec la tristesse. Sur le plan neuro-fonctionnel, la reconnaissance de ces émotions repose partiellement sur les mêmes régions cérébrales et implique les régions préfrontales médianes et supérieures, le cortex cingulaire antérieur, l’insula et le cortex orbitofrontal 6,56,58 , régions fortement impliquées dans la cognition sociale et la prise de décision 64 . La colère est une caractéristique inhérente du trouble bipolaire 59,60 . La propension des patients à manifester de la colère contraste avec les troubles de la reconnaissance de cette émotion 25,26 .
Nos résultats montrent qu’un début précoce du TB est associé à une plus faible reconnaissance de la colère. En accord avec ce résultat, il a été récemment montré que les troubles de la reconnaissances de la colère sont d’autant plus importants que les patients BP soient jeunes 61 et qu’une faible reconnaissance de la colère en période d’euthymie, est associée à la présence de comportements antisociaux et délinquants 25 . Un début plus précoce de troubles BP est généralement associé à une symptomatologie plus sévère, à plus de comorbidités psychiatriques et addictives, à plus de dysfonctionnements psycho-sociaux et neurocognitifs 62,63 , mais aussi à plus et d’antécédents de maltraitance 64 et de TS 62 , facteurs également associés à la reconnaissance de la colère 17 .
Nos résultats montrent que la reconnaissance de la colère et du dégout est associée au nombre de TS commises par les patients. Dans cette étude 44% des patients ont commis au moins une TS et le nombre de TS est positivement corrélé à la sévérité des symptômes dépressifs. Le lien entre la suicidalité et les troubles de la reconnaissance de la colère a été mis en évidence par Jollant et al. 17,48 . Ces auteurs observent que la reconnaissance implicite de la colère suscite une activation augmentée du cortex orbitofrontal latéral chez les personnes suicidaires et les personnes ayant un trouble affectif, comparées aux personnes sans troubles psychopathologiques. Selon le modèle neurocognitif du comportement suicidaire proposé par Jollant et al. 48 , certaines particularités du traitement des informations émotionnelles des personnes suicidaires (l’hypersensibilité aux signaux négatifs, la difficulté à assigner une valeur aux évènements et aux signaux sociaux, les déficits des processus de prise de décision), seraient sous-tendues par le dysfonctionnement orbitofrontal. Nos résultats sont également en accord avec Richard-Devantoy et al. 16 . qui ont montré que des personnes ayant commis des TS présentent une réduction de la reconnaissance explicite du dégoût par rapport aux personnes dépressives non suicidaires et aux sujets témoins. Les auteurs ont conclu que la réduction de la reconnaissance du dégout n’est pas imputable au trouble dépressif, mais correspondrait à la sensibilité spécifique des personnes suicidaires aux stimuli liés à la désapprobation sociale et au rejet.
Dans notre étude, la présence d’antécédents personnels de maltraitance, qui concerne 23% des participants BP, est négativement corrélée à la recconnaissance du dégout et de la surprise. La littérature montre que les victimes de maltraitance manifestent une hypersensibilité et un évitement actif des émotions en lien avec le traumatisme, dont le dégout 45 et développent une incertitude à l’égard de la signification des émotions 46,47 qui pourraient concerner particulièrement les émotions ambigües, comme la surprise. Cependant, dans notre étude, les antécédents de maltraitance n’ont pas fait l’objet d’une évaluation par des outils spécifiques. Les résultats méritent d’être confirmés et approfondies dans de futures recherches.
A cause de leur ambiguïté, la reconnaissance de la surprise et de la neutralité pourrait être particulièrement sensibles aux biais d’interprétations congruentes à l’humeur. Nos résultats montrent que les patients confondent plus souvent que les témoins, la neutralité avec la tristesse, ce qui pourrait être mis en lien avec la symptomatologie dépressive. En revanche, la symptomatologie maniaque exerce une influence négative sur la reconnaissance de la surprise. Nous observons qu’une meilleure reconnaissance de la surprise et de la neutralité est corrélée au meilleur fonctionnement général et que ce dernier est corrélé à la symptomatologie résiduelle maniaque ou dépressive.
Dans notre étude, l’âge et le niveau de l’éducation modulent de façon opposée la REF des patients bipolaires: l’âge exerce un impact négatif, alors que le niveau d’éducation exerce un impact positif sur la reconnaissance de la colère et de la neutralité. La méta-analyse de Kohler et al. 13 montre que les performances à la REF des patients BP s’améliorent avec l’âge. Cependant, Williams et al., 55 observent que dans la population générale, les effets positifs de l’âge sur la REF s’inversent vers l’âge de 60 ans. Il est possible que ce déclin de performance survienne avant pour les patients BP au vue des effets adverses du trouble BP.
La présente étude comporte certaines limitations. La taille de l’échantillon reste faible et limite les possibilités d’exploration des interrelations entre les variables SD et cliniques et le rôle des variables médiatrices sur les performances cognitives des patients. L’influence du traitement médicamenteux sur la REF n’a pas été explorée en raison de la diversité des traitements et du nombre réduit de participants ayant le même traitement. La portée des conclusions est limitée à la reconnaissance explicite des émotions faciales. Un bilan neuropsychologique et une tâche cognitive de contrôle (ex. reconnaissance de l’identité de personnages) auraient été utiles pour pouvoir discuter la spécificité cognitive de la REF chez les patients BP.
Conclusion
Les patients bipolaires, en phase d’euthymie, présentent des troubles de la reconnaissance des émotions faciales qui sont modulés par plusieurs facteurs, en particulier par les antécédents de maltraitance et de tentatives de suicide. Pour limiter les répercussions sociales négatives de ces troubles, les patients bipolaires euthymiques pourraient bénéficier de programmes de remédiation cognitive qui ont montré une efficacité sur le fonctionnement social 65,66 et sur la dynamique cérébrale mobilisée par la reconnaissance des émotions 67 pour d’autres pathologies.
Footnotes
Declaration of Conflicting Interests
The author(s) declared no potential conflicts of interest with respect to the research, authorship, and/or publication of this article.
Funding
The author(s) received no financial support for the research, authorship, and/or publication of this article.