Abstract
The objective of the present study is to report the feeding and copulation habits and provide a diagnosis of the adult stage of Ancistrosoma klugii and its importance as a possible phytosanitary risk based on specimens collected in the department of Huánuco, Peru, where the insect is a polyphagous pest at certain times of the year. The habits of the insect were monitored through observations of the populations in the field. Groups of A. klugii were observed made up of 6 to 8 individuals close to each other, found in the floral parts, foliage and branches of citrus trees, avocado trees, mangoes, grapevines and alfalfa fields, feeding and copulating simultaneously, especially in the morning hours, from 8:00 am to 10:00 am. In alfalfa crops, up to an average of 42 adult individuals per square meter could be counted. Differences were found in the size of male and female individuals with 27.2 mm in length and 24.4 mm, respectively, as well as differences in the abdominal sternites with a modification in a reduction of the sternites to a spine and a heavily sclerotized stooped aedeagus in the male; and the female with an abdomen without the spine, with the anterior margin of the pygidium sinuous.
Introducción
El género Ancistrosoma fue descrito por Curtis en el año 1835 (Evans & Smith, 2005). Las especies Ancistrosoma klugii Curtis, A. intermedium Arrow, A. reductum Frey, A. hilare Arrow (Coleoptera: Scarabaeidae: Melolonthinae) han sido referenciadas como presentes en Perú (Arrow, 2009; Evans & Smith, 2005; Morón & Ramírez-Ponce, 2012; Ratcliffe et al., 2015). Además, otras especies del género Ancistrosoma han sido reportadas en Sur América, incluyendo A. vittigerum Erichson presente en Argentina (Ratcliffe et al., 2015; Valoy et al., 2011) y A. rufipes Latreille distribuido en Colombia como insecto plaga en cultivos de café (Evans & Smith, 2005; Katovich, 2008a; López-García et al., 2015).
Existen pocas referencias con diagnosis morfológicas para A. klugii y la descripción original de Curtis (1835) es muy breve (Ley, 1923). Además, existe escasa información sobre sus hábitos de daño en los cultivos, apenas se ha referenciado que los adultos consumen las hojas de las plantas (Wille, 1952).
Ratcliffe et al. (2015) colocaron a A. klugii en el listado de especies endémicas que se conocen solamente en Perú, esto podría ser el motivo de la poca información sobre los caracteres morfológicos. La subfamilia Melolonthinae que alberga a A. klugii en el país posee varios géneros y muchas especies, que requieren ser estudiadas taxonómicamente ya que las diagnosis de las especies y el uso de caracteres utilizados son inconsistentes (Evans & Smith, 2005; Ratcliffe et al., 2015).
Según Lupaca (2015), la especie A. klugii en Perú es plaga polífaga con daños severos en palto, Persea americana Mill. (Lauraceae), cítricos, Citrus spp. (Rutaceae), camote Ipomoea batatas (L.) Lam. (Convolvulaceae), habichuela, Phaseolus vulgaris L. (Fabaceae), maíz Zea mays L. (Poaceae), así como la alfalfa Medicago sativa L. (Fabaceae), plantas ornamentales, hortalizas y otros (Banco Central de Reserva del Perú [BCR], 2009; Bazan, 2016), caña de azúcar Saccharum officinarum L. (Poaceae), sauce Salix sp. (Salicaceae) y falso pimentero Schinus molle L. (Anacardiaceae) (Parihuaman, 2022). Los estados larvales de A. klugii en Perú, conocidos comúnmente como “el ragao” son capaces de causar pérdidas considerables en los cultivos y están en el grupo de las especies amenazantes a la conservación in situ de la agrobiodiversidad de la yuca Manihot esculenta Crantz (Euphorbiaceae) peruana (Egúsquiza et al., 2006), que es usada para contrarrestar la anemia en los pueblos originarios, afroperuanos y de otras tradiciones culturales del país (Sotomayor et al., 2019).
