Abstract
Chaco forests have high structural and floristic diversity, due to their soil conditions, their fire regimes and the intense logging that they have undergone. Arthropods can be good indicators of habitat heterogeneity, ecosystem biodiversity, as well as the stress of the environment. We carried out a taxonomic and a functional description of the epigeal arthropod assemblages of the soil surface in a quebracho forest. Samples were taken in convex areas with bromeliads (EB) and in flat areas with grasses (PS). Pitfall traps were used to capture arthropods for five consecutive days in three seasons (spring, summer and winter). In spring, we evaluated different physical and chemical characteristics of soil and litter. We captured 1668 individuals from 78 morphospecies; the ants are the most abundant taxa and the Coleoptera had the largest species richness. Lycosidae spiders were the most abundant spiders and Carabidae and Scarabaeidae presented the highest abundance among the Coleoptera. The species composition, trophic structure of epigeal arthropods and ant functional groups differed among seasons and between microsites. The higher ash content and conductivity in microsites EB is attributed to the contribution of shrubs leaves, which are rich in calcium, magnesium and potassium. The physical and chemical conditions of the litter-soil interface could determine the presence or abundance of detritivorous species at different microsites, accelerating the processes of litter decomposition.
Introducción
El Gran Chaco ocupa un área de más de 1.000.000 kmβ desde los paralelos 15° a 35° S; se extiende por el centro-norte de Argentina, oeste de Paraguay, sureste de Bolivia y una pequeña porción del sureste de Brasil (Cabrera y Willink 1980). En Argentina la mayoría de los autores distinguen dos grandes áreas: un sector occidental seco y otro oriental húmedo, en cuyo extremo austral se encuentra la Cuña Boscosa santafesina (Prado 1993; Barberis et al. 2005). Esta formación se extiende entre los paralelos 28º y 30° 25′S y limita al este con el valle del río Paraná y al oeste con los Bajos Submeridionales (Lewis 1991).
Los bosques de la Cuña Boscosa santafesina presentan una notable heterogeneidad estructural y florística (Barberis et al. 2005), atribuible tanto al tipo de suelo y diferencias espaciales en la topografía como a los regímenes de incendios y de explotación forestal (Lewis 1991; Barberis et al. 1998, 2002). Estos bosques han sido sometidos desde hace décadas a la explotación selectiva e intensiva del quebracho (Schinopsis balansae Engl. 1885, Anacardiaceae), cuya finalidad hasta 1960 fue la extracción de taninos para curtiembres (Marino y Pensiero 2003; Morello et al. 2005). El nivel de deforestación alcanzó el 59% en los últimas tres décadas; este proceso se acentuó en los últimos años debido al aumento sostenido de las actividades agrícolas pampeanas con la expansión de sus fronteras y el desplazamiento de la ganadería hacia áreas marginales (Carnevale et al. 2007). La intensificación de la ganadería en estos bosques aumentó su nivel de degradación, debido a diversos efectos asociados al manejo, como el sobrepastoreo, el incremento de la tasa de deforestación y los incendios. El paisaje resultante presenta un alto grado de fragmentación y las áreas boscosas remanentes corresponden sin excepción a bosques secundarios (Alzugaray et al. 2006). En estas áreas las diferencias topográficas condicionan fuertemente a variables como la intensidad lumínica, temperatura y humedad superficiales del suelo (Espino et al. 1983), que a su vez determinan la actividad de la biota edáfica (Martin et al. 1994).
Debido a su tamaño pequeño, su gran diversidad y su alta sensibilidad a las variaciones del ambiente, los artrópodos pueden ser buenos indicadores de la heterogeneidad del hábitat, de la diversidad del ecosistema y del estado de estrés al que está sujeto el ambiente (Weaver 1995; Molina et al. 1998; Montero 2008). No obstante en Argentina son escasos los estudios de artrópodos al nivel comunitario en áreas boscosas chaqueñas. Sólo se han realizado algunos estudios de comunidades de insectos en bosques xerofíticos de la provincia biogeográfica del Monte (Roig-Juñent et al. 2001), del Chaco Seco (Bucher 1974; Gardner et al. 1995; Molina et al. 1998, 1999) y del Chaco Húmedo (Montero et al. 2010; Laffont et al. 2007; Bar et al. 2008).
Las hormigas constituyen uno de los grupos más abundantes de insectos terrestres (Wilson 1994). Son relevantes tanto en ecosistemas naturales como en ecosistemas muy alterados por la actividad antrópica (Majer 1983) y cumplen una amplia variedad de funciones en los ecosistemas, debido a que tienen un vasto espectro de alimentación, interactúan con numerosas especies de animales y vegetales y utilizan diversos sustratos para su nidificación (Höldobler y Wilson 1990). Estos insectos son buenos bioindicadores terrestres debido a que son muy sensibles a los cambios ambientales (Alonso y Agosti 2000; Vittar 2008).
