Abstract
The diversity and population dynamics of the arthropods present in rice crops under dry and irrigated planting systems were evaluated, with two rice varieties (Fedearroz 174 and Fedearroz 733), and in three planting densities (60, 100, and 180 kg/ha) in relation to different climatic variables. For specimen collection, 10 double entomological net passes were performed every eight days from emergence to the start of the maturation phase. The morphotypes found were identified and grouped according to their type of interaction with the crop in sap-suckers, chewers, predators, and parasitoids. The most relevant climatic variables were selected with a Random Forest analysis. 126 morphotypes were identified in 12 orders. The greatest richness was found in Hemiptera, Coleoptera and Diptera, as well as in the group of suckers. No differences were found in the abundance or richness of arthropods between varieties or planting densities. The irrigation system presented a greater total abundance of arthropods compared to the rainfed system, but in this system, there was higher species richness. Parasitoid and predator populations were negatively correlated with chewers but there was no effect on sap-suckers. Temperature and relative humidity were the most relevant climatic variables in arthropod dynamics. These results contribute to develop pest monitoring and management systems that take into account the dynamics of interaction between ecological groups and the effect of local climate.
Introducción
Colombia produjo alrededor de tres millones de toneladas de arroz durante 2019 en 539.553 hectáreas, de las cuales 159.082 fueron cultivadas en el departamento de Casanare (Departamento Administrativo Nacional de Estadística 2019; 2020). El 80% de esta área se cultiva en el primer semestre del año en el sistema de siembra secano, el cual depende por completo del agua lluvia, que inicia el ciclo entre abril y mayo. El 20% restante se cultiva con el sistema de siembra con riego, donde se requiere agua para irrigar durante todo el ciclo de cultivo dado que es la temporada seca, iniciando de agosto a noviembre (Federación Nacional de Arroceros 2011). Por el manejo en sí y por los cambios en el clima a lo largo del año, estos dos sistemas de cultivo generan una diversidad de condiciones para los artrópodos impactando la abundancia de las poblaciones.
La clasificación de la fauna asociada a un agroecosistema según su relación trófica (herbívoro, depredador, parasitoide, etc.) ha demostrado ser útil para entender de forma general la estructura y dinámica de interacción de las poblaciones (Settle et al. 1996). En las plantaciones de arroz se han reportado diferentes insectos herbívoros considerados plagas tales como
Las poblaciones de insectos en los cultivos son afectadas por factores como el clima, las prácticas agronómicas y los ciclos de cultivo (Welch y Harwood 2014). Teniendo en cuenta estos factores y con el fin de aportar información para el desarrollo de estrategias de monitoreo, sistemas de alerta temprana y manejo integrado de plagas (Reyna et al. 1994; Costa et al. 2018) en los nuevos escenarios dados por el cambio climático (Lamichhane et al. 2015), el propósito de este trabajo fue caracterizar la artropofauna presente en cultivos de arroz en las condiciones de Yopal, Casanare, junto con una aproximación a la dinámica de estas poblaciones a lo largo de los diferentes ciclos del cultivo en relación con las variables climáticas. Esto además, en dos variedades de arroz comúnmente usadas en la región y tres densidades de siembra.
Materiales y métodos
El estudio se realizó en la zona rural del municipio de Yopal, Casanare, Colombia, en las instalaciones de la Universidad de La Salle, finca Matepantano (5°19′30″N y 72°18′2″O), en un área tradicionalmente arrocera. Ubicada a 240 metros sobre el nivel del mar, con temperatura promedio de 24 °C y precipitación de 2.500 mm anuales, con un comportamiento monomodal alcanzando su máxima precipitación en mayo con más de 350 mm (Bustamante Lozano et al. 2013).