Son pocos los estudios sobre los hábitos del género Ancistrosoma y hay escasas referencias de la especie A. klugii (Evans & Smith, 2005, 2009; Ratcliffe et al., 2015). Apenas se ha mencionado que por metro cuadrado de suelo se puede encontrar de hasta 20 larvas (Lupaca, 2015). Las consultas bibliográficas revelan poca información de las características morfológicas o dimorfismo sexual del estado adulto (Fuhrmann, 2015), así como los hábitos y los daños en los cultivos. Para las larvas de A. klugii se han descrito sus daños a nivel de las raíces en la caña de azúcar (Escalante, 1974; Raven, 1988).
La correcta identificación taxonómica y el conocimiento de los hábitos del insecto resultan ser la base fundamental de la toma de decisiones en el manejo de la plaga. Una buena forma es comenzar con los estudios observacionales que ayuden a establecer la especie, identificación de los hospederos, reconocimiento de hábitos y otros. Por tanto, el objetivo del presente estudio fue describir los hábitos alimenticios y de cópula y el dimorfismo sexual del estado adulto de A. klugii con base en especímenes no tipo colectados en varios cultivos en la región de Huánuco, Perú.
Materiales y métodos
Lugar y época de estudio
El seguimiento, las filmaciones y observaciones de los adultos de A. klugii y la colecta de los individuos como parte de la muestra se hicieron en dos centros de investigación, el Centro de Investigación Frutícola Olerícola (CIFO-UNHEVAL) (09°95′03″S, 76°15′09″O, altitud 1941 m.s.n.m.) y el Centro de Investigación y Experimentación de Canchan (09°58′50″S, 79°11′20″O, altitud 2020 m s.n.m.), ubicados en la región Huánuco, Perú. Durante los meses de septiembre a noviembre 2021 y septiembre a noviembre 2022 aprovechando los brotes poblacionales de los adultos de A. klugii a diversos cultivos.
El centro de Investigación CIFO-UNHEVAL, alberga entre sus parcelas al banco de germoplasma de 22 variedades de palto, P. americana así como el cultivo de las chirimoyas, Annona spp. (Annonaceae), mangos, Mangifera indica (Anacardiaceae), la vid, Vitis vinifera (Vitaceae) y otros frutales, diversas hortalizas, alfalfa, M. sativa, maíz morado y maíz chala, Zea mays (Poaceae) y camote, I. batatas; abarcando un aproximado de 7 hectáreas de terreno de cultivo permanente. En tanto, el centro experimental Canchan dentro de sus más de 25 hectáreas de terreno cuenta con cultivos de alfalfa, cítricos, maíz y otros. Ambos espacios albergan cultivos anuales de distintos estados fenológicos y frutales de diferentes edades y de períodos de floración-fructificación.
Observaciones del comportamiento y registro en campo de Ancistrosoma klugii
Las observaciones de los hábitos del estado adulto de A. klugii durante el día se hicieron en condiciones de campo. El observador se ubicó a una distancia de 1 m para poder observar, fotografiar y realizar las filmaciones de la actividad de los individuos. Esta labor se realizó por 25 veces en los horarios de entre 8:00 am hasta 10:30 am y en el horario de la tarde entre las 4:00 a 6:00 pm, aprovechando el menor despliegue de vuelo de los individuos, el tiempo de filmación fue de 30 minutos en la mañana y 30 minutos en la tarde.
Recolección y manipulación de insectos
Se colectaron 152 adultos de A. klugii, y se tuvo particular cuidado de colectar especímenes encontrados en actividad de cópula, separándolos según la ubicación en el acople, para realizar la separación por sexos. Los especímenes fueron almacenados en frascos etiquetados con los que fue posible hacer dos grupos. En total se colectaron 35 pares de adultos provenientes de los campos cultivados con cítricos Citrus sinensis (L.) Osbeck (Rutaceae) del Centro de Investigación y Experimentación de Canchan, 18 pares de adultos de los cultivos de palto, P. americana variedad Nabal y 23 pares de adultos colectados en las parcelas de alfalfa, del Centro de Investigación Frutícola Olerícola (CIFO)-UNHEVAL.
