Abstract
In collaboration with ICO-CFC-CABI Bioscience, Cenicafé conducted a farmer participatory research project with smallholder coffee growers in Caldas, Quindío and Risaralda, related to the management of the coffee berry borer. During this study the first release of Phymastichus coffea (La Salle) was made in Colombia with the main purpose of allowing farmers to learn about this parasitoid, initiate its introduction, and evaluate its establishment. Forty-one coffee farms participated in the study, which were located between 1.200 and 1.800 meters elevation. For 20 months coffee berry borer management was based on frequent harvests of mature coffee and releases of P. coffea. Farmers made evaluations of insect infestation, positions of borer penetration in the berry and collected infested berries to evaluate the parasitoid establishment. Altogether 455 samples of infested berries were collected. In 49,2% (N = 224) of the samples the presence of P. coffea was observed. The presence of P. coffea was detected up to 14 months after the last release. In farms of Balboa, Montenegro and Belalcázar, the highest parasitism was observed: mean of 5,6, 5,6 and 4,7%, respectively. In contrast, farms of Riosucio, Buenavista and Santa Rosa de Cabal, had lower parasitism: mean of 0,7, 1,3 and 1,9%, respectively. Maximum parasitism observed was 42%. It is important to emphasize that P. coffea was present in 87,5% of the farms where it was released, demonstrating that it can be established in the coffee agroecosystems of the country.
Introducción
Tres parasitoides de origen africano considerados enemigos naturales de la broca del café Hypothenemus hampei (Ferrari), (Coleoptera: Scolytidae) han sido introducidos exitosamente a Colombia entre 1989 y 1995, por la Federación Nacional de Cafeteros de Colombia, a través de Cenicafé y el Instituto Internacional de Control Biológico IICB 5 , con el propósito de criarlos y liberarlos en cafetales afectados por la broca, buscar su establecimiento en el campo para convertirlos en reguladores de poblaciones de la broca del café (Orozco y Aristizábal 1996; Bustillo et al. 1996; Bustillo et al. 1998).
Actualmente CABI Bioscience, con sede en Londres.
Dos de los parasitoides introducidos son Hymenópteros de la familia Bethylidae, Cephalonomia stephanoderis Betrem (Avispita de Costa de Marfil) y Prorops nasuta (Waterston) (Avispita de Uganda), ambos actúan como ectoparásitos de estados inmaduros de broca, es decir, colocan sus posturas sobre la superficie de las larvas, prepupas y pupas; también actúan como depredadores, alimentándose de todos los estados biológicos de la broca (Orozco y Aristizábal 1996; Aristizábal et al. 1998, Bustillo et al. 1998; Bacca 1999).
El tercero es un Hymenóptero de la familia Eulophidae, Phymastichus coffea (La Salle) (Avispita de Togo), actúa como endoparásito de adultos, colocando posturas dentro de la broca (Borbón 1989; Feldhege 1992; Orozco y Aristizábal 1996; Baker 1999; Orozco 2001). Desde 1996 Cenicafé realizó la segunda introducción de este parasitoide procedente de Kenya (África), con previa cuarentena llevada a cabo en los laboratorios del CABI Bioscience en Ascot Inglaterra, con el propósito de establecer una colonia para poder desarrollar una metodología de cría masiva (Orozco 2002) y posteriormente introducirlos en los agroecosistemas cafeteros del país con presencia de la plaga. En Colombia, la Unidad de Cría de Parasitoides de Cenicafé cuenta con la mayor colonia de producción de P. coffea del mundo. Hasta finales del 2002, se produjeron 31'857.182 adultos los cuales se han utilizado en investigación, liberaciones de campo y envío a otros países cafeteros (Orozco 2002). Frente a este nuevo parasitoide se desconoce su capacidad de adaptación y de establecimiento en los agroecosistemas cafeteros del país. Por tanto, el objetivo de este estudio fue evaluar la adaptabilidad y establecimiento del parasitoide P. coffea en fincas pequeñas de caficultores del eje cafetero, a través de investigación participativa.
Una nueva forma de generar, evaluar, validar, adaptar y transferir tecnologías es mediante la investigación participativa, en la cual se involucran agricultores, extensionistas e investigadores para evaluar las tecnologías bajo las condiciones socioeconómicas y agroecológicas de los agricultores (Ashby 1992; Stroud 1993; Bentley 1995).
