Abstract
Green areas of cities such as ecological parks, squares, road forestation and even domestic gardens, besides being part of the urban landscape, also serve as ecological resources for many bee species, as those belonging to Xylocopa genus. In this sense, the present study aimed to identify the natural nesting substrates and food resources available for Xylocopa spp. in order to verify the management potential of these bees in an urban area. Additionally, we observed the percentage of occupancy for these bees on previously available substrates (trap-nests). Three plants were used as nesting substrates: Spathodea campanulata (Bignoniaceae), Ligustrum lucidum (Oleaceae) and Ficus sp. (Moraceae). The nests presented an aggregated distribution. Spathodea campanulata, Ficus sp. and bamboo canes (trap-nests) were considered efficient substrates for Xylocopa spp. nesting and, for this reason, they can be used in management and conservation of these bees. The flowers of the few trees species visited by Xylocopa in urban areas belong to groups often associated with bees and the food sources were different from those species used for nesting. The urban environment under appropriate conditions, when appropriate nest substrates and food sources are presented, can serve as a place for study, conservation and management of carpenter bees.
Introducción
Las áreas verdes de las ciudades, como parques ecológicos, plazas, la forestación de carreteras y incluso jardines do mésticos, además de componer el paisaje urbano, también ofrecen recursos para la alimentación y nidificación de muchas especies de abejas (Antonini y Martins 2003; Zanette et al. 2005; Gastón et al. 2005). La vegetación de estas zonas se compone generalmente de especies exóticas, no obstante, estas pueden presentar estrechas asociaciones ecológicas con las abejas nativas. Dos ejemplos son las especies exóticas Schefflera arboricola (Hayata) Merr. y Tecoma stans (L.) Kunth, ampliamente utilizadas en el paisajismo urbano brasileño, que proporcionan recursos alimenticios para especies de abejas nativas (Menezes et al. 2007; Silva et al. 2007).
En las abejas del género Xylocopa se congregan más de 730 especies, con mayor diversidad en los trópicos y subtrópicos (Gerling et al. 1989). En Brasil se describen 50 especies (Hurd 1978) y la mayoría de estas construye sus nidos excavando por el tejido seco de la planta, sin grietas ni fisuras, como los árboles o troncos muertos, tallos de inflorescencias, tallos huecos y tallos de bambú (Hurd 1978; Camillo y Garófalo 1982; Freitas y Oliveira-Filho 2001).
Las especies de Xylocopa son abejas robustas y de comportamiento generalista a respecto de la colecta de los recursos alimenticios (Gerling et al. 1989; Camillo 2003). Estas abejas son directamente responsables por la reproducción de muchas especies de la flora nativa y de cultivos tropicales de alto valor económico añadido como el maracuyá amarillo (Oliveira y Sazima 1990; Oliveira y Gibbs 2000; Camillo 2003). Observaciones sobre las especies de plantas nativas y exóticas en el entorno urbano sugieren que las especies de Xylocopa también utilizan estas plantas como fuentes de recursos de nidificación y alimentación (Diaz y Sanchez 1998), siendo que las especies adecuadas para nidificación son las que tienen ramas o troncos secos y presentan textura porosa, lo que favorece la excavación (Camillo y Garófalo 1982).
La identificación de las especies vegetales utilizadas por Xylocopa spp., para nidificar y para la obtención de recursos alimenticios, proporciona subvenciones para el manejo y la preservación de estas abejas, que es importante para el aumento de los servicios de polinización en áreas naturales y cultivadas. Por eso, hay una gran necesidad de estudios que proporcionen la creación artificial de las abejas solitarias con el objetivo de manejar la densidad de la población en cultivos de maracuyá amarillo, que dependen de estas abejas para la polinización cruzada y para la formación de frutos (Akamine y Girolami 1959; Bruckner et al. 1995). La disponibilidad de sustratos de nidificación puede aumentar la tasa de nidificación y favorecer el aumento en el número de individuos en una población de Xylocopa spp.. Algunos estudios con abejas carpinteras que nidifican en nidos-trampa se llevaron a cabo con éxito (Camillo 2003; Chaves-Alves y Augusto 2005) y hay ejemplos de nidos-trampa construidos con vigas de madera seca con la perforación de arranque, tallos secos de bambú simulando una galería pre-existente (Camillo 2003) y cajas racionales de madera que facilitan observaciones del comportamiento de Xylocopa (Freitas y Oliveira-Filho 2001; Oliveira-Filho y Freitas 2003).
