Abstract
At the national level, research on the taxonomy and ecology of invertebrate phyla, poorly known or difficult to study, is scarce, and the phylum Tardigrada is an example. To determine the presence and types of Tardigrada, we took samples of lignicolous mosses from four stations at 1795-2100 meters in the "El Diviso Reserve" that belongs to the Regional Autonomic Corporation for the Defense of the Bucaramanga Plateau. The samples were hydrated, in Petri dishes for 24 - 72 hours, to revive and extract the specimens. They were mounted in Hoyer and identified using phase contrast microscopy. We found and determined14 tardigrades species, 13 of which belong to Eutardigrada class and one to Heterotardigrada, for a total of three orders, five families and eight genera. Seven species are reported in Colombia for the first time: Macrobiotus islandicus, M. richtersi, M. areolatus, M. cf occidentalis, Minibiotus intermedius, Isohypsibius prosostomus, Calohypsibius verrucosus. A genus, Itaquascon and a family, Calohypsibidae are also reported. Regarding the similarity of the sampling stations a differential behavior was presented in the distribution of the tardígrades. This is a consequence of the composition of the superior vegetation that largely conditions the microclimatic characteristics where the mosses settle down, therefore species of tardigrades characteristic to each of the sampling stations were found.
Keywords
Introducción
Las primeras observaciones de tardígrados fueron realizadas por Goeze (1773), quien se refirió a ellos como "Kleiner Wasser Bär" (pequeños osos de agua) (Ramazzotti y Maucci 1982). Los tardígrados son micrometazoos con simetría bilateral; poseen cuatro pares de patas que usualmente terminan en uñas. El cuerpo es generalmente convexo sobre el lado dorsal y plano en el lado ventral. Se encuentran indistintamente divididos en cabeza o segmento cefálico, tres segmentos del tronco cada uno con un par de patas y un segmento caudal con el cuarto par de patas dirigido posteriormente. La longitud del cuerpo oscila entre 50µm en juveniles y 1200µm en adultos (excluyendo el cuarto par de patas); los adultos maduros varían entre 250µm y 500µm con pocas especies que exceden los 500μm (Nelson 1991). Los tardígrados exhiben una variedad de colores desde el blanco hasta el amarillo, naranja, rosa, rojo o verde, debido al contenido intestinal, células de la cavidad del cuerpo o a la pigmentación de la cutícula (Nelson y Higgins 1990). Presentan un aparato bucal constituido por una faringe succionadora y un par de estiletes largos perforadores; algunos se alimentan de detritos orgánicos, bacterias, algas, musgos y otras plantas, otros son depredadores de rotíferos, tardígrados, protozoos y nemátodos (Nelson 1982).
Poco se conoce sobre la biogeografía de los tardígrados aunque su distribución como phylum es cosmopolita (Nelson 1982). Para Sur América se han señalado 100 especies en países como Argentina, Chile, Brasil, Colombia y Paraguay por Ramazzotti (1972) (Grigarick et al. 1983). Para Colombia, Marcus (1936), en su publicación "Arthropoda - Tardigrada", señala 22 especies pero ninguna de ellas se encuentra depositada en museos colombianos. Los registros realizados por investigadores colombianos son escasos, contándose sólo con el trabajo realizado por Rangel y Sturm (1994) sobre la artropofauna asociada a la vegetación en regiones paramunas de la cordillera Oriental, quienes registran un total de 176 individuos del phylum Tardigrada, mas no hacen referencia a las especies.
El presente trabajo contribuye al conocimiento de la riqueza faunística, siendo el primero en taxonomía y aspectos ecológicos de este grupo de invertebrados en Colombia.
Materiales y Métodos
Área de estudio
La Reserva El Diviso se encuentra ubicada en la microcuenca del río Frío alto y la subcuenca del mismo, entre los 1700 y 2100 msnm, a 22.5 km de la ciudad de Bucaramanga (departamento de Santander) en la vía que conduce a la ciudad de Cúcuta.
