Abstract
Was characterized the Culicidae family of the region of Tuxpan, Veracruz. For this purpose, four sectors were established: Colonia Reyes Heroles, Colonia Libertad, Colonia Infonavit Puerto Pesquero and Colonia La Mata de Tampamachoco. From May to November 2009 three sampling were made in each sector placing larvitraps randomly in homes and in natural environments, as complement were done focal samplings for the organisms collection in recipients with cumulative water. By sector there were estimated the wealth, abundance, diversity of Shannon, Pielou equity, Simpson's dominance, and the similarity between seasons. Considering the four locations, 5,645 were captured culicids larvae, determining five genera and 14 species. In order of importance the most abundant species in this study were: Aedes aegypti with 2,016 specimens, Ochlerotatus taeniorhynchus with 1,598, Aedes albopictus with 1,465. Puerto Pesquero showed the highest species richness and abundance. The diversity and equity was higher in the La Libertad, whilst the town Puerto Pesquero showed greater dominance. The communities of culicids are similar among the urban sectors but are different with the periurban sectors this reveals that the physical characteristics of the suburbs define the communities of culicids existing greater diversity and abundance in areas that offer the necessary conditions for their proliferation as the natural spaces that offer the periurban areas.
Introducción
La familia Culicidae, es un grupo bastante grande y abundante, son más diversos en las regiones tropicales y subtropicales del mundo, se conocen más de 3.447 especies, los géneros más comunes son Aedes Meigen, 1818, Culex Linnaeus, 1758 y Anopheles neivai H., D. & K., 1913 (Badii et al. 2006). En México la diversidad de culícidos tan solo es de 247 especies, de las cuales 152 se han registrado para Veracruz (Ibáñez-Bernal et al. 1996). Algunos culícidos actúan como vectores de enfermedades y son causantes de epidemias en los humanos como la malaria, el virus del Oeste del Nilo y el dengue, el vector es la hembra adulta y transmite la enfermedad al alimentarse de la sangre humana. Este problema se agrava debido a que la población de manera indirecta le proporciona las condiciones necesarias para su proliferación adaptándolos a desarrollarse en todo tipo de aguas, como charcos, canales de desagüe, albercas, estanques, incluso en recipientes que puedan almacenar agua como latas, botellas, floreros y llantas (Fernández et al. 2005; Diéguez et al. 2006). Existen estrategias para la erradicación de culícidos como la eliminación de criaderos, así mismo el control químico con fumigación y el uso de larvicidas y el biológico mediante depredadores naturales. Varias de estas acciones se han aplicado en el municipio de Tuxpan, Veracruz, sin embargo se ha tenido casos epidemiológicos en la población, los primeros casos registrados formalmente datan del periodo 1995-1998 (Escobar-Mesa et al. 2003) y hasta la fecha se han notificado más casos de dengue en el municipio. Por tal motivo el propósito de este trabajo fue determinar la riqueza, abundancia y similitud de las comunidades de culícidos en zonas que han mostrado casos epidemiológicos como los sectores suburbanos la Mata Tampamachoco y la Colonia Libertad y los sectores urbanos Infonavit Puerto pesquero y La Colonia Reyes Heroles.
Materiales y Métodos
Descripción del área de estudio
Tuxpan se ubica geográficamente entre 97°24' y 97°25′N 20°56′W, a una altitud de 10 msnm. Tiene una superficie de 1.051,89 Kmβ. El nacimiento del río Tuxpan se localiza en las coordenadas 20°26′00″N 97°45′43″W y tiene su desembocadura en 20°58′00″N 97°18′18″W (Fig. 1). Según Köppen el clima es tipo Aw interpretándose como cálido-subhúmedo, con una temperatura media anual de 24,9°C, estando este presente de mayo a septiembre que son los meses más calurosos con temperaturas medias mayores de 27°C diciembre y enero entre los más fríos con promedio de 19°C. La temporada lluviosa es de junio a octubre, en orden de importancia los meses más lluviosos son: Septiembre con 300 mm, octubre con 225 mm y junio y julio con más de 180 mm cada uno, mientras la precipitación pluvial media anual es del 351 mm. En Diciembre empieza la temporada seca que culmina en Abril (INEGI 2003). Actualmente la población de Tuxpan es de 143.362 personas (INEGI 2011).

Ubicación de los sectores suburbanos: La Mata Tampamachoco (I), Col. Libertad (II), y los sectores urbanos: Infonavit Puerto Pesquero (III) y Col. Reyes Heroles (IV) en el Municipio de Tuxpan, Veracruz.
