Parasitismo Natural de Braconidae E Ichneumonidae (Hymenoptera) Sobre Spodoptera Frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae)

Abstract

Parasitoids Hymenoptera of the families Braconidae and Ichneumonidae were collected, also was determinate their natural parasitism on fall armyworm Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) in the Durango valley region, Mexico. The Braconids species found were: Chelonus insularis (= texanus), Ch. cautus and two species of Meteorus sp., and of Ichneumonidae: Pristomerus spinator and Campoletis sonorensis. In the spring-summer cycle 2012, were collected 1,600 larvae at four locations within the region with altitude range of 1,876-1,973 masl; from these, 316 larvae showed parasitism, which represents a level of natural parasitism on fall armyworm larvae of 19.75%. C. sonorensis was the most abundant specie in J. Gpe. Aguilera (44.25%) to 1,952 masl, while the less abundant was Meteorus sp.1 (2.25%) in Lerdo de Tejada to 1,883 masl. Ch. insularis was present in four localities around area of 5, 543.1 kmβ, with a larval parasitism levels of 6.75 to 19%. The other five species of parasitoids are considered new reports in the studied area. This work is a contribution to the knowledge of the family Braconidae and Ichneumonidae parasitoids, and their parasitism level on the armyworm in Durango, Mexico.

Introducción

En Durango México se sembraron 142.162 ha de maíz en el ciclo primavera verano 2012, con una producción de 1.161 ton y un rendimiento de 4,68 ton/ha (SIAP 2013), por lo que es el segundo cultivo en importancia después del frijol. Cada año se presenta un complejo de plagas que atacan al cultivo durante su desarrollo fenológico, entre las principales destacan el gusano cogollero Spodoptera frugiperda (J. E. Smith, 1797) (Lepidoptera: Noctuidae) y el gusano elotero Helicoverpa zea (Bodie, 1850) (Lepidoptera: Noctuidae).

El control natural de estas plagas incluye microorganismos y enemigos naturales, de los cuales los parasitoides han demostrado su importancia como agentes reguladores de poblaciones de S. frugiperda. Al respecto, Molina et al. (2003) mencionan que los parasitoides Chelonus insularis (Cresson, 1865) (Hymenoptera: Braconidae) y Chelonus sp., son los que más prevalecen en Norteamérica, siendo más diversa la familia Ichneumonidae, seguida por Braconidae. En México Ch. insularis, es la especie que más destaca, ejerciendo un parasitismo de 86% en algunas regiones del Estado de Morelos, seguido en importancia por P. spinator (CNRCB 1999).

En otros Estados, Molina et al. (2004) reportan a Meteorus laphygmae (Viereck, 1913) (Hymenoptera: Braconidae) y Pristomerus spinator (Fabricius, 1804) (Hymenoptera: Ichneumonidae) como los parasitoides de larvas con tasas más altas de parasitismo en una sola colecta en Sinaloa (22,2%) y Michoacán (22,1%). P. spinator se ha encontrado además en Altamira, Tamaulipas con un 10% de parasitismo (Ávila et al. 2011).

En Durango no se han realizado estudios que permitan conocer la diversidad de parasitoides del gusano cogollero del maíz, por lo que el objetivo de este trabajo fue: identificar a las principales especies de la familia Braconidae e Ichneumonidae que parasitan al gusano cogollero del maíz, y estimar el nivel de parasitismo natural en una región productora de maíz en el Estado.

Materiales y métodos

Área de estudio

El estudio se llevó a cabo en la región de los Valles, la cual se localiza en la parte central y sureste (Región de los Llanos) del Estado 24°21′24″N 104°35′05″O 1.900 m, con tipos de clima semiseco templado BS₁k y seco templado BSk, que cubre 540.000 ha (4,5% de la superficie del Estado) (González et al. 2007), siendo una importante región productora de maíz de temporal con una superficie aproximada de 5.543,1 kmβ.

Los muestreos de larvas de gusano cogollero se realizaron en 16 sitios de cuatro localidades a una altitud entre 1.876-1.973 msnm (Tabla 1).

Se colectaron 100 larvas de gusano cogollero/sitio, del 13 de junio al 14 de agosto de 2012, en cultivos de maíz en etapa de verticilo o cogollo. El muestreo de larvas de los estadios 1 a 6 se dirigió sobre las hojas de maíz con signos de defoliación y restos de desechos del insecto, las larvas se colectaron directamente de la planta con ayuda de pinzas entomológicas tomando además capullos adheridos a las hojas (algodonosos de color blanco o de color café obscuro) cercanos a las larvas muertas por parasitismo.