El objeto de este trabajo fue: a) identificar la artropofauna epigea de la superficie del suelo, en dos micrositios con estrato herbáceo y topografía diferentes, en un bosque secundario del Chaco Húmedo; b) determinar especies indicadoras y diferenciar la composición específica, riqueza, abundancia y diversidad de los diferentes grupos tróficos de artrópodos, entre micrositios y estaciones, durante el transcurso de un año.
Material y Métodos
Área de estudio
El estudio se realizó en un bosque secundario de quebracho de 400 ha localizado en Las Gamas, Santa Fe, en el noreste de la República Argentina (29°28'S 60°28'O, a 58 m.s.n.m). Esta llanura que se incluye en el distrito Chaqueño Oriental (Cabrera y Willink 1980) presenta un clima templado-húmedo (Gorleri 2005), con una temperatura media anual de 20°C y máxima y mínima absolutas de 48°C y -5°C respectivamente. Las precipitaciones siguen un gradiente este-oeste y varían entre 800 a 1000 mm anuales; las principales lluvias son estivales y se presenta una estación seca invernal de duración fluctuante (Burgos 1970); no obstante existe una gran variabilidad interanual con períodos secos tanto en invierno como en verano (Barberis et al. 2005). El relieve es suavemente ondulado a plano, con un microrelieve intercalado con numerosas cubetas, que se anegan frecuentemente (Espino et al. 1983). Los suelos de las lomadas suaves y las pendientes con monte ralo son natracualfes típicos o álbicos y los de sectores levemente deprimidos son ocracualfes udólicos (Mussetti y Alconchel 1986).
En los quebrachales de la Cuña Boscosa santafesina la estructura del bosque varía en distancias de decenas de metros en relación con diferencias de microrelieve y humedad de suelo (Barberis et al. 2005). Las especies arbóreas dominantes son S. balansae, Acacia praecox (Griseb.) y Sideroxylon obtusifolium ((Roem. & Schult.) T.D. Penn.); entre los arbustos las especies más frecuentes son Capparis retusa (Griseb.), Achatocarpus praecox (Griseb.), Grabowskia duplicata (Arn.) y Maytenus vitis-idaea (Griseb.) (Barberis et al. 2002). Las áreas más elevadas del quebrachal, con relieve convexo, tienen cobertura leñosa continua, con alta densidad de árboles y arbustos; el estrato herbáceo con frecuencia está dominado por bromeliáceas espinosas que forman matorrales de "caraguatá" (Aechmea distichantha Lem. y Bromelia serra Griseb.) (Barberis et al. 2005). Por el contrario las áreas planas tienen una cobertura leñosa discontinua, baja proporción de arbustos y el estrato herbáceo del sotobosque está dominado por gramíneas cespitosas, o en algunos casos, el suelo se encuentra desnudo por efecto del sobrepastoreo de ganado bovino (Pire y Prado 2001).
Muestreo de suelo y mantillo
Dada la heterogeneidad microtopográfica del suelo del bosque en estudio, se seleccionaron micrositios marcadamente diferentes como áreas de muestreo. Por un lado zonas elevadas (EB) con mayor presencia de arbustos, donde la superficie del suelo es convexa y el sotobosque está dominado por bromeliáceas terrestres y por otro lado, áreas planas extendidas (PS) con menos arbustos, cuya principal cobertura es proporcionada por gramíneas. En cada micrositio se seleccionaron cinco áreas homogéneas de muestreo de 16mβ (4 × 4m), separadas a más de 50m, que se utilizaron tanto para los muestreos de suelo y mantillo, como para la captura de artrópodos.
Durante el mes de octubre de 2003 (primavera) se extrajeron en cada área de muestreo, cuatro muestras simples de suelo de 20×20cm y 7cm de profundidad, retirando previamente la hojarasca. El material se secó al aire en laboratorio, se molió y se tamizó con malla de 2mm. Se determinó el contenido de carbono orgánico a través del método de Walkley-Black (Nelson y Sommers 1982); sobre una suspensión suelo-agua destilada (1:2,5) se evaluó el pH y la conductividad eléctrica, a una temperatura de 25°C (Marbán y Ratto 2005). También se extrajeron tres muestras del mantillo superficial de 50×20cm en cada área; el material se secó en estufa a 60 °C durante 72 hs, se trituró y se tamizó. Se determinó el peso seco, el contenido de humedad, el porcentaje de materia orgánica (Nelson y Sommers 1982) y por calcinación en mufla a 900 °C durante dos horas se estimó el porcentaje de cenizas del mantillo (Rodrigues et al. 1995).