Cenicafé en convenio con la Organización Internacional del café (ICO), el Fondo Común de Productos Básicos (CFC) y CABI Bioscience adelantó un proyecto de investigación participativa con pequeños caficultores colombianos de los departamentos de Caldas, Quindío y Risaralda, relacionado con el manejo de la broca del café entre los años 1998 y 2002 (Bentley et al. 2002; Aristizábal et al. 2002a; Aristizábal et al. 2002b). Uno de los temas de interés por parte de caficultores y técnicos fue adelantar estudios con los parasitoides en el campo. En este estudio se presentan resultados sobre la introducción y establecimiento de P. coffea, los cuales fueron evaluados en la zona central cafetera de Colombia. Durante la planeación, ejecución y discusión de resultados, se contó con la participación de caficultores y extensionistas de cada región.
Materiales y Métodos
A partir de diciembre de 1999, se realizaron las primeras liberaciones del parasitoide P. coffea, en Colombia, con el propósito de darlo a conocer a los caficultores del proyecto de investigación participativa de Cenicafé, iniciar su introducción en cafetales afectados por la broca y evaluar su establecimiento en el campo. En el estudio participaron 41 propietarios de pequeñas fincas (Tabla 1), en cada una el caficultor seleccionó un lote comercial de café, para realizar las liberaciones del parasitoide. Los lotes fueron completamente heterogéneos con el propósito de evaluar el establecimiento de P. coffea, bajo diferentes condiciones agroecológicas.
Localización de las fincas participantes en el estudio sobre el establecimiento de P. coffea
Los lotes se ubicaron entre 1.200 y 1.800 msnm. El número de árboles por lote varió entre 600 y 5.000. El área ocupada en los 41 lotes fue aproximadamente de 16 hectáreas. Las variedades de café sembradas se distribuyeron así: 10% Arábigo, 39% Caturra y 51% Colombia. Los árboles presentaron diferentes edades de cosecha: entre 1 y 15 años de edad; la densidad por hectárea varió entre 2.500 y 7.500 árboles. La topografía se distribuyó así: 8% plana, 17% ondulada y 75% pendiente. El 78% presentó sombrío especialmente de plátano, guamos y frutales, el 22% restantes estuvieron a libre exposición solar.
Durante 20 meses, el manejo de la broca del café en los lotes seleccionados se basó en las recolecciones frecuentes de café maduro, cada 15 a 20 días y en las liberaciones de P. coffea. Los caficultores se comprometieron a no realizar aplicaciones de insecticidas en los lotes durante el tiempo del estudio. La disponibilidad de los parasitoides para las liberaciones en campo y las evaluaciones del parasitismo fue coordinada con la Unidad de Cría de Parasitoides de Cenicafé. En compañía de los caficultores se realizaron evaluaciones mensuales de los niveles de infestación de broca mediante el método de las 30 ramas por hectárea recomendado por Cenicafé (Bustillo et al. 1998), las evaluaciones de las posiciones de la broca en los frutos (100 frutos infestados por lote) y se colectaron frutos (50) infestados los cuales se llevaron a la Unidad de Cría de Parasitoides de Cenicafé para evaluar la presencia del parasitoide a través del estereoscopio.
En el laboratorio, de cada fruto infestado se extrajo la broca adulta y se depositó sobre una gota de agua colocada previamente en un porta objetos. Posteriormente, mediante el uso del estereoscopio (20 x de aumento) se disecó la broca adulta a través de pequeñas micro agujas, separando la cabeza y el abdomen, para observar, al interior del cuerpo de la broca, la presencia o ausencia de los estados inmaduros del parasitoide (huevos, larvas y pupas). El porcentaje de parasitismo de P. coffea fue estimado a través de la siguiente expresión:
De donde:
P = Parasitismo de P. coffea, dado en porcentaje (%)
BP = Brocas parasitadas (Con estados inmaduros del parasitoide en su interior)
TBE = Total de brocas evaluadas
Adicionalmente, se determinó la mortalidad de los adultos de P. coffea ocasionada por la manipulación durante el transporte desde la Unidad de Cría de Parasitoides de Cenicafé hasta las fincas en las cuales se liberaron los parasitoides. El transporte de los parasitoides se realizó a través de tarros fotográficos y con muselina, para facilitar la aireación; los tarros se empacaron en una nevera de icopor con hielo en el fondo, para reducir la temperatura y disminuir la actividad de los parasitoides. Después de las liberación, se cuantificó el número de adultos de P. coffea que quedaron muertos dentro de los tarros fotográficos, posteriormente se estimó la mortalidad de los parasitoides. 6
Comunicado personal con Jaime Orozco H. Cenicafé, Chinchiná (Caldas), diciembre 10 de 2002.