Los sitios de muestreo se seleccionaron en un gradiente altitudinal y de acuerdo con la composición arbórea. En cada sitio seleccionado se demarcó el perímetro de la estación trazando parcelas de 20 m por 10 m o en su defecto transectos de 100 m por 2 m según la dificultad del terreno. La primera estación se ubicó en un bosque de pinos entre los 1795 y los 1800 msnm, con una temperatura de 16.8°C y un área de 217.15 mβ; la segunda estación se estableció en un bosque de cipreses a los 1850 msnm, con una temperatura de 16.5°C y un área de 233.84 mβ; la tercera estación sobre el cerro La Judía donde se aprecia la combinación de vegetación primaria y secundaria a los 2100 msnm, con una temperatura de 14.5°C y un área de 200 mβ; la cuarta estación se delimitó en un bosque de pinos a los 1970 msnm, con una área de 199.858 mβ y una temperatura de 15.2°C.
Métodos de muestreo
El muestreo se realizó en el mes de diciembre de 1999, y el material obtenido se utilizó para la extracción y determinación de los tardígrados.
Los musgos se tomaron de la corteza de los árboles incluidos en cada estación, desde la base hasta una altura de 2 m, utilizando una espátula y guardándolos en bolsas de papel con su respectiva etiqueta.
Para la identificación de los briófitos (musgos) se utilizaron las claves de Churchill y Linares (1995), Delgadillo y Cárdenas (1990) y Schofield (1985).
Extracción y determinación de los tardígrados
De las muestras de musgos colectados se tomaron dos submuestras al azar de cinco gramos (peso seco) por especie, las cuales se sometieron a hidratación con agua destilada por un máximo de 72 horas, con el ánimo de reanimar los tardígrados. La observación del material vegetal se realizó cada 24 horas; los resultados de las dos submuestras se unieron debido al número bajo de especímenes.
Las muestras húmedas se colocaron dentro de cajas de Petri, siendo luego desmenuzadas y exprimidas para observarlas al estereomicroscopio; la extracción se realizó mediante el uso de pipetas pasteur plásticas, con las que se separaron los individuos del medio acuoso, transfiriéndolos a láminas porta objetos, para ser colectados con una argolla elaborada por los autores, similar a las Irwin's loop, para ser fijados en el medio de Hoyer. Los montajes se etiquetaron y se dejaron secar durante un mes para sellarlos con cemento epóxico.
Para la observación de los caracteres taxonómicos tales como armadura bucal, morfología de la cutícula, uñas y huevos, se utilizó el equipo de microscopía de contraste de fase y equipo de microfotografía MC 80 Axiolab, del laboratorio de Genética de la Facultad de Salud de la Universidad Industrial de Santander. Las observaciones se realizaron a 10, 40 y 100 aumentos.
Como las medidas de las estructuras juegan un papel importante en la discriminación de especies, se midieron las siguientes estructuras en mm: longitud total, tomada desde el extremo más anterior hasta el extremo posterior, excluyendo el cuarto par de patas; ancho del tubo bucal; longitud del tubo bucal, tomada desde el borde inferior, excluyendo la apófisis, hasta el borde inferior de la boca; boca; sitio de inserción del estilete medido desde el extremo superior del tubo bucal hasta el sitio de inserción; longitud de cada uno de los macroplacoides y los microplacoides; longitud de las uñas del cuarto par de patas. Para las mediciones se emplearon dos micrómetros adaptados a los microscopios Nikon Alphaphot. Basados en estos caracteres se elaboró la clave dicotómica.
Para la identificación de los tardígrados se siguieron las claves y descripciones de Marcus (1936, 1959), Schuster y Grigarick (1965), Argue (1971), Grigarick et al. (1983), Kristensen (1987), Nelson y Higgins (1990), Nelson (1974,1991) y Bertolani y Rebecchi (1993).