En este sentido, el presente estudio tuvo como objetivos identificar los sustratos naturales de nidificación y la disponibilidad de los recursos alimenticios utilizados por Xylocopa spp. en una área urbana, con el fin de verificar el potencial de manejo de estas abejas. Además, se observó el porcentaje de ocupación de estas abejas en substratos utilizados como nidos-trampas.
Materiales y Métodos
En el área de estudio predominan árboles en las aceras y en las áreas verdes del campus. Estos árboles son representados por especies nativas y exóticas, siendo las especies nativas más numerosas. Se identificaron todos los individuos de todas las especies de árboles en el campus (aproximadamente 1000 individuos y 21 especies) en una inspección para el reconocimiento de lo que podría constituir un sustrato potencial (especies con ramas muertas y textura adecuada para la nidificación) para nidos de Xylocopa spp..
Resultados
Se encontró mayor cantidad de nidos activos o inactivos y mayor porcentaje de nidos por sustrato en S. campanulata comparado con las otras especies (Tabla 1). La mayoría de los nidos se encontraron en las ramas por debajo de los cuatro metros de altura (88,34%) y que tenpian una circunferencia entre 15 cm y 90 cm (n=18; x=38±24,38 cm). De los 42 nidos activos, 11 eran de Xylocopa (Neoxylocopa) grisescens Lepeletier, 1841 (26,19%) y 31 de Xylocopa (Neoxylocopa) suspecta Moure e Camargo, 1988 (73,81%).
Número total de árboles por especímenes de planta, número de árboles con nidos de Xylocopa spp. y el número total de nidos y el número de nidos por especie de árbol, en el medio urbano, Uberlândia-MG, Brasil.
CA= con actividad, SA= sin actividad.
Los nidos se distribuyeron de manera agregada (x = 3,8±5,69 nidos por parcela; R=8,51), de la misma forma que las plantas utilizadas para la nidificación, S. campanulata (x=4,729,39; R= 18,69), L. lucidum (x = 2,04 ± 5,13; R=12,89) y Ficus sp. (x = 1,08±5,0; R=23,14).
Período de floración de las especies de plantas fuente de recursos alimenticios utilizados por las tres especies de Xylocopa, en el medio urbano, Uberlândia-MG, Brasil (P = polen y N= néctar).
Xylocopa suspecta fue la especie que más utilizó los sustratos contenidos en el rancho con 61,11%, seguido por X. grisescens con 25% y finalmente Xylocopa (Neoxylocopa) frontalis (Olivier, 1789) (Hymenoptera: Apidae) con 13,89% (Tabla 2). Se observó diferencia significativa entre el número de nidos en los tallos de bambú y en los troncos para X. grisescens (U0,05(2)18,18=255; p<0,05), pero no para X. suspecta (U0,05(2)18,18=139; p>0,05) y para X. frontalis (U0,05(2)18,18=135; p>0,05).
Número total y porcentaje de nidos Xylocopa spp. fundados en los tallos de bambú y troncos de madera, en el medio urbano, Uberlândia-MG, Brasil. Letras diferentes significan una diferencia estadísticamente significativa entre los tipos de sustratos utilizados para la nidificación.
De enero a agosto de 2005, sólo se registraron fundaciones y en agosto comenzaron a ocurrir el encerramiento o reutilización de algunos nidos. Asi mismo, durante este tiempo el número de nidos activos se estabilizó (Fig. 2). Los picos de la fundación se ocurrieron en los meses enero a abril 2005 y diciembre de 2005 a marzo de 2006.
Número de nidos de Xylocopa en actividad y fundaciones de nidos acumuladas de enero de 2005 hasta junio de 2006, en el rancho para la cría de las abejas construido en un área urbana de Uberlândia-MG, Brasil.
Discusión
A pesar de la existencia de varias especies de árboles en la área de estudio, las cuales se encuentran comúnmente en el paisaje urbano, sólo S. campanulata, L. lucidum y Ficus sp. fueron utilizadas por especies de Xylocopa para la nidificación. Spathodea campanulata, conocida popularmente como Tulipán Africano es originaria de la costa occidental del África (Francis 1990) y es ampliamente utilizada en el paisajismo urbano. Son grandes árboles, 15m a 20m de altura y corteza fina. Ligustrum lucidum es también una especie introducida del Asia Oriental y es muy utilizada en el paisajismo de la ciudad de Uberlândia (Miller 1998). El género Ficus incluye un gran número de plantas ornamentales y árboles de jardín, como Ficus elastica Roxb., Ficus religiosa Linn. y Ficus microcarpa L. (Mubo et al. 2004).