Se sembraron dos variedades de semillas comerciales de arroz: Fedearroz 174 y Fedearroz 733, bajo tres densidades de siembra: 60 kg/ha densidad baja para la zona, 100 kg/ha densidad recomendada por Fedearroz y 180 kg/ha densidad de siembra promedio que se utiliza en la zona, con parcelas de 100 m2 con cuatro repeticiones en un diseño de bloques completos al azar. Se garantizó la uniformidad del terreno con el fin de evitar concentraciones de humedad que dieran condiciones favorables a algún tipo de insecto y no se realizó ningún tipo de aplicación de insecticidas, salvo el tratamiento inicial que acompañaba la semilla compuesto de imidacloprid (233 g/l) a razón de 3 ml/kg de semilla. La fertilización se realizó con base en el análisis de suelos en cinco fraccionamientos, un pre-abono y cuatro aplicaciones en post-emergencia, con las siguientes unidades totales aplicadas: nitrógeno 151,5, fósforo 60 y potasio 150.
Los muestreos de artrópodos se efectuaron cada ocho días realizando 10 pases dobles de jama (10 PDJ), a partir de los 8 días después de germinación, durante las fases vegetativa y reproductiva y hasta el inicio de la etapa de llenado del grano entre los 92 y 96 días después de germinación. Estos muestreos se realizaron para dos ciclos de cultivo, el primero en el sistema de siembra secano durante junio, julio y agosto de 2013 y el segundo en el sistema de siembra riego durante diciembre de 2013, enero y febrero de 2014.
Las muestras fueron llevadas al laboratorio de entomología de la Universidad de La Salle, donde se separaron los especímenes y se hizo conteo e identificación mediante claves taxonómicas (Triplehorn y Jhonson 2005; Fernández y Sharky 2006; Fernández et al. 2007; Rengifo-Correa y González 2011). Posteriormente, con base en la identificación y revisión de literatura sobre su biología y comportamiento en el cultivo, se le asignó a cada morfotipo una de las siguientes categorías de grupo funcional dentro del agroecosistema: depredador, parasitoide, chupador de follaje, masticador de follaje, minador o desconocido para entender las relaciones tróficas y las dinámicas a lo largo del ciclo del cultivo (Ríos Romero 2003; Bedoya et al. 2018; León-Burgos et al. 2019).
Se realizó un análisis descriptivo de la riqueza y abundancia de artrópodos encontrados y se usaron modelos lineales de efectos mixtos para comparar las variedades, las densidades de siembra y los sistemas de siembra usando como efecto aleatorio la parcela con la función Imer del paquete lme4 en R (R Core Team 2019). El mismo tipo de análisis fue usado para evaluar la interacción en las abundancias entre grupos funcionales.
Durante los mismos periodos de muestreo se registraron las temperaturas mínimas (°C), máximas (°C) y promedio (°C), humedad relativa (%), precipitación (mm) y radiación solar (Cal/cm2/día) con una estación metereológica Davis Vantage Pro 2 y se utilizó el software Water link 6.0 de apoyo para la captura de los datos. Posteriormente, se determinó la relevancia de cada variable climática en relación con los cambios en abundancia de las especies encontradas utilizando el modelo Random Forest (Breiman 2001). Este análisis se llevó a cabo usando los datos climáticos promedio de los ocho días transcurridos entre muestreo y muestreo, en relación con el promedio de artrópodos encontrados por tratamiento para cada muestreo. Para esto se empleó el paquete Random Forest en R (R Core Team 2019), generando 2.000 árboles y 100 bosques para cada análisis. Como resultado se presenta el porcentaje de árboles y bosques en los que cada variable climática fue la más discriminante para cada grupo de artrópodos. Además, se generaron gráficas de las relaciones parciales entre las variables climáticas más relevantes y las abundancias de los grupos tróficos y las familias de artrópodos más abundantes, detallando los puntos de inflexión en las poblaciones usando la funcion partialplot del mismo paquete en R.
Resultados y discusión
Diversidad encontrada
Se recolectaron 16.768 especímenes, dentro de los cuales se identificaron 126 morfotipos en 12 órdenes. 106 morfotipos fueron agrupados en 53 familias y 42 morfotipos a nivel de género o especie. Hemiptera, Coleoptera, Diptera, Hymenoptera y Lepidoptera fueron los órdenes con más riqueza de especies (Fig. 1). Mientras que Hemiptera, Diptera, Araneae, Lepidoptera, Hymenoptera, Coleoptera y Orthoptera los de mayor abundancia (Fig. 2).