El material se depositó en vasos de plástico de 3,5 cm de diámetro por 3,8 cm de altura, con 8 g de dieta artificial (Ashby 1972), de esta manera fueron trasladados al laboratorio de entomología del CIIDIR-IPN Unidad Durango. Los vasos con larvas y dieta se colocaron en una cámara de cría (25-27 °C, 60% de H. R. y fotoperiodo 14:10 H: L) hasta alcanzar su desarrollo.

Los parasitoides que emergieron de las diferentes larvas dentro de los vasos fueron colocados con un pincel húmedo en frascos de vidrio, 50 mL de capacidad, con alcohol al 70%. Luego fueron montados y etiquetados con alfileres entomológicos No. 1 y 2.

Identificación de parasitoides

En primera instancia, los insectos fueron separados a nivel de orden y familia, usando las claves taxonómicas de Wharton et al. (1997). Luego, la identificación de géneros y especies se hizo en el laboratorio de Entomología de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Autónoma de Nuevo León.

Parasitismo natural de braconidos e ichneumonidos

Para estimar el porcentaje de parasitismo de cada una de las especies de parasitoides de S. frugiperda se utilizó la fórmula de Bahena y Velázquez (2012a):

Donde:

$$(\mathrm{\%})\text{ Parasitismo }=\frac{\text{Larvas parasitadas}}{\text{Larvas útiles}}\text{ x 100}$$

Las larvas útiles se obtienen con la diferencia entre las larvas colectadas y las que mueren por manejo y patógenos (virus, hongos, bacterias, nematodos). Las larvas parasitadas se cuantifican únicamente a partir de las larvas útiles, emerja o no el parasitoide adulto.

Resultados y discusión

Identificación de parasitoides

Se identificaron seis especies, de Braconidae: Chelonus cautus Cresson, 1872, Ch. insularis y dos de Meteorus sp. 1 (morfotipo 1) caracterizado por mandíbulas no torsionadas, cuerpo amarillo-anaranjado, ovipositor largo y recto, alas hialinas, ocelos grandes (Fig. 1C), tamaño promedio aproximado de 0,29 mm y Meteorus sp. 2 (morfotipo 2) con mandíbulas torsionadas; ocelos grandes, alas hialinas, ovipositor largo y recto, cuerpo anaranjado, tamaño promedio aproximado de 0,52 mm (Fig. 1D) e Ichneumonidae: Campoletis sonorensis y Pristomerus spinator (Tabla 2 y Fig. 1).

Parasitismo natural de bracónidos e ichneumónidos

En la región de estudio durante julio y agosto se registraron las mayores precipitaciones (144 y 109 mm, respectivamente) y se tuvo un acumulado de 344,9 mm de julio a septiembre; la temperatura fluctuó entre 27-33 °C. En 15 de los 16 sitios se encontró evidencia de parasitismo natural (93,75%) en altitudes entre 1.876 a 1.973 msnm. De 1.600 larvas colectadas 652 fueron larvas útiles y 316 manifestaron parasitismo causado por bracónidos e ichneumónidos (Fig. 2).

Tabla 1.

Ubicación de los sitios de muestreo de larvas parasitadas de S. frugiperda en la Región de los Valles, Durango.

Localidad	Ubicación	Altura (msnm)
Francisco I. Madero I	24°24'37,8″N 104°20'53,4”Ο	1.972
II	24°24'28,3″N 104°19'35,3”Ο	1.971
III	24°23'20,7″N 104°20'06,6”Ο	1.954
IV	24°24'28,3″N 104°19'35,3”Ο	1.971
J. Guadalupe Aguilera I	24°24'30,4″N 104°21'13,4”Ο	1.967
II	24°26'04,1″N 104°42'00,9”Ο	1.931
III	24°16'03,5″N 104°42'12,6”Ο	1.973
IV	24°25'20,2″N 104°41'54,3”Ο	1.936
Lerdo de Tejada I	23°57'85,4″N 104°37'45,7”Ο	1.882
II	23°57'70,6″N 104°37'62,5”Ο	1.883
III	23°57'59,7″N 104°37'75,0”Ο	1.882
IV	23°57'53,3″N 104°37'82,4”Ο	1.884
Colonia Minerva I	23°57'77,4″N 104°26'70,2”Ο	1.876
II	23°57'73,3″N 104°26'71,1”Ο	1.877
III	23°56'15,8″N 104°28'31,4”Ο	1.879
IV	23°56'99,7″N 104°27'10,3”Ο	1.880

Figura 1.