La información registrada sobre los niveles de infestación de broca, las posiciones de la broca en los frutos y el parasitismo de P. coffea, se analizó para cada finca en particular (41 fincas) y para cada municipio (9 municipios), teniendo en cuenta el número de evaluaciones realizadas durante los 20 meses del estudio (535 evaluaciones en total). El análisis de la información se realizó a través de estadística descriptiva.
Resultados y Discusión
Para evaluar el establecimiento de P. coffea, se analizaron los datos obtenidos durante 20 meses en el proyecto de investigación participativa de Cenicafé. En total se liberaron 2'213.600 adultos de P. coffea, distribuidos entre 2 y 5 liberaciones por lote. Los niveles de infestación de broca al momento de las liberaciones oscilaron en promedio entre 1,2 y 6,2%; las brocas adultas vivas en la posición AB, es decir, iniciando el ataque a los frutos de café, oscilaron en promedio entre 16,8 y 33,5% (Tabla 2).
Número de adultos de Phymastichus coffea liberados por municipio, infestación y posición de la broca al momento de las liberaciones
El número de liberaciones realizadas y la cantidad de P. coffea liberados por lote de café, fue diferente para cada finca. Esta situación se presentó debido a los siguientes aspectos: 1-Al número promedio de frutos infestados por árbol, determinado al cuantificar el total de frutos infestados en 20 árboles por lote; 2-A los niveles de infestación de broca; 3-A la cantidad de brocas vivas dentro de los frutos en la posición AB; 4-A la disponibilidad de parasitoides en la Unidad de Cría de Cenicafé y 5-Al interés de los caficultores en trabajar con este parasitoide.
El seguimiento del parasitismo de P. coffea se realizó durante 20 meses. Sin embargo, en relación con el establecimiento de P. coffea, se detectó la presencia del parasitoide hasta 14 meses después de la última liberación (Tabla 3). Se encontró este tiempo como máximo, ya que se realizaron varias liberaciones por predio durante los primeros meses del estudio.
Número de evaluaciones y porcentaje promedio de parasitismo de P. coffea encontrado por municipio
En total se colectaron 455 muestras de frutos infestados, para evaluar el parasitismo en laboratorio. En el 49,2% (224) de las muestras se observó P. coffea. En las fincas de los municipios de Balboa, Montenegro y Belalcázar se observaron los parasitismos mayores 5,6; 5,6 y 4,7% en promedio, respectivamente. En contraste, las fincas de los municipios de Riosucio, Buenavista y Santa Rosa de Cabal presentaron los parasitismos menores 0,7, 1,3 y 1,9% en promedio, respectivamente. En estos municipios los niveles de infestación de broca fueron bajos al momento de hacer las liberaciones de P. coffea, además, las fincas de los dos últimos municipios se localizaron a mayor altitud entre 1.550 y 1.800 m. Sin embargo, a pesar de observarse parasitismos menores a mayor altitud, P. coffea logró adaptarse y establecerse en esas localidades. El parasitismo encontrado para cada una de las fincas osciló en promedio entre 0,4 y 9,4%. El máximo parasitismo de P. coffea fue 42%, correspondiente a la finca “El Porvenir” localizada en Balboa y el promedio general para todas las fincas (41) fue de 3,1%.
Al analizar el establecimiento de P. coffea según el número de fincas en donde fue liberado, se encontró su presencia en 36 (87,8%) del total de las fincas consideradas en el estudio. El establecimiento por municipio, según el número de fincas en donde se observó la presencia de P. coffea, osciló entre 50 y 100% (Fig. 1). En otros estudios realizados por Quintero et al. (1998) se encontró el establecimiento de los parasitoides C. stephanoderis y P. nasuta cuatro años después de haber sido liberados en cafetales con presencia de broca, en el sur del país en diferentes municipios del departamento de Nariño. Estos resultados indican que de los tres parasitoides introducidos al país se han establecido los dos betílidos y que la tendencia de P. coffea es a establecerse en los agroecosistemas cafeteros colombianos.