Riqueza de especies según el orden en cultivos de arroz en Yopal, Casanare.
Número de individuos de cada orden en cultivos de arroz en Yopal, Casanare.
En los grupos funcionales se encontró que las especies de hábito chupador, así como los masticadores de follaje son los grupos más diversos, que junto con los minadores de hojas completan el 50 % de la diversidad de especies en el cultivo con hábito herbívoro (Fig. 3). En cuanto a la abundancia, los depredadores fueron el grupo más abundante, seguido de los masticadores y chupadores de follaje (Fig. 4).
Número y porcentaje de especies por grupo funcional en cultivos de arroz en Yopal, Casanare.
Número de individuos y porcentaje por grupo funcional en cultivos de arroz en Yopal, Casanare.
Dentro de los depredadores se encontró 20 morfotipos de los cuales el 50 % fueron arañas Tetragnathidae (Araneae), con una especie del género
Morfotipos de artrópodos más abundantes en cultivos de arroz en Yopal, Casanare.
En el grupo de los chupadores se presentó un complejo de 32 morfotipos del orden Hemiptera, dentro del que se encuentran
En los masticadores de follaje se encontraron 30 morfotipos, entre los más comunes están larvas de
En los parasitoides se encontraron 19 morfotipos de Ichneumonidae, Braconidae y Chalcididae. Una especie afín al género
Como observación adicional, se hallaron quistes oscuros y agujeros en el abdomen del 14% de los machos y en el 10 % de las hembras de
Tagosodes orizicolus con evidencia de ectoparasitismo en el abdomen. Las flechas rojas muestran los quistes que sobresalen del área abdominal.
Riqueza y abundancia en relación con las variedades, densidades de siembra y el sistema de siembra
Al comparar las comunidades de artrópodos entre variedades de arroz no se encontraron diferencias significativas en la riqueza de especies o la abundancia de individuos (Tabla 2). En cuanto a las diferentes densidades de siembra, no se encontraron diferencias para la abundancia de artrópodos, pero si en cuanto a la riqueza, donde la densidad de 60 kg/ha presentó un número menor de especies con respecto a las densidades de 100 kg/hay 180 kg/ha. El sistema de siembra con riego presentó una mayor abundancia total de artrópodos en comparación con el sistema secano, pero en el sistema secano hubo una mayor riqueza de especies (Tabla 2). La mayor abundancia en el sistema de riego puede explicarse por las mayores temperaturas en ese momento del año que pueden, en general, acelerar los ciclos de vida de los artrópodos (Mirhosseini et al. 2017).
Análisis estadístico del efecto de las variedades de arroz, densidades y sistemas de siembra sobre la riqueza y abundancia de artrópodos.
n = Número de muestras; t=t valor calculado; P = probabilidad de obtener valores ≥ t;
valores significativos para P < 0,05.
Dinámica poblacional de grupos funcionales y su relación con las variables climáticas
Los cambios poblacionales de los diversos grupos funcionales representa la interacción entre los mismos. En la Tabla 3, se presenta los resultados de cómo se afecta la abundancia entre grupos. Se evidencia que las poblaciones de masticadores y chupadores está significativamente relacionadas, puesto que cualquiera de los dos grupos puede usarse como variable predictora del otro. Esto podría esperarse por ser dos grupos de herbívoros relacionados con un mismo cultivo.
Resultados de los modelos lineales mixtos para evaluar la interacción entre grupos funcionales de artrópodos usando como variable respuesta la abundancia de cada grupo.
t = t valor calculado; P = probabilidad de obtener valores ≥ t;
valores significativos para P < 0,05.