El sector la Mata se localiza al Este de la Ciudad, prácticamente alejado del medio urbano, establecido entre los márgenes de la Laguna de Tampamachoco y del manglar, carece de varios servicios públicos como el drenaje, banquetas y calles pavimentadas, la presencia de maleza y residuos sólidos es común en la ribera de la laguna, presenta áreas inundables de agua salobre, mientras la Col. Libertad se ubica al Oeste de la Ciudad, se encuentra influenciada por un cuerpo de agua natural que atraviesa la localidad, al carecer de drenaje, los domicilios vierten basura y aguas domesticas en el cuerpo de agua que en sus márgenes posee maleza y cúmulos de residuos sólidos. Con respecto a la unidad habitacional Infonavit Puerto Pesquero y la Col. Reyes Heroles establecidos al norte y centro de la Ciudad respectivamente, presentan todos los servicios públicos, sin embargo la presencia de maleza y basura es común en los márgenes de la localidad y en casas abandonadas.
Diseño de muestreo
La búsqueda de las larvas de culícidos se realizó en los sectores suburbanos La Mata Tampamachoco y la Col. Libertad y en los sectores urbanos Col. Reyes Heroles y Puerto pesquero (Fig. 1) efectuándose tres muestreos uno por mes entre los meses de Mayo a Noviembre de 2009. En cada localidad, de manera aleatoria se colocaron 30 larvitrampas por muestreo distribuidas en domicilios, en casas abandonadas, en ambientes naturales como: canales de desagüe, arroyos y áreas plagadas de maleza, con el fin de abarcar una mayor variedad de hábitats potenciales para el desarrollo larval de los culícidos, como complemento se efectuaron muestreos focales en el horario de 8:00 am. a 14:00 pm. en los domicilios de los sectores seleccionados, con la finalidad de revisar recipientes infestadas de larvas.
Colecta y preservación
Los ejemplares se coleccionaron mediante una red de mano y una pipeta de succión, posteriormente se depositaron en frascos de plástico y se transportaron al Laboratorio de Biología de la Facultad de Ciencias Biológicas y Agropecuarias de la Universidad Veracruzana. En el laboratorio los ejemplares se sacrificaron en agua caliente (70-80°C) y se preservaron en etanol al 70% para su conservación (Ibáñez-Bernal y Martínez-Campos 1994).
La identificación de los especímenes se realizó empleando las obras de Ibáñez-Bernal y Martínez-Campos (1994) y Zapata-Peniche et al. (2007). Las subfamilias, géneros y especies se ordenaron alfabéticamente, para la nomenclatura de las especies, se utilizó la obra de Reinert (2000) y la abreviación de los géneros sigue al criterio de Reinert (2009).
Análisis de datos
Para la caracterización ecológica de las comunidades de culícidos se estimo por sector, la riqueza y la abundancia numérica por especie, así mismo con los índices de diversidad de Shannon, de equidad de Pielou y dominancia de Simpson empleando el programa Diversity 2.1 (Henderson y Seaby 1998). Se efectuó un análisis de similitud con el índice de Bray-Curtis para definir la semejanza de las comunidades de culícidos de cada sector con el programa Past (Hammer et al. 2001).
Resultados
Se determinaron cuatro géneros y 14 especies de culícidos producto de la revisión de 5.645 larvas, los sectores con mayor riqueza fueron La Mata con ocho especies y La Libertad con siete, la mayor abundancia larval ocurrió en la Mata con 2.546 ejemplares. De manera general las especies más abundantes fueron Aedes aegypti Linnaeus, 1.762 con 2.016 especímenes seguido de Ochlerotatus taeniorhynchus (Wiedemann, 1821) con 1.598 organismos, posteriormente Aedes albopictus (Skuse, 1824) como la tercera más abundante con 1.465 ejemplares y las especies restantes mostraron una menor trascendencia (Tabla 1). La abundancia de las especies fue diferente en cada sector, A. aegypti fue la más abundante en Puerto Pesquero y Reyes Heroles, mientras en O. taeniorhynchus fue relevante en La Mata y Culex interrogator Dyar and Knab, 1906, en La Libertad (Tabla 1).
Sistemática y abundancia de las especies larvales de culícidos de los sectores suburbanos La Mata Tampamachoco (I), Col. Libertad (II) y los sectores urbanos Infonavit Puerto pesquero (III) y Col. Reyes Heroles (IV).
La diversidad de Shannon fue mayor en la Col. Libertad (H = 1.14) mientras el valor más bajo se presentó en el sector Puerto Pesquero (H = 0.15) (Fig. 2). La dominancia fue notable en el sector Puerto Pesquero (D = 0.94), y en los sectores Reyes Heroles y Libertad mostraron una mayor equidad (ambos con J = 0.59) (Fig. 3).

Valores de diversidad de Shannon de la familia Culicidae por sector en el Municipio de Tuxpan, Veracruz.

Comparación de los valores de Equidad de Pielou y Dominancia de Simpson en la familia Culicidae por sector en el Municipio de Tuxpan, Veracruz.