Muestreo de macroartrópodos
En los meses de julio (invierno) y octubre (primavera) de 2003 y en febrero (verano) de 2004 se realizaron los muestreos; no fue posible extraer datos durante el otoño de ambos años debido a precipitaciones excesivas que provocaron inundaciones locales. En cada área de muestreo se colocaron cuatro trampas pitfall de 11cm de diámetro, que contenían 200cm³ de solución conservante (ácido acético 5% y formaldehído 2,5%). Las trampas se dispusieron en los vértices de un cuadrado de aproximadamente 4 m de lado. Los muestreos se realizaron durante cinco días consecutivos, contabilizando un esfuerzo total de captura de 600 trampa-día [2 micrositios × 5 áreas/micrositio × 4 trampa/área × 3 estaciones × 5 días/estación = 600 trampa-día]. El material recolectado se conservó en alcohol al 70% para su posterior determinación. Se registró el número de individuos de cada morfoespecie capturada en cada trampa; la riqueza y la abundancia de artrópodos en cada ambiente se expresaron en número de morfoespecies y número de individuos por trampa, respectivamente.
Identificación y agrupamiento del material
Los nombres de los taxones superiores se consignaron según Borror et al. (1992); mientras que para la mayor parte de los géneros y especies se siguió la clasificación usada por Morrone y Coscarón (1998) y Claps et al. (2008). Los estados inmaduros se clasificaron utilizando diversas claves compiladas por Stehr (1991). El material recolectado se identificó al nivel de orden y familia; cuando fue posible se determinó hasta la categoría de especie. El resto del material se identificó como unidades taxonómicas reconocibles o "morfoespecies" diferentes de las anteriores. La determinación hasta la categoría de especies demanda mucho tiempo y en algunos casos resulta prácticamente imposible por la falta de taxónomos expertos para los grupos involucrados. En muchos casos, el detalle taxonómico no mejora los resultados ecológicos obtenidos a pesar del tiempo requerido para la adquisición de este conocimiento (de la Fuente et al. 2003).
La estructura trófica de la comunidad se estudió asignando cada morfoespecie capturada a un grupo trófico según la información disponible en la bibliografía. Se definieron cuatro grandes grupos: herbívoros, predadores, detritívoros y hormigas (Root 1973; Hawkins y Mac Mahon 1989). Las hormigas se consideraron como un grupo independiente debido a que la mayoría de las especies explotan diversas fuentes de alimentos de modo oportunista (Stork 1987; Stuntz et al. 2002). Cada especie o morfoespecie de hormiga fue asignada a un grupo funcional, siguiendo el criterio propuesto por Bestelmeyer y Wiens (1996) para las hormigas del Chaco Occidental.
Análisis de resultados
Con el fin de evaluar diferencias en las condiciones edáficas superficiales entre los distintos micrositios se utilizó la prueba de permutaciones de respuestas múltiples (MRPP; Biondini et al. 1985). Debido a que los atributos se miden en diferentes unidades, se relativizó la matriz original ajustando los datos por la desviación estándar (Legendre y Legendre 1998); los cálculos se realizaron con el programa PC-ORD, versión 4.0 (http://mjm-softwaredesign.software.informer.com/) (McCune y Mefford 1995). Cada variable se analizó en forma independiente utilizando una prueba t de diferencia de medias; se utilizó el programa InfoStat, versión 2010 (http://www.infostat.com.ar/) (Di Rienzo et al., 2010).
Las diferencias en la composición específica de la artropofauna entre micrositios y entre estaciones se evaluaron con MRPP, utilizando el programa PC-ORD. Con el objeto de detectar las especies de mayor fidelidad a cada ambiente en cada período de muestreo se realizó un análisis de especies indicadoras (Dufrêne y Legendre 1997). El valor indicador combina información de abundancia y frecuencia relativas, de manera que se construye un índice para cada especie en cada micrositio en particular. La significancia estadística del indicador se evalúa a través una prueba de permutaciones de Montecarlo (Legendre y Legendre 1998; McCune y Mefford 1999). El valor indicador (VI) varía entre 0 (no indicador) y 100 (indicador perfecto).
Se calculó la diversidad α a través del índice de Shannon-Weaver (Pielou 1966); la equidad se calculó utilizando el índice de Pielou (Magurran 1988) y la diversidad β se estimó a través de un índice cualitativo de reemplazo de especies (índice de Whittaker; Moreno 2001) y de un índice de similitud cuantitativo (índice de Bray-Curtis; Legendre y Legendre 1998; Moreno 2001).
Las diferencias en la riqueza, abundancia, diversidad y equidad totales y la abundancia y riqueza de cada grupo trófico se evaluaron por medio de modelos lineales generales, utilizando un diseño de tipo factorial, con la estación y el micrositio como factores fijos y verificando si existen interacciones entre los mismos. Los valores de las variables que no presentaron distribución normal se transformaron como log₁₀ (x+1) para cumplir los supuestos de normalidad y heteroscedasticidad. Los valores de probabilidad se ajustaron por Bonferroni; los cálculos se realizaron con el programa Infostat, versión 2010 (Di Rienzo et al. 2010).