Parasitoides bracónidos e ichneumónidos de S. frugiperda en Durango, México: A. Ch. cautus. B. Ch. insular. C. Meteorus sp.1. D. Meteorus sp.2. E. С. sonorensis. F. P. spinator.

En este estudio se encontraron seis especies de parasitoides (Tabla 2) los cuales han sido reportados para otros estados del país atacando a S. frugiperda (Molina et al. 2003, 2004; Ruíz et al. 2007; Ávila et al. 2011; Ríos et al. 2011; Cortez et al. 2010, 2012; Martínez et al. 2012; Bahena et al. 2012b). De estos, solo Ch. insularis ha sido mencionado en Durango por Bahena (2008).

Tabla 2.

Parasitoides bracónidos e ichneumónidos que parasitan a S. frugiperda en cultivos de maíz en Durango, México.

Orden	Familia	Parasita	Sub-familia	Género y especie
Hymenoptera	Braconidae	Huevo-larva	Cheloninae	Chelonus cautus Cresson, 1872
		Huevo-larva		Chelonus insularis Cresson, 1865
		Larva	Meteorinae	Meteorus sp.1
				Meteorus sp.2
	Ichneumonidae	Larva	Campopleginae	Campoletis sonorensis Cameron, 1886
		Larva	Cremastinae	Pristomerus spinator Fabricius, 1804

Figura 2.

Parasitismo natural de bracónidos e ichnemónidos sobre S. frugiperda en la Región de los Valles, Durango.

Bracónidos

Chelonus cautus (Cresson) estuvo presente en 11 sitios, su máximo nivel de parasitismo fue en Lerdo con un 10,75%, a 1.883 msnm. El CNRCB (1999) lo reporta como parasitoide de huevo-larva con distribución en Nicaragua. Ruíz et al. (2007) lo encontraron en Chiapas (La Frailesca-Villacorzo y Villaflores) a 540 msnm y Ríos et al. (2011) lo reportan en Saltillo, Coahuila (0,25%).

Chelonus insularis (Cresson) fue el parasitoide de mayor frecuencia relativa en el estudio, en Lerdo alcanzó un 19% de parasitismo a 1.883 msnm. Este porcentaje de parasitismo es similar al encontrado en Sinaloa, Nayarit, Jalisco, Michoacán, Colima y Veracruz, donde este parasitoide fue el segundo más abundante en los seis estados (de 1,0 a 16,7%). Esta especie fue uno de los enemigos naturales de S. frugiperda más abundantes debido a su amplia distribución natural en la costa del Pacífico y Golfo de México, así como en el noreste de México. Tiene, además, de una gran distribución en Latinoamérica (Uruguay, Venezuela, Trinidad, Puerto Rico, Brasil y Perú) y Estados Unidos (Molina et al. 2004).

En Sinaloa se obtuvieron siete especies de parasitoides: Ch. insularis, Ch. sonorensis, P. spinator, Cotesia marginiventris (= Apanteles) Cresson (Hym.: Braconidae) y Meteorus sp., siendo Ch. insularis la predominante con 490 larvas parasitadas de 5.165 larvas colectadas en Guasave y Ahome (21,9%) (Cortez et al. 2012), localidades a 14-16 msnm. En Saltillo, Coahuila Ch. insularis también fue la especie predominante (21,42%) (Ríos et al. 2011).

Meteorus sp.1., fue el parasitoide que presentó la más baja frecuencia y abundancia (2/16 sitios, 1,25% de parasitismo, presente solo en Lerdo a 1.883 msnm, se observó hiperparasitismo, ya que de cada una de las larvas parasitadas por Meteorus sp.1 emergieron entre 10 y 15 avispitas, de un tamaño aproximado de 0,29 mm.

Meteorus sp.2., alcanzó el máximo porcentaje de parasitismo de 2,5% en J. Gpe. Aguilera y Fco. I. Madero, a 1.952 y 1.967 msnm, además de tener presencia en las otras dos localidades. En México, M. laphygmae se reporta con mayor frecuencia en diferentes localidades (Bahena 2008; CNRCB 1999; Hoballah et al. 2004; Molina et al. 2004) con uno de los mayores rangos de distribución altitudinal (Aguirre 2009). Sin embargo, en Durango no estuvo presente en el periodo de los muestreos, aunque había sido mencionada por Bahena (2008). Esta especie probablemente se encuentra además distribuida en Colima (45,5%), Nayarit (30%), Michoacán (25%), Sinaloa (22,1%), Jalisco (10%) y Veracruz (1,9-8,3%) (Molina et al. 2004; Hoballah et al. 2004).