La evaluación del número de nidos por sustrato mostró que había una ocupación más alta en S. campanulata y Ficus sp.. Este éxito corrobora los resultados obtenidos en Cuba, por Díaz y Sânchez (1998), en que entre muchas especies listadas como sustratos para la nidificación, también en área urbana, aquellas de las familias Moraceae y Bignoniaceae fueron las más importantes. Aunque el análisis de la textura no se ha hecho, el sustrato de S. campanulata y Ficus sp., al parecer, tienen textura menos tierna que el de L. lucidum, y por lo tanto son más fáciles de excavar. Además de la textura adecuada, una mayor disponibilidad de ejemplares de S. campanulata puede tener como resultado una mayor incidencia de los nidos en esta especie cuando se compara con Ficus sp. La gran diversidad de los sustratos utilizados por Xylocopa spp., listada en algunos estudios (Camillo y Garófalo 1982; Camillo et al. 1986; Diaz y Sânchez 1998; Viana et al. 2002; Camillo 2003), indica que la mayoría de esas abejas son generalistas con respecto a la elección de especies vegetales, desde que el sustrato posea textura y diámetro adecuados y estén disponibles en el medio; solo algunas especies son la excepción como Xylocopa (Monoxylocopa) abbreviatta Hurd & Moure, 1963 que presenta una estrecha asociación con las ramas de Encholirium spectabile Martius ex Schultess (Bromeliaceae) (Ramalho et al. 2004). Otra evidencia que apoya la idea del comportamiento generalista en relación con la elección de los sitios de nidificación es que el género Xylocopa, desde su origen, estaba distribuido en prácticamente todo el mundo (Hurd 1978).
La distribución espacial agregada de los nidos con actividad ocurrió tanto debido a distribución de las especies vegetales utilizadas para la nidificación como también porque un solo árbol puede abrigar más de un nido, debido el comportamiento de filopatría informado para especies de Xylocopa (Camillo y Garófalo 1989) en el que las hembras tienden a nidificar en las áreas más cercanas al nido materno.
Las fuentes de recurso alimenticios para las abejas en el área urbana son diferentes de las especies utilizadas para la nidificación. No se puede atribuir a la casualidad la asociación de Xylocopa spp. con estas fuentes florales de los recursos alimenticios, una vez que son plantas que pertenecen a familias de plantas a menudo asociadas con Xylocopa spp. y otras abejas grandes (Frankie et al. 1983; Endress 1996). Los dos tipos de nidos-trampa fueron favorables para atracción y nidificación de Xylocopa spp. Considerando que, en general, no hubo diferencia significativa cuanto al uso de los dos tipos de nidos-trampa, los tallos bambú, por su practicidad y facilidad de manipulación y transporte, pueden ser más eficientemente utilizados en medidas de manejo destinadas a incrementar las poblaciones en áreas naturales y agrícolas.
Los picos de fundación en los nidos-trampa disponibles en el rancho entomológico se dieron en los meses lluviosos como ya había sido observado por Camillo y Garófalo (1982). Se observó una tendencia a la estabilización en el número de nuevos nidos en el segundo año de estudio. La estabilización se relaciona con la reutilización de algunos de los nidos-trampa y, probablemente, con el comportamiento filopátrico exhibido por las hembras (Camillo y Garófalo 1989).
Aunque no se puede evaluar la estabilidad de las poblaciones de abejas que viven en áreas alteradas, tales como el ambiente urbano, esto estudio ha demostrado que algunas especies de Xylocopa nidifican con éxito en sustratos utilizados en el paisajismo urbano, generalmente, especies de plantas exóticas. Además, el medio urbano es favorable para realizar y mejorar experimentos para la atracción de los nidos. Así sitios urbanos como el estudiado pueden servir como áreas de estudio e incremento de poblaciones de abejas Xylocopa.
Footnotes
Agradecimientos
Los autores agradecen al Projeto de Conservação e Utilização Sustentável da Diversidade Biológica Brasileira (PROBIO), Conselho Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento (CNPq) y Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Minas Gerais (FAPEMIG) por el apoyo financiero y a los jurados por la revisión completa del artículo.