Resultados
Condiciones edáficas primaverales
Las condiciones físico-químicas de la interfaz mantillo-suelo difirieron entre micrositios durante el período primaveral (MRPP; T=-6,819; P<0,001). El contenido de materia seca del mantillo no se diferenció entre micrositios; no obstante el porcentaje de humedad y de materia orgánica fue mayor en los micrositios PS, mientras que fue mayor el porcentaje de cenizas en los micrositios EB. El pH y el contenido de materia orgánica del suelo no difirieron entre micrositios pero la conductividad del mismo fue mayor en los micrositios EB (Tabla 1).
Variables físico-químicas del suelo y el mantillo en dos micrositios (EB y PS) de un quebrachal del Chaco Húmedo, durante el período primaveral. Los valores expresan media + error estándar.
Identificación de la artropofauna
Se capturaron 1668 individuos de 78 morfoespecies, agrupadas en cuatro clases, 16 órdenes y 43 familias (Apéndice I). El 81% de la abundancia correspondió a 63 morfoespecies de Insecta, que se agruparon en 10 órdenes y 31 familias. Los Arachnida concentraron el 16% de la abundancia (Fig. 1A) y el 15% de la riqueza (Fig. 1B); Diplopoda y Crustacea fueron escasos y en conjunto sólo alcanzaron el 3 y 4% de la abundancia y la riqueza, respectivamente (Fig. 1A y B). Los Hymenoptera fueron el orden de mayor abundancia y los Coleoptera el de mayor riqueza específica (Fig. 1C y D). Lycosidae fue la familia de mayor abundancia y riqueza entre las arañas y los Coleoptera concentraron mayor riqueza y abundancia en las familias Carabidae y Scarabaeidae (Fig. 1E y F). El 72% de los coleópteros pertenece a las familias Carabidae, Scarabaeidae y Tenebrionidae; las familias Gryllidae y Acrididae concentran el 97% de la abundancia de ortópteros. Ocho especies de hormigas alcanzaron el 41% de la abundancia total de artrópodos (Fig. 1E). El 66% de la abundancia de hormigas capturadas en trampas pitfall correspondió a Pachycondyla striata Smith, 1858 (Ponerinae); Neivamyrmex diversinodis Borgmeier, 1933 (Ecitoninae) llega al 14% de la abundancia y el resto de las especies son poco abundantes.
Abundancia y riqueza de las principales clases, órdenes y familias de artrópodos epigeos en un quebrachal del Chaco Húmedo. Clases: ARA= Arachnida, CRU= Crustacea, DIP= Diplopoda e INS= Insecta. Órdenes: ARA= Araneae, HYM= Hymenoptera, COL= Coleoptera y ORT= Orthoptera. Famílias: LYC= Lycosidae, FOR= Formicidae, CAR= Carabidae, SCA= Scarabaeidae y GRY= Gryllidae. El valor sobre la barra indica abundancia o riqueza relativa según corresponda.
Estructura trófica
La estructura trófica de las comunidades de artrópodos epigeos difirió durante el año (Fig. 2A). La proporción de detritívoros varió entre 37 y 48% en los períodos invernal y primaveral, mientras que en verano su abundancia fue inferior al 7%; en invierno la proporción de detritívoros fue mayor en los micrositios PS. Los herbívoros nunca superaron el 23% de la abundancia total y en las tres estaciones su proporción fue mayor en los micrositios PS. Los predadores, cuya proporción fue siempre inferior al 23%, fueron más abundantes en los micrositios PS, tanto en invierno como en primavera. Por el contrario las hormigas alcanzaron más del 77% de la abundancia total en verano en ambos micrositios, mientras que en invierno y primavera hubo mayor proporción en los micrositios EB (Fig. 2A).
La estructura trófica de los ensambles de hormigas epigeas capturadas con pitfall varió, tanto entre micrositios como entre estaciones (Fig. 2B). Las "ponerinas grandes epigeas" fueron las hormigas dominantes en las tres estaciones; en invierno alcanzaron el 93% en los micrositios EB y no se capturaron en los micrositios PS, su proporción llegó a 55 y 84% en ambos micrositios en primavera y verano, respectivamente. Estas hormigas son preferentemente depredadoras y elevaron notablemente la proporción total de predadores en todos los micrositios y estaciones. En primavera las "especies nómadas" representaron el 28 y 26% en los micrositios EB y PS, respectivamente; el resto de los grupos tróficos siempre se presentaron en baja proporción (Fig. 2B). Variaciones estacionales de la composición, abundancia, riqueza y diversidad Se capturaron 251 individuos en invierno, 1001 en primavera y 416 en verano de 25, 48 y 39 morfoespecies respectivamente (Fig. 2A). Las hormigas estuvieron representadas por 54 individuos en invierno, 309 en primavera y 315 en verano de 5, 7 y 5 morfoespecies, respectivamente (Fig. 2B).