El análisis de similitud de Bray-Curtis muestra la formación de tres grupos, si se usa el valor de 50% como límite, únicamente el grupo Reyes Heroles y Puerto Pesquero expresa una clara semejanza de 0.77, el segundo grupo está conformado por el ya mencionado y Libertad con apenas un 0.43 de similitud, y el tercer grupo constituido por el segundo y La Mata no presenta semejanzas (Fig. 4).

Dendrograma de similitud de Bray-Curtis efectuado a las comunidades de culícidos de los sectores estudiados en el Municipio de Tuxpan, Veracruz.
Discusión
Debido a que las medidas de control de culícidos se ven limitadas a los sectores suburbanos y urbanos para reducir la incidencia de Ae. aegypti, es un hecho que la presencia de espacios naturales en áreas pobladas favorece la diversidad y propagación de culícidos a las áreas pobladas infestando ambientes artificiales y alimentándose de animales domésticos y de humanos, esta situación se refleja en los sectores La Mata y la Col. Libertad, ambos presentaron mayor diversidad de culícidos, lo cual pude atribuirse a la existencia de hábitats naturales propicios para el desarrollo de zancudos, como son las áreas pantanosas y de inundación permanente derivadas del estero y del manglar, todo esto acompañado de la población y de sus viviendas, incluso de lotes baldíos con presencia de maleza y canales de desagüe, así también de la escasez de los servicios públicos como la ausencia de banquetas y pavimentación de las calles y drenaje. Otro factor importante podría ser la presencia de fauna silvestre como aves y mamíferos y sobre todo la de tipo domestica como las aves de corral, mamíferos de interés pecuario, entre otros, debido a que se ha demostrado que existen especies de culícidos que muestran actividad hematofágica en conejos, pollos, tortugas, sapos, caballos y cerdos (Almirón y Brewer 1995).
Por su parte los sectores Puerto Pesquero y Reyes Heroles con menor diversidad de especies se le puede atribuir a una reducción tanto en variedad y espacio en sus hábitats, y fuentes de alimento para su desarrollo, derivadas por las condiciones físicas de las colonias, de sus calles pavimentadas y sus viviendas reducidas en espacio y con limitada vegetación, además de la frecuencia de campañas sanitarias como la limpieza pública y la fumigación, actividades que de manera directa e indirecta combaten la incidencia de culícidos tanto en etapa larval como adulta, aspecto que en general reduce las poblaciones de mosquitos.
Se confirma la presencia de Ae. aegypti y Ae. albopictus en los cuatro sectores, estas especies son típicas de las ciudades y son de importancia epidemiológica debido a que son vectores del virus del dengue (Salvatella, 1996; Marquetti et al. 1999; Hernández-Chavarría y Danilo-García 2000; Marquetti et al. 2000; Aguilera et al. 2003; Masuh et al. 2003; Fernández y Lannacone 2005; Fernández et al. 2005; Aponte-Garzón 2006; Calderón-Arguedas y Troyo 2007), ambas especies se han adaptado a utilizar como criaderos larvales ambientes artificiales que almacenan agua como los jardines, patios, depósitos de agua (tanques, cisternas, fosas), floreros, recipientes de cristal, botellas, neumáticos, latas, entre otros (García 1977; Salvatella 1996; Calderón-Arguedas et al. 2004; Fernández y Lannacone 2005; Orta-Persina et al. 2005; Diéguez et al. 2006). Se argumenta que Ae. albopictus es un verdadero competidor con Ae. aegypti por los mismos tipos de criaderos en ambientes urbanos, donde Ae. albopictus logra desplazar gradualmente a su competidor, después de un tiempo de coexistencia (Salvatella-Agrelo 1996); por lo cual se considera como el segundo vector de mayor importancia epidemiológica a escala mundial en la transmisión de la enfermedad de la fiebre del dengue, dado que Ae. aegypti es el principal vector (Orta-Pesina et al. 2005) y constituye un problema de gran magnitud en los sistemas de salud y en la población en general (Aponte-Garzón 2006).
Se destaca la abundancia de Oc. taeniorhynchus, fue típica del sector la Mata, zona que se caracteriza por la presencia de manglares y de una laguna costera, ambientes que proporcionan zonas de inundación permanentes las cuales pueden ser las más propicias para la incidencia y abundancia de larvas de esta especie, esto se fundamenta con lo señalado por García (1977) y Diéguez et al. (2005). Esta especie es vector del virus del Oeste del Nilo introducido recientemente a Estados Unidos, además transmite varios arbovirus de interés pecuario, causando encefalitis, encefalomielitis y meningitis en equinos (Reyes-Villanueva et al. 2006).