Por otro lado, las poblaciones de chupadores no fueron significativamente reguladas por los depredadores o los parasitoides y, teniendo en cuenta que
Los masticadores por el contrario fueron afectados significativamente tanto por depredadores como por parasitoides, lo que indica una regulación biológica activa que valdría la pena ser explorada posteriormente para determinar las interacciones específicas entre especies. Las poblaciones de parasitoides no se vieron afectadas por ningún otro grupo.
Entre el sistema de siembra secano y sistema de riego se presentaron variaciones en la dinámica de los grupos funcionales, en relación a las fases del cultivo de arroz. En el sistema secano (Fig. 6) se observaron dos picos de masticadores durante la fase vegetativa, el primero estuvo dominado por poblaciones de
Promedio del número de artrópodos por grupo funcional en las diferentes etapas fenológicas del cultivo de arroz para el sistema de siembra secano.
Las poblaciones de los chupadores fueron siempre menores a los masticadores y su abundancia es determinada por
A partir del día 24 de la fase vegetativa, cuando las plantas se encontraban en pleno macollamiento, se observa cómo los depredadores aumentan sus poblaciones de forma similar a los masticadores brindando algún grado de control de las poblaciones de herbívoros y fluctuando con respecto a su crecimiento. Esta dinámica entre depredadores y presas ha sido observada en otras comunidades de artrópodos (Dominik et al. 2018), donde la abundancia de depredadores se correlaciona con los herbívoros del cultivo.
En el sistema con riego (Fig. 7), con excepción de los chupadores, la artropofauna se empieza a incrementar a partir del final de la fase vegetativa. Las poblaciones de depredadores y parasitoides, en particular, aumentaron durante la fase reproductiva llegando a superar las poblaciones de masticadores y chupadores lo que ofrece evidencia de su efecto en la regulación de plagas. Los depredadores más abundantes fueron arañas Tetragnathidae y para los parasitoides la familia Braconidae. En el caso de los chupadores, este grupo estuvo dominado de nuevo por
Promedio del número de artrópodos por grupo funcional en las diferentes etapas fenológicas del cultivo de arroz para el sistema de siembra con riego.
Las dinámicas diferenciales entre ciclos de cultivo, permiten entender cómo factores climáticos o de manejo como el riego pueden influir en las poblaciones de plagas y de controladores biológicos.
Efecto de las variables climáticas en la dinámica poblacional
A partir del análisis Random Forest se estimó la relevancia de cada una de las variables climáticas en la abundancia de las poblaciones de artrópodos (Tabla 4). Para entender estos efectos se construyeron gráficas que muestran los puntos críticos de inflexión de las poblaciones en función de la variable climática más relevante (Figs. 8 y 9).
Relevancia de las variables climáticas que contribuyen a la variación poblacional de grupos funcionales de artrópodos y algunas familias abundantes en el cultivo de arroz en Yopal, Casanare. Los valores corresponden al porcentaje de bosques y árboles en los que la variable climática fue la más discriminante en el análisis Random Forest.
Los valores en rojo destacan la variable más relevante. HR: Humedad relativa; T mín: Temperatura mínima; T mín pro: Temperatura mínima promedio; T pro: Temperatura promedio; T máx: Temperatura máxima; RD: Rango diurno; RS: Radiación solar; PP. acu: Precipitación acumulada; T máx pro: Temperatura máxima promedio; Frec. PP.: Frecuencia de precipitación.
En la Figura 8A. se observa que a partir de 26 °C en promedio las poblaciones de chupadores presentan una alta disminución mientras que los masticadores de follaje aumentan significativamente las poblaciones a partir de 21 °C de temperatura mínima (Fig. 8B). Esto significa que existe un rango de temperatura entre 21 a 26 °C que es óptimo para ambos grupos de plagas, pero a partir de 26 °C la atención se debe centrar en los masticadores; lo cual se relaciona con el hecho de que las poblaciones de chupadores sean menores en el segundo semestre cuando la humedad relativa y las precipitaciones son significativamente reducidas en la zona y las temperaturas son mucho más altas que durante el ciclo de cultivo secano (Bustamante Lozano et al. 2013). Los depredadores también son fuertemente influenciados por la temperatura (Fig. 8C), aumentando sus poblaciones a partir de 21 °C de temperatura mínima de forma similar a los masticadores, lo que se relaciona con las similitudes en fluctuaciones poblaciones que se presentan en estos dos grupos. Para los parasitoides (Fig. 8D), la humedad relativa fue más relevante al disminuir las poblaciones a partir de 73%, lo cual se refleja en las poblaciones más abundantes en el segundo semestre cuando las condiciones son mucho más secas en Casanare (Bustamante Lozano et al. 2013).