Estructura trófica estacional de artrópodos A. y grupos funcionales de hormigas epigeas B. capturadas con pitfall en dos micrositios (EB y PS) de un quebrachal del Chaco Húmedo. A: DET= detritívoros, HER= herbívoros, HOR= hormigas y PRE= predadores. B: Pr= depredadoras (Ponerinae), Ec= ecitoninas (Ecitoninae), Ca= camponotinas (Formicinae), At= atinas cortadoras (Attini: Myrmicinae) y Gm= myrmicinas generalistas (Myrmicinae). INV= invierno, PRI= primavera y VER= verano. El número sobre la barra indica la abundancia individual en cada micrositio y estación.
La composición específica de los ensambles de artrópodos epigeos varió entre estaciones climáticas (MRPP; T=-22,842; P<0,001). No se detectaron especies indicadoras características del período invernal. En primavera dos especies de Arachnida de alta abundancia y frecuencia relativa alcanzaron los mayores valores indicadores (Lycosa malitiosa Tullgren, 1905 VI=53; P<0,001 y Caiza argentina Ringuelet, 1959, VI=43; P<0,001). La hormiga P. striata fue la especie de mayor valor indicador en el período estival (VI=42; P=0,002).
En primavera se registró mayor abundancia y riqueza de artrópodos (Fig. 3A y B; Tabla 2); la diversidad α y la equidad no diferenció entre estaciones (Fig. 3C y D; Tabla 2). Durante el período estival la diversidad α alcanzó el mínimo valor registrado, en contraposición la diversidad βtemporal evaluada a través del índice de Whittaker alcanzó su máximo valor (Iβinv = 7,41; Iβpri = 7,68 y Iβver= 16,08). La similitud de las comunidades entre las distintas estaciones es muy baja (IBCinv-pri = 0,31; IBCinv-ver = 0,29 y IBCpri-ver = 0,32).
Abundancia, riqueza, diversidad y equidad totales (A a D) y abundancia y riqueza de distintos grupos tróficos de artrópodos epigeos (E a L) en cada estación y en cada micrositio (EB y PS) de un quebrachal del Chaco Húmedo. Las barras representan el error estándar de la media. Distintas letras mayúsculas indican diferencias significativas entre estaciones y distintas letras minúsculas indican diferencias significativas entre micrositios (P<0,05).
Resultados del ANAVA para los efectos estación, micrositio y sus interacciones sobre la abundancia, riqueza, diversidad y equidad totales y sobre la abundancia y riqueza de distintos grupos tróficos de artrópodos epigeos en un quebrachal del Chaco Húmedo. Las fuentes en negrita indican diferencias significativas (P<0,05).
La abundancia de detritívoros fue menor en verano (Fig. 3 E; Tabla 2) y su riqueza fue mayor en primavera (Fig. 3F; Tabla 2). La abundancia y la riqueza de herbívoros fueron mayores en invierno y fueron mínimas en verano; durante la primavera se presentó una situación intermedia (Fig. 3G y H; Tabla 2). Fue mayor la abundancia de predadores en primavera que la de verano e invierno, que no se diferenciaron entre sí (Fig. 3I; Tabla 2); la riqueza de predadores no difirió entre estaciones (Fig. 3J; Tabla 2). La abundancia y la riqueza de hormigas fue menor en invierno y fue semejante en primavera y verano (Fig. 3K y L; Tabla 2). Las ecitoninas (Ecitoninae) fueron más abundantes en primavera y no se diferenciaron en verano e invierno (F= 6,45; P= 0,007). La abundancia de hormigas depredadoras (Ponerinae) fue menor en invierno, mientras que no se diferenció en primavera y verano (F= 5,56; P= 0,012).
Variaciones ambientales de la composición, abundancia, riqueza y diversidad
En los micrositios EB se capturaron 938 individuos de 60 morfoespecies y 730 individuos de 51 morfoespecies en los micrositios PS (Fig. 2A). Veintiocho morfoespecies sólo se capturaron en los micrositios EB y 19 en los micrositios PS. Se registró un sólo individuo en 20 y en 16 morfoespecies, de los micrositios EB y PS, respectivamente. En cuanto a las hormigas se detectaron 444 individuos de 6 morfoespecies en los micrositios EB y 233 individuos de 7 morfoespecies en los micrositios PS (Fig. 2B).
La composición específica de los ensambles de artrópodos epigeos varió entre micrositios en las tres estaciones relevadas (MRPP; TINV=-6,326; P<0,001; TPRI=-6,924; P<0,001; TVER=-5,184; P=0,002). La hormiga P. striata fue la especie de mayor fidelidad a los micrositios EB durante el todo año, alcanzando altos valores de abundancia y frecuencia relativa; su valor indicador fue máximo en invierno (VI=92; P<0,001) y mínimo en verano (VI=61; P=0,020). En primavera Anadenobolus sp. 815 (Diplopoda) alcanzó también un alto valor indicador en los micrositios EB (VI=56; P<0,001). No se detectaron especies indicadoras de los micrositios PS en las tres estaciones relevadas.