Llama la atención que varias especies del género Culex también son transmisoras de enfermedades como Culex quinquefasciatus (Say, 1823) es vector del virus del Oeste del Nilo, la cual junto con Culex coronator (Dyar y Knab, 1906) transmiten encefalitis, encefalomielitis y meningitis y varios arbovirus en equinos (Reyes-Villanueva et al. 2006). Cabe mencionar que Culex interrogator (Dyar y Knab, 1906) y Culex lactator (Dyar y Knab, 1906) a pesar de que son marcadamente ornitofílicos, también pueden alimentarse de sangre de mamíferos. Por esta razón se podrían desempeñar como transmisores de virus aviares al ser humano y animales doméstico, ambos suelen encontrarse en gran variedad de depósitos de agua natural y contenedores artificiales, por lo que su hallazgo no resulta extraño en comunidades urbanas y periurbanas (Calderón-Arguedas et al. 2004).
Mientras Ochlerotatus scapularis (Rondani, 1848) y las especies de Culex escasamente frecuentes en el estudio se le puede atribuir a que tienen hábitos alimenticios en aves silvestres y de corral y mamíferos de interés pecuario (Almirón y Brewer 1995), que en general se aprecian en las zonas suburbanas y periurbanas del municipio, por lo que su presencia se le atribuye a la búsqueda del alimento (en la fase adulta) en hospedadores la cual lo realizan mediante señales físicas y químicas (Torres-Estrada y Rodríguez 2003), por lo tanto el desarrollo de larvas pueden ser caracterizados como raros en los sectores estudiados.
Por lo tanto, la riqueza y abundancia de culícidos registrada en Tuxpan es preocupante por la presencia de especies de importancia epidemiológica (como Ae. aegypti y Ae. albopictus), por tal motivo es necesario incluir los espacios naturales en las medidas de control, sin embargo se ha documentado que las acciones de erradicación presentan ciertas limitantes, el control químico es aplicado fumigando insectos adultos cuyo efecto es inmediato pero local, por lo que varios culícidos logran sobrevivir y escapar, incluso Ae. aegypti ha mostrado resistencia con los insecticidas temephos y deltametrina (Rodríguez et al. 2004; Chávez et al. 2005; Vargas et al. 2006), en la aplicación de larvicidas solo es útil para contenedores de uso domestico pues en hábitats acuáticos naturales resulta riesgoso para el resto de la biodiversidad acuática, debido a que larvicidas como el Temephos no son selectivos, y produce la mortalidad de organismos acuáticos entre ellos los depredadores naturales de las larvas (Hernández y Danilo 2000; Palomino et al. 2006). Como alternativa el control biológico ha sido una opción para mitigar la proliferación de larvas de zancudos a través de la actividad depredadora de copépodos, insectos acuáticos y nematodos (Romanomermis iyengari Welch, 1964) (Santamarina y Bellini 2000; Pérez-Pacheco et al. 2004) así como peces de agua dulce (Rojas et al. 2004) sin embargo no se ha considerado en la región como medida de control.
Los atributos ecológicos muestran dominancia en el sector Puerto Pesquero, por la presencia de Ae. aegypti y Ae. albopictus debido a que suelen habitar ambientes artificiales y competir por el espacio (Orta-Persina et al. 2005), sin embargo estas especies manifiestan equidad en los sectores Reyes Heroles y Libertad, mientras la dominancia no es relevante en el sector la Mata, a pesar de la notable abundancia de Oc. taeniorhynchus, esto es debido a la numerosa abundancia que manifestó Ae. albopictus en esta localidad.
Definitivamente las características que poseen los diferentes sectores de la población parecen determinar la diversidad, abundancia y dominancia de las especies de Culícidos, los sectores Urbanos: Reyes Heroles con Puerto Pesquero a pesar que registraron poca riqueza manifiestan mayor similitud con base al índice de Bray-Curtis, debido a que en ambas zonas proliferan notablemente Ae. aegypti y Ae. albopictus demostrando adaptabilidad a los ambientes artificiales y la convivencia con el hombre, mientras los sectores suburbanos (La Mata y Libertad) mostraron baja similitud por la influencia de una mayor diversidad y riqueza de especies, debido a que ofrecen mayor variedad de hábitats naturales para la cría larval y fuente de alimento para los culícidos adultos.
Finalmente se considera necesario redoblar esfuerzos encaminados a desarrollar estrategias para erradicar los culícidos en los suburbios (considerando espacios naturales), con el uso de control biológico, la capacitación constante a la comunidad en centros educativos por medio de talleres, cursos y conferencias, y promoviendo la participación de la ciudadanía en la eliminación de criaderos larvales, sin éstas acciones es inevitable la proliferación de culícidos en el municipio de Tuxpan.
Footnotes
Agradecimientos
A los revisores anónimos por sus comentarios y sugerencias.