Ichneumónidos

Campoletis sonorensis (Cameron) fue el parasitoide más abundante con 44,25% en J. Gpe. Aguilera a 1.952 msnm, se encontró además en 10 de los 16 sitios. Este parasitoide fue más abundante en San Pedro Pareo, Michoacán con un 98%, seguido por P. spinator (15%) en Sanabria, C. marginiventris (12,5%) y Ch. insularis (15%) (Bahena et al. 2012b). C. sonorensis causo 23,1% de parasitismo en Poza Rica, Veracruz en 2001, seguido por C. marginiventris (6,2%), M. laphygmae, P. spinator y Ch. insularis en menor cantidad (Hoballah et al. 2004). Martínez et al. (2012) encontraron a C. sonorensis, Ch. insularis, P. spinator y Ch. sonorensis. C. sonorensis con mayor abundancia (68 individuos de 681 posturas, larvas y pupas colectadas) (51,2%) en Oaxaca. También presente en Coahuila (0,75%) (Ríos et al. 2011).

P. spinator (Fabricius) estuvo en 12 sitios y alcanzó su máximo porcentaje de parasitismo 6,5% en Lerdo a 1.883 msnm. Esta especie se ha encontrado en Michoacán (22,2%), Colima (14,4%), Nayarit (7,8%) y Jalisco (3,3%) (Molina et al. 2004). Carrillo (1980) y Molina et al. (2004) la reportan además en Quintana Roo, y en Tamaulipas (Ávila et al. 2011), en Sinaloa y Sonora (Cortez et al. 2010; 2012).

En relación a la distribución y las tasas de parasitismo natural Molina et al. (2004) indican que estas pueden estar relacionadas con lo diverso de los hábitats y con la cercanía de bosques, huertas y pastizales a los maizales; esto ocurrió en este estudio, ya que cerca de las parcelas muestreadas se encontraron otros cultivos: trigo, avena, nogal, manzano y perón, los cuales pueden servir como reservorio natural a los parasitoides.

Por otro lado, Martínez et al. (2012) sostienen que la frecuencia relativa y la abundancia de parasitoides dependen de las condiciones climáticas de la región de origen, cuando hay precipitación pluvial los niveles de parasitismo en S. frugiperda se incrementan con cierto retardo en el tiempo y a altas temperaturas el parasitismo se reduce, mientras que a menor humedad relativa hay menor porcentaje de parasitismo, tal como lo reportaron para Etla, Oaxaca. En nuestro estudio en Aguilera, Lerdo y Minerva se presentaron con mayor abundancia y frecuencia cinco de los seis parasitoides, destacando con mayores niveles de parasitismo C. sonorensis y Ch. insularis, en junio y agosto (Fig. 2), en este período se presentó la mayor precipitación acumulada 344,9 mm a temperatura media de 27 a 31 °C.

Conclusiones

Se encontraron seis especies de parasitoides de S. frugiperda en dos familias, Braconidae: Chelonus cautus, Chelonus insularis, Meteorus sp.1 y Meteorus sp.2 e Ichneumonidae: Campoletis sonorensis y Pristomerus spinator. El parasitoide con mayor frecuencia fue Ch. insularis, con niveles de parasitismo de larvas de 6,75 a 19% y altitud de 1.883. C. sonorensis fue el parasitoide que tuvo la máxima abundancia (44,25%) en J. Gpe. Aguilera a 1.952 msnm. Chelonus cautus, Pristomerus spinator, Campoletis sonorensis, Meteorus sp. morfotipos 1 y 2, encontrados en el presente estudio se consideran nuevos reportes en esta área; la determinación específica taxonómica de los dos últimos se encuentra en proceso.

Los parasitoides bracónidos e ichneumónidos de gusano cogollero del maíz y los niveles de parasitismo encontrados en las condiciones de altitud, temperatura y precipitación de la zona estudiada son una contribución al conocimiento de himenópteros parasitoides de esta plaga, lo cual sienta las bases para futuros estudios de control biológico del insecto en la región de estudio.