En la Figura 9 se observan las variables climáticas más relevantes para las familias de artrópodos más abundantes en el cultivo. Para Tetragnathidae, el grupo de arañas más común, observamos cómo a partir de 21 °C se marca un aumento en las poblaciones (Fig. 9A), similar al comportamiento presentado por el grupo de depredadores en su conjunto (Fig. 8C) y a la correlación positiva de temperatura y aumento en arañas encontrado en otros estudios (Masika et al. 2017). En la familia Delphacidae, donde la especie más común fue
Para depredadores Syrphidae, la alta humedad relativa también parece ser limitante, especialmente a partir del 75%, cuando las poblaciones desaparecen del cultivo (Fig. 9C). Para el caso de Ephydridae, básicamente el minador
Rango de mayor variación en la abundancia promedio de grupos de artrópodos en función de la variable climática de mayor influencia para ambos ciclos de siembra de arroz. Gráficas obtenidas a partir de la función “partialplot” en el paquete Random Forest de R con base en 2.000 árboles y 100 bosques.
Rango de mayor variación en la abundancia promedio de familias comunes de artrópodos en función de la variable climática de mayor influencia para ambos ciclos de siembra de arroz. Gráficas obtenidas a partir de la función “partialplot” en el paquete Random Forest de R con base en 2.000 árboles y 100 bosques.
Conclusiones
En este estudio se hace un primer reconocimiento de la diversidad y abundancia de artrópodos asociados al cultivo de arroz en Yopal, Casanare. Se encontró que esta zona tradicionalmente arrocera, a pesar que se aplica una gran cantidad de agroquímicos, hay una población significativa de artrópodos benéficos que se debe conservar y manejar en beneficio del cultivo. En particular, se destaca la abundancia de arañas del género
En cuanto a las dos variedades evaluadas (Fedearroz 174 y Fedearroz 733), no se encontraron diferencias en la riqueza o abundancia de artrópodos presentes. Así mismo, tampoco se encontraron diferencias en abundancia para las tres densidades evaluadas (60, 100 y 180 kg/ha). Con respecto a la riqueza, esta fue significativamente menor para la densidad de 60 kg/ha y no se encontraron diferencias entre 100 kg/ha y 180 kg/ha.
Se encontró un efecto significativo de la abundancia de depredadores y parasitoides sobre las poblaciones de masticadores evidenciando su rol en el control biológico de plagas. La dinámica de las poblaciones en el cultivo demostró estar altamente influenciada por las variables climáticas, siendo la humedad relativa y la temperatura las de mayor relevancia en la presencia de artrópodos. En general, se encontró, que la alta humedad relativa (> 75-80%) disminuye las poblaciones de artrópodos, mientras que el efecto de la temperatura varía según el grupo o la familia. En los sistemas de siembra, se encontraron diferencias en la dinámica de los artrópodos por lo que se requiere que los planes de manejo sean ajustados a las particularidades de cada ciclo.
Origen y financiación
Contribuciones de los autores
Footnotes
Agradecimientos
A Alejandro Pabón, Bibiana Pérez, Nelson Madrigal, Adriana Alfonso, Frank Fierro, Irania López, Ronald Valencia y Alex Palencia por su colaboración en la recolección y conteo de los especímenes. A Fedearroz, la Universidad de la Salle y el fondo Griswold de la Universidad de Cornell. A los revisores anónimos por sus comentarios y sugerencias.