Los individuos fueron examinados mediante un estereomicroscopio y fotografiados con una cámara Nikon Coolpix L320 de 16,1 megapíxeles y las mediciones desde la parte anterior a posterior del cuerpo y entre los lados laterales, largo y ancho del cuerpo del insecto fueron hechas en milímetros (mm) utilizando un micrómetro ocular. A fin de detectar diferencias entre sexos, se observaron los esternitos ventrales de la parte abdominal del cuerpo del insecto adulto, los ejemplares almacenados forman parte de la colección entomológica del grupo investigador. También, fue parte de la metodología la recopilación de información a través de la revisión y un análisis bibliométrico.
Resultados y discusión
Hábitos de Ancistrosoma klugii durante el día en campo
Se observó grupos de A. klugii acentuados en las estructuras florales, follajes y ramas completas de los cítricos, mangos, paltos, la vid y cultivos de alfalfa, hortalizas y de preferencia en el horario matutino entre 8:00 am a 10:00 am, simultáneo a la actividad de la cópula y la alimentación; en todas las veces observadas no fue posible detectar una actividad grupal de solo alimentación o cópula. Siempre se encontraron algunos especímenes dentro del grupo en actividad de cópula sobre los follajes, mientras que el resto se alimentaba del cultivo en todos los horarios en que se realizaron las observaciones. La cópula ocurre cuando el macho se coloca en la parte posterior de la hembra y se sujeta con sus patas delanteras en el abdomen y se superpone dorsalmente sobre el cuerpo del insecto. Por el corto tiempo de filmación en horario mañana y tarde no fue posible evidenciar el tiempo de duración de la cópula, esto amerita un nuevo estudio de comportamiento sexual del insecto. El tiempo de duración de cópula puede variar, Gonzáles y Cabrera (2015) registraron un tiempo aproximado de 37 minutos de cópula para la Gymnetis bonplandii Schaum (Coleoptera: Scarabaeidae).
Los grupos de A. klugii son capaces de esqueletizar por completo las hojas dejando las ramillas severamente afectadas (Figura 1A), o dejan botones florales sin pétalos o sépalos. Daños similares han sido registrados con otra especie de Ancistrosoma, A. rufipes en el cultivo de café, donde los adultos se alimentan del follaje hasta esqueletizar y dejar solamente la nervadura principal, además de dañar las flores y el epicarpio de los frutos (Infante et al., 2023; Waller et al., 2007). Para el caso de A. vittigerum Erichson se ha evidenciado la presencia de daños en el cultivo de la quinua desde el inicio y durante la floración (Valoy et al., 2011). En otras investigaciones para la familia Scarabaeidae, se ha reportado que el daño ocasionado por el insecto adulto se centra en la esqueletización de las hojas jóvenes al masticar los tejidos de la lámina foliar (Hernández-Cruz et al., 2021; Holguín & Mira, 2021; Mateos-Escudero et al., 2021) y en ataques severos afectan los meristemos apicales de las plantas tiernas (Cárdenas & Posada, 2001; Londoño et al., 2014). Los estados larvales de los melolóntinos son frecuentemente observados a nivel de las raíces de las plantas; esta estructura vegetal es el alimento indiscutible para la mayoría de las especies (Aragón-Sánchez et al., 2021; Muscarella et al., 2022).
En la zona del estudio, se ha observado que, en cada planta hospedante, los grupos invasores en los frutales ascienden a más de 200 individuos que permanecen varios días sobre el árbol, aprovechando al máximo la disponibilidad del alimento. Es frecuente observar subgrupos de hasta 6 a 8 (Figura 1B), la congregación en grupos considerables es similar a lo descrito para la especie A. rufipes (Constantino et al., 2013). Cuando las visitas a campo de alfalfa fueron realizadas a tempranas horas del día, entre las seis a ocho de la mañana, se pudo encontrar grupos conformados de puramente machos y solamente hembras, respectivamente, este peculiar comportamiento es inusual dentro de la familia Scarabaeidae, lo que amerita nuevas evaluaciones en diferentes cultivos.