La abundancia, riqueza, diversidad α y equidad no se diferenciaron entre micrositios dentro de cada estación (Fig. 3A a D; Tabla 2). En verano la diversidad β evaluada a través del índice de Whittaker fue mayor en los micrositios PS (IβPS=12,2; IβEB=8,62). La similitud de las comunidades entre los distintos micrositios es relativamente alta (IBCmicrositios= 0,66).
No se detectaron diferencias entre micrositios en la abundancia y la riqueza de detritívoros, herbívoros y predadores (Fig. 3E a K; Tabla 2). La abundancia de hormigas fue mayor en los micrositios EB, tanto en invierno como en primavera; durante el verano no se diferenció entre micrositios (Fig. 3K; Tabla 2). La riqueza de hormigas no difirió entre micrositios en las estaciones relevadas (Fig. 3L; Tabla 2). En los micrositios EB fue mayor la abundancia de hormigas depredadoras (F= 20,26; P<0,001) y de atinas cortadoras (Attini) (F= 7,49; P=0,013). Las mirmicinas generalistas (Myrmicinae) fueron más abundantes en los micrositios PS (F= 11,48; P=0,003).
Discusión
Ensambles de artrópodos epigeos
Los órdenes más abundantes y de mayor riqueza específica fueron Hymenoptera, Arachnida, Coleoptera y Orthoptera, el resto de los órdenes tuvo escasa representación. La mayoría de las familias estuvieron escasamente representadas, siendo las más abundantes Formicidae y Lycosidae. Si bien los Carabidae se encuentran en baja abundancia, alcanzan la mayor riqueza específica. En términos generales estos resultados coinciden con otros trabajos realizados en bosques chaqueños (Bucher 1974, 1982; Molina et al. 1998, 1999; Laffont et al. 2007; Bar et al. 2008). Sin embargo la abundancia relativa de cada taxa puede variar tanto por las condiciones ambientales del hábitat (Molina et al. 1998) como por el tamaño de las trampas (Abensperg-Traun y Steven 1995) o el líquido conservante utilizado (Lemieux y Lindgrenn 1999). No obstante este método continúa siendo el más utilizado para este tipo de capturas, sobre todo si se desean comparar diferentes sitios (Greenslade 1964; Niemelä et al. 1992; Bestelmeyer y Wien 1996; Pekár 2002). En nuestro trabajo sólo se evaluaron las fluctuaciones estacionales de las comunidades de artrópodos epigeos durante un año de muestreo, por lo cual los resultados sólo deben tomarse como una primera aproximación al problema de la estacionalidad en estos bosques.
Gran parte de las diferencias que detectamos con los ensambles de artrópodos de los bosques del Chaco Occidental muy probablemente se deban a la extrema diferencia en las condiciones de humedad relativa entre los dos ambientes. El Chaco Oriental, donde se realizó el presente trabajo, corresponde a un sitio mucho más húmedo que el evaluado por Molina et al. (1999), que presenta aproximadamente un 50% menos de precipitaciones anuales (Burgos 1970). Esta diferencia hídrica se pone en evidencia en la abundancia de opiliones y de carábidos capturados en el presente trabajo, que constituyen una fauna típica de ambientes muy húmedos. Al mismo tiempo, en el Chaco Occidental se verifica una predominancia de fauna adaptada a ambientes más xéricos como Tenebrionidae (Flores 1998).
Mantillo, suelo y detritívoros
En los bosques del Chaco Húmedo la caída de hojarasca ocurre a lo largo del año; no obstante es mayor a partir de mayo y comienza a disminuir a partir de agosto (Carnevale y Lewis 2001). La cantidad de hojarasca caída es baja y varía según las características estructurales del bosque. Es superior en las áreas de dosel cerrado con mayor abundancia de arbustos (EB), mientras que en las áreas de dosel semi cerrado o abierto (PS) es muy inferior (Carnevale y Lewis 2001). Sin embargo en nuestro trabajo no encontramos diferencias en el contenido de materia seca del mantillo durante la primavera, luego de la caída de la mayor parte de la hojarasca; esto puede explicarse por un mayor aporte del estrato herbáceo al mantillo del bosque en las áreas abiertas, que equipara la menor caída de hojarasca. El mayor contenido de cenizas del mantillo y la mayor conductividad de la capa superficial de suelo en los micrositios EB durante el período primaveral, la atribuimos al mayor aporte de hojarasca proveniente de arbustos (Carnevale 2001), cuyo contenido de calcio, magnesio y potasio es significativamente mayor al de la hojarasca proveniente de árboles (Carnevale y Lewis 2001). Por razones operativas sólo pudimos efectuar muestreos de hojarasca y suelo durante la primavera, por este motivo no realizamos comparaciones estacionales de estas variables.