Poblaciones de broca y de P. coffea
En relación con los niveles de infestación de la broca en los lotes en donde se liberó el parasitoide, se observó variación para cada finca. Al consolidar la información procedente de 535 evaluaciones de infestación se encontró por municipio, oscilaciones entre 1,0 ± 0,8 y 4,8% ± 3,7 de infestación en promedio (Tabla 4). Estas evaluaciones de las poblaciones de broca presentaron un comportamiento normal en relación con niveles de infestación presentados en el eje cafetero.
Porcentaje de infestación por broca e infección por Beauveria bassiana, por municipio
(±): Error estándar del promedio.

Presencia de Phymastichus coffea en los diferentes municipios. Bel = Belalcázar; Vit = Viterbo; Rio = Riosucio; Bue = Buenavista; Mon = Montenegro; Qui = Quimbaya; Bal = Balboa; San = Santuario; SRC = Santa Rosa de Cabal.
En las figuras 2, 3 y 4 se observa las poblaciones de broca y el parasitismo de P. coffea presentado en tres fincas representativas del estudio:
-En la finca “El Laurel”, Montenegro, Quindío, los niveles de infestación de broca oscilaron entre 1,9 y 13,4%. El promedio durante 20 meses fue 5,9%. A partir del mes de enero de 2001 se observó un incremento significativo de la población de broca, debido a una labor de eliminación de cafetales viejos realizada en una finca vecina, sin dejar los árboles trampa. Por lo tanto, se incrementó la población de broca. En esta finca se liberaron 72.500 adultos de P. coffea, distribuidos en 5 liberaciones realizadas en los meses de enero, febrero, abril, julio y noviembre de 2000. P. coffea se observó a través del tiempo, con niveles de parasitismo entre 0 y 18%, con un promedio de 6,1%. En agosto de 2001, nueve meses después de la última liberación, se observó P. coffea, encontrándose 6% de parasitismo.
-En la finca “La Carmelita”, Balboa, Risaralda, los niveles de infestación de broca fluctuaron entre 0,9 y 10,5%. El promedio de infestación durante 19 meses fue 4,7%. A partir de enero de 2001 los niveles de broca se incrementaron en el lote, debido posiblemente a recolecciones deficientes después de finalizada la cosecha principal del año 2000, cambios climáticos presentados en la zona y a la altitud baja de la finca (1.250 m). En esta finca se liberaron 56.950 adultos de P. coffea distribuidos en cuatro liberaciones realizadas durante los meses de febrero, abril y agosto de 2000 y febrero de 2001. Los niveles de parasitismo fluctuaron entre 0 y 18%, presentándose 6,2% en promedio (Fig. 3). El parasitoide se observó hasta 5 meses después de la última liberación.
-En la finca “El Deseo”, Belalcázar, Caldas, la infestación de broca varió entre 0,4 y 12%. Durante 12 meses se encontró 4,0% ± 3,5 de infestación en promedio (Fig. 4). Se liberaron 92.000 adultos de P. coffea distribuidos en tres liberaciones realizadas durante los meses de febrero, marzo y julio de 2000. El parasitismo varió entre O y 28%, encontrándose 5,1% en promedio. El parasitoide se observó hasta 4 meses después de la última liberación.
Los descensos de los niveles de parasitismo observados en todas las fincas, se debieron muy probablemente a la labor de recolección frecuente de frutos maduros que realizaron los caficultores. Por lo tanto, se hace necesario seguir realizando liberaciones adicionales para reforzar el establecimiento y el efecto del parasitoide en la regulación de las poblaciones de broca.
Estudios realizados en cafetales demuestran el alto potencial que tiene P. coffea, como enemigo natural de la broca del café. Vergara et al. (2001b) encontraron que P. coffea posee buena capacidad de búsqueda de adultos de broca, registrando parasitismos entre 15 y 94,7% al evaluar su dispersión en campo. Vergara (1998) y Echeverry (1999) coinciden en afirmar que la mejor relación de liberación de P. coffea es 1:1 (Avispa: Broca) registrando parasitismos entre 49 y 66,5%. Los estudios más recientes realizados en campo, muestran que P. coffea puede alcanzar niveles de parasitismo entre 77 y 85% (Jaramillo 2002). A pesar de que los parasitismos encontrados en este estudio sobre esta blecimiento fueron bajos, es importante resaltar la presencia de P. coffea en el 87,5% de los predios en donde fue liberado, ya que se demuestra la buena capacidad de adaptación en los agroecosistemas cafeteros del país.