Análisis estadístico
Para probar la hipótesis de que existen diferencias en la composición de tardígrados en las estaciones de muestreo se realizó un análisis de similitud basado en los datos de presencia - ausencia de especies de tardígrados en cada una de las estaciones. Esta matriz de datos se analizó mediante la aplicación del método de agrupamiento de Ward y distancias euclidianas cuadráticas del programa Statistica versión 4.0, generando un dendrograma de similaridad de estaciones.
Resultados y Discusión
Musgos donde se encontraron tardígrados en las cuatro estaciones de muestreo
La estación que aporta más especies de musgos como sustrato para los tardígrados es la número dos, correspondiente al bosque de cipreses, con un total de ocho especies de musgos (Tabla 1). Al parecer este tipo de bosque representa un buen sustrato para los musgos a pesar de ser el ciprés una especie introducida (Cupresus lusitanica); la estación número uno representa el segundo lugar en aporte de musgos como sustrato para tardígrados, con un total de tres especies, siendo ésta un relicto de bosque de pinos que ha venido desapareciendo y está siendo reemplazado por bosque secundario. A pesar de que la estación número tres, "La Judía", conserva parte de su cobertura vegetal original, muestra un alto grado de intervención. En lo referente a los musgos colectados, sólo dos especies contribuyeron como sustrato para los tardígrados. La estación número cuatro, caracterizada por ser un bosque de pinos (Pinus patula), posee dos especies de musgos donde se albergan los tardígrados (Tabla 1).
Especies de tardígrados
En las cuatro estaciones de muestreo de la Reserva El Diviso se encontraron 14 especies de tardígrados, de las cuales 13 corresponden a la clase Eutardigrada y una a la clase Heterotardigrada, con un total de tres órdenes, ocho géneros y cinco familias.
Especies de musgos que albergan tardígrados en "El Diviso"
De las 14 especies encontradas, siete son nuevos registros para Colombia: Macrobiotus islandicus, M. richtersi, M. areolatus, M. cf occidentalis, Minibiotus intermedius (género nuevo para Colombia), Isohypsibius prosostomus y Calohypsibius verrucosus; dos especies no determinadas de dos géneros: uno nuevo para Colombia: Itaquascon y el otro Hypsibius; y una nueva familia para Colombia, Calohypsibidae.
A continuación se presentan las descripciones de las 14 especies de tardígrados halladas y, posteriormente, una clave dicotómica que permite discernir géneros y especies de tardígrados en la Reserva El Diviso.
Un ejemplar de cada una de las especies descritas se depositó en la colección de invertebrados del Instituto de Ciencias Naturales (ICN-MHN) de la Universidad Nacional de Colombia y está en proceso de catalogación por parte de la profesora Martha Rocha.
Apéndices cefálicos presentes, cirro lateral A comprimido. En el bulbo no se aprecian los placoides separados y diferenciados uno del otro.
Las uñas están insertadas en una minúscula papila en el extremo posterior de la pata. No presentan.cirros medios.
Echiniscoidea sin receptáculo semina!. Placas dorsales presentes. Adultos con cuatro uñas en cada pata. Semiacuáticos - terrestres. Criptobiosis presentada por la mayoría de los géneros.
Especímenes examinados: 5; láminas JN020, JN027, JN028, JN032; una muda con dos huevos, lámina JN056.
Longitud de los especímenes entre 153.6 um y 187.2 um. Coloración rojiza. Espuela presente en las uñas internas de las patas. Granulación cuticular fina. Longitud de las uñas entre 7.2 urn y 9.6 urn, la cual varía de acuerdo con el tamaño del cuerpo. La observación de las placas dorsales de los especímenes es difícil. La muda encontrada tiene una longitud de 144 urn y las uñas del 4° par de patas de 9.6 urn, Dentro de la muda se encontraron dos huevos lisos, el primero de ellos con un diámetro de 52.2 um y el segundo con un diámetro de 52.8 urn (Fig. 1, A, By C).
Colectados en los musgos: Fabronia ciliaris, Cryphaea patens, Lepidopilum