No encontramos diferencias en la riqueza y abundancia de detritívoros epigeos entre micrositios en las estaciones relevadas. En concordancia Carnevale y Lewis (2001) determinaron que pese a que el material proveniente de los arbustos, más abundantes en los micrositios EB, se descompone más rápido que el de los árboles, el proceso de descomposición de la hojarasca es independiente del micrositio donde ésta se deposita. En primavera el porcentaje de humedad y de materia orgánica del mantillo son mayores en los micrositios PS, creando condiciones más propicias para la acción de los detritívoros; sin embargo no detectamos mayor abundancia de este grupo trófico. Por el contrario en esta estación la abundancia de Isopoda y Diplopoda detritívoros fue significativamente mayor en los micrositios EB (F=3,27; P=0,002). Posiblemente esto se deba a que ambos grupos de artrópodos seleccionan micrositios cuya hojarasca retiene mayor cantidad de calcio y magnesio, que es utilizado en la constitución de su exoesqueleto (Nicolai 1988; Kostanjsek et al. 2006).
Diversos estudios realizados en bosques del Chaco occidental destacan la importancia de los insectos detritívoros como macro descomponedores en sistemas áridos y semiáridos (Bucher 1974; Gardner et al. 1995; Molina et al. 1998), donde otros agentes descomponedores tienen acción limitada debido a que les son desfavorables las condiciones ambientales. Molina et al. (1998) registraron que los insectos detritívoros alcanzaron el 70% de la abundancia total de artrópodos en bosques del Chaco Occidental; destacándose en riqueza y abundancia especies xerofíticas de las familias Tenebrionidae, Nitidulidae y Scarabaeidae. Por el contrario en el bosque que estudiamos los detritívoros sólo alcanzaron entre 37 y 48% de la abundancia total en invierno y primavera, respectivamente, destacándose por su abundancia especies higrófilas de la clase Diplopoda y de las familias Entomobriidae y Porcellionidae, entre los Insecta. Durante el período estival, particularmente seco durante este estudio, los detritívoros no superaron el 7% de la abundancia total. En bosques húmedos altoandinos, Varela et al. (2007) determinaron que la tasa de descomposición de la hojarasca no difirió cuando fue excluida la edafofauna, por lo cual consideraron que su rol es poco relevante sobre la descomposición de la hojarasca en estos bosques. Si bien la tasa de descomposición de la hojarasca tiende a ser más alta en los bosques húmedos respecto a los bosques secos (Swift et al. 1981; del Valle 2003), este efecto no se debería a la mayor acción individual de los artrópodos detritívoros sino a la combinación de diversos agentes descomponedores tales como hongos, bacterias y protistas.
No obstante los detritívoros no sólo descomponen hojarasca, sino que también se pueden alimentar de restos animales en descomposición o de sus deyecciones (Borror et al. 1992) cumpliendo otras importantes funciones ecosistémicas. Los opiliones, quienes si bien en general son predadores, también son capaces de ingerir presas ya muertas (Acosta y Maury 1998).
Herbívoros y predadores
Si bien la abundancia de herbívoros nunca superó en la zona el 23% se registró una mayor proporción que en estudios similares realizados en el Chaco Occidental (Gardner et al. 1995; Molina et al. 1998), donde este grupo trófico no superó el 11% de la abundancia total. Laffont et al. (2007) obtuvieron resultados similares a los nuestros en bosques húmedos de la provincia de Formosa (Argentina). La mayor proporción de herbívoros en los micrositios PS puede explicarse por la presencia de un estrato herbáceo de alta riqueza dominado por gramíneas (Marino y Pensiero 2003), que permiten una oferta alimenticia más amplia para estos artrópodos. Por el contrario el estrato herbáceo de los micrositios EB, dominado por bromeliáceas terrestres que forman matorrales densos y de baja diversidad vegetal, brinda una oferta alimenticia más restringida. En concordancia con estos resultados, Montero et al. (2010) determinaron que los ensambles de macrofauna del follaje de la bromeliácea A. distichantha se caracterizan por la baja riqueza y abundancia de herbívoros.
Los predadores se encontraron bien representados en los ensambles de artrópodos epigeos de la superficie del suelo del bosque en estudio, tanto en abundancia como en riqueza específica. Arañas, opiliones y carábidos son los taxa de mayor abundancia si se excluyen las hormigas; no obstante la abundancia total de predadores se incrementa notablemente si se incluyen en este grupo trófico dos especies de hormigas de la subfamilia Ponerinae, que son depredadoras epigeas generalistas. Las trampas pitfall constituyen el método de muestreo más utilizado para artrópodos que se desplazan por la superficie del suelo; no obstante sus capturas son más bien indicadoras de la actividad superficial que de los niveles poblacionales (Montero 2008). Si bien es posible que se esté sobrestimando la abundancia de predadores epigeos en estos bosques, en estudios realizados con el mismo método de muestreo en bosques del Chaco occidental (Gardner et al. 1995; Molina et al. 1998, 1999) la abundancia de predadores es muy inferior a la que nosotros detectamos.