Niveles de infestación por broca y porcentajes de parasitismo de Phymastichus coffea, lote de 1.000 árboles de café arábigo de 12 años de edad, finca “El Laurel”, vereda Cantores, Montenegro, Quindío, ubicada a 1.350 msnm.

Niveles de infestación por broca y porcentajes de parasitismo de P. coffea, lote de 1.200 árboles variedad Colombia de segunda cosecha, finca “La Carmelita”, vereda La Cancha, Balboa, Risaralda, ubicada a 1.250 msnm.

Niveles de infestación por broca y porcentajes de parasitismo de P. coffea, lote de 3.000 árboles variedad Caturra de segunda cosecha, finca “El Deseo”, vereda El Crucero, Belalcázar, Caldas, ubicada a 1.550 msnm.
Mortalidad de adultos de P. coffea durante la liberación
Es importante mencionar que durante la manipulación de los adultos de P. coffea en el proceso de empaque y transporte desde la Unidad de Cría de Parasitoides de Cenicafé hasta las fincas en las cuales se liberaron, se presentó mortalidad de adultos, debido al estrés que ocasiona dicho proceso y a las condiciones ambientales especialmente temperaturas altas (mayores a 24 °C) durante la liberación en los cafetales, a pesar de tomarse mediadas especiales para el transporte de los parasitoides (tarros fotográficos con muselina, empacados en nevera de icopor con hilo en el fondo). En 12 liberaciones se estimó la cantidad de parasitoides liberados en 120.000 adultos, después de la liberación se encontraron 11.292 adultos muertos dentro de los recipientes; es decir, 9,5% ± 5,5 de mortalidad. Esta situación sugiere la necesidad de tomar medidas que ayuden a disminuir la mortalidad de los parasitoides durante la liberación, para favorecer su eficacia en el campo.
Comentarios de los caficultores sobre los parasitoides
En reuniones veredales y en los encuentros de caficultores experimentadores que se realizaron durante la vigencia del proyecto IPA-MIB de Cenicafé, se han manifestado comentarios sobre C. stephanoderis, P. nasuta y P. coffea por parte de los caficultores (Aristizábal et al. 1999; Aristizábal et al. 2002a) algunos de ellos se presentan textualmente a continuación:
“Lo positivo de las avispitas es que no contaminan, son muy buenas obreras, son fáciles de liberar”….
“Lo negativo de las avispitas es que cuando el programa con Cenicafé termine, no sabemos en donde vamos a conseguirlas y a que precio nos las puedan vender, pero estamos dispuestos a comprarlas”
“Al principio yo no creía en esos animalitos, pero ahora viendo la broca muerta si creo en la tal avispita nueva”. (P. coffea).
Conclusiones
En el estudio se observó a P. coffea en el 87,8% de los lotes de café donde se liberó.
El endoparasitoide P. coffea se encontró hasta 14 meses después de haber sido liberado en los cafetales.
Los parasitismos observados fueron bajos, debido posiblemente a las recolecciones frecuentes de frutos realizadas por los caficultores y a las cantidades liberadas en los cafetales; sin embargo, se evidencia su establecimiento en las zonas donde se liberó.
Footnotes
Agradecimientos
A los pequeños caficultores del proyecto IPA - MIB de Cenicafé por su valiosa colaboración y contribución al conocimiento tecnológico. Al Dr. Jaime Orozco Hoyos y Diana Soraya Rodríguez Arenas funcionarios de Cenicafé y al personal de la Unidad de Cría de Parasitoides de Cenicafé por el suministro de material biológico y las evaluaciones de laboratorio. Al personal auxiliar y profesional de la Disciplina de Entomología de Cenicafé. A los Comités Departamentales de Cafeteros de Caldas, Quindío y Risaralda. Al convenio FEDERA-CAFÉ - ICO - CFC - CABI Bioscience por la financiación del proyecto.