La presencia de adultos también fue notoria con la llegada de la estación primaveral, con el aumento de procesos de emergencia de nuevos adultos que tienen preferencia por el consumo de hojas tiernas cercanas a los puntos de crecimiento vegetativo. Se observaron comportamientos de vuelo por distancias cortas sobre los árboles y búsqueda de refugio en las partes de mayor follaje a partir de las 11:00 am aproximadamente o cuando las temperaturas se incrementan sobrevuelan entre y sobre los árboles a distancias cortas y se localizan en las partes de mayor follaje protegidos por las hojas de las ramas. Este comportamiento coincide con lo reportado por Holguín y Mira (2021) para los coleópteros de la subfamilia Melolonthinae que, durante la cópula la hembra se alimenta de las hojas, logrando esqueletizar el follaje por completo. Por su parte, Ugarte y Alonso-Zarazaga (2002) asociaron a algunas especies de escarabajos adultos polífagos a similares hábitos.
Durante el periodo del estudio se pudo observar y contabilizar en los cultivos de alfalfa, M. sativa hasta un promedio de 42 individuos adultos por metro cuadrado (m2), en una relación de tres hembras por cada cinco machos.
Infestación de Ancistrosoma klugii. A. Insectos adultos en pleno acto de alimentación en una planta de cítricos. B. Adultos de A. klugii sobre una planta de cítricos.
El listado de las especies vegetales donde se observó a A. klugii en su actividad diurna se puede observar en la Tabla 1.
Especies vegetales hospederas de la plaga polífaga temporal A. klugii.
Dimorfismo sexual
Fotos de Ancistrosoma klugii hembra (izquierda) y macho (derecha) con la diferenciación de tamaño entre ambos sexos.
Dimensiones de los individuos de Ancistrosoma klugii macho y hembra.
Morfología de Ancistrosoma klugii. A) vista ventral de la hembra con abdomen sin la espina y pigidio sinuoso. B) vista ventral y lateral del macho con provisto de una espina bien definida en la parte media de los dos esternitos abdominales. C) Ancistrosoma klugii con alas desprovistas. D) Edeago, vista lateral. Fotos tomadas por Agustina Valverde.
En las 76 hembras observadas, la parte media de los esternitos abdominales vista dorsalmente es de formación plana o con una ligera convexidad. Esta observación es similar a lo reportado por Fuhrmann y Vaz-de-Mello (2017) quienes propusieron cambios taxonómicos para el género Ancistrosoma y en la propuesta de Bousquet y Bouchard (2013) de una clave para la identificación del género.
El presente estudio se ha limitado a la descripción observacional de los hábitos del adulto y una diagnosis de las características morfológicas del estado adulto con base en especímenes no tipo. Los estudios posteriores deberán iniciarse con la búsqueda de información cuantitativa relacionada con la alimentación, cortejo, cópula y oviposición. Información que va a servir para crear modelos de simulación de actividades específicas del insecto, además de diseñar estrategias de control basadas en el comportamiento de la especie.
Conclusiones
Los adultos de la especie A. klugii prefieren árboles frutales y otros cultivos, alimentándose de las hojas y las estructuras florales de la planta, y aprovechan el horario matutino y permanecen activos en la alimentación y cópula durante el día. Los distintos caracteres descritos de los esternitos del abdomen y tamaño del cuerpo del insecto permitieron discriminar con seguridad el sexo de los distintos individuos. Es necesario realizar investigaciones sobre el ciclo biológico y la identificación de la etapa crítica de daño de los estadios larvales en los cultivos y los ensayos de control fitosanitario.
Origen y Financiación
El presente trabajo formó parte de la línea de investigación plagas perjudiciales que se desarrolla en el Centro de Investigación Frutícola Olerícola (CIFO-UNHEVAL) y el Centro de Investigación y Experimentación de Canchan, Región Huánuco-Perú. No cuenta con el apoyo financiero de ninguna parte, pero sí con el apoyo de materiales y laboratorio de los centros de Investigación para su desarrollo.
Contribución de los autores
Agustina Valverde-Rodríguez realizó filmaciones, recolección de información en campo y la redacción del manuscrito. Efraín Esteban Nolberto-David y David Ruiz-Vilchez realizaron la recolección de muestras y análisis en laboratorio. Dalila Illatopa Espinoza toma de fotografías y redacción del manuscrito conjuntamente con el primer autor.
Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.