Las arañas constituyen el principal grupo de predadores que habitan en el follaje de la bromeliácea A. distichantha (Montero et al. 2010); sin embargo no encontramos diferencias en la abundancia de arañas entre micrositios con y sin bromeliáceas. Esto puede explicarse por la alta movilidad de algunas especies de arañas como las Lycosidae, que utilizan extensas superficies como sitio de caza de sus presas. En el caso de Aglaoctenus lagotis (Lycosidae) sólo fue detectado en los micrositios EB, que es donde construye sus nidos con forma de embudo, utilizando la estructura foliar de las bromeliáceas (Rubio et al. 2005).
Si bien la abundancia y riqueza de Carabidae fue baja respecto a la detectada en pastizales y áreas agrícolas del sur de Santa Fe (Montero 2008), es mucho mayor a la detectada en los bosques del Chaco occidental (Molina et al. 1998). Entre las especies de Carabidae capturadas, la más abundante, Bradycellus sp. 810 y Aspidoglossa intermedia son reconocidas como especies hidrófilas (Cicchino et al. 2003). Los micrositios PS que son los más alterados por el pastoreo de ganado bovino, mostraron una mayor abundancia y riqueza de carábidos en concordancia con lo detectado por Gardner et al. (1995) y Molina et al. (1999) en sitios perturbados por el ganado en bosques del Chaco occidental.
Grupos funcionales de hormigas
Si bien las trampas pitfall no son las más indicadas para realizar un análisis cuantitativo de la abundancia de hormigas, debido a que no capturan individuos al azar sino que la probabilidad de captura aumenta con la cercanía a la colonia (Lagos 1999), se incluyeron en este estudio teniendo en cuenta la ausencia de grandes hormigueros de Atta vollenweideri Forel, 1893, en las proximidades del área de muestreo y la alta abundancia de Ponerini patrulleras, frecuentemente muestreadas con pitfall (Bestelmeyer y Wiens 1996; Silvestre et al. 2003).
El grupo funcional más abundante son las depredadoras (Ponerinae), que son hormigas generalistas que forrajean en forma aislada en el suelo y poseen muy alta movilidad, lo cual explica su alta proporción de captura en trampas pitfall (Silvestre et al. 2003; Brandão et al. 2009). Una de las causas que podrían explicar su menor abundancia en el invierno de 2003 fueron las inundaciones ocurridas en el otoño de ese año; la mayor abundancia en los micrositios EB se relaciona con una mayor altura topográfica de los mismos. Las camponotinas (Formicidae) son hormigas omnívoras oportunistas, consideradas agentes potenciales de control de plagas en agroecosistemas tropicales (Jaffe y Sánchez 1984). La ecitonina Neivamyrmex diversinodis (Ecitoninae) es una especie depredadora o necrófaga que causa grandes impactos sobre los invertebrados de la hojarasca y las capas superficiales del suelo (Berghoff et al. 2003; O'Donell et al. 2005). Tres especies de Myrmicinae de los géneros Solenopsis, Pheidole y Crematogaster son principalmente depredadoras generalistas o necrófagas (Wilson 2003), aunque pueden utilizar semillas o frutos como recurso alimenticio secundario (Johnson 2000). Las "atinas cortadoras" (Myrmicinae) son especies herbívoras que cultivan hongos a partir de hojas frescas. Si bien estas hormigas suelen ser más abundantes en áreas abiertas con predominio de gramíneas (Bestelmeyer y Wiens 1996; Forti et al. 2006), como los micrositios PS, en el bosque en estudio detectamos mayor abundancia en los micrositios EB. Esto se relaciona con la mayor presencia de hormigueros en los micrositios más elevados.
Footnotes
Agradecimientos
Agradecemos a Rodolfo Comuzzi y Sergio Acosta por su invalorable ayuda en el trabajo de campo realizado en Las Gamas (Ministerio de la Producción, Provincia de Santa Fe). A Ignacio Barberis por la lectura crítica del manuscrito y a Patricia Torres por su asesoramiento estadístico.
Apéndice I.
Grupos tróficos y abundancia total de artrópodos epigeos en dos micrositios (EB y PS) de un quebrachal del Chaco Húmedo. Grupos tróficos: DET= detritívoros, HER= herbívoros, HOR= hormigas y PRE= predadores. Grupos funcionales de hormigas: Pr= depredadoras (Ponerinae), Ec= ecitoninas (Ecitoninae), Ca= camponotinas (Formicinae), At= atinas cortadoras (Attini: Myrmicinae) y Gm= mirmicinas generalistas (Myrmicinae). (A)= adultos, (L)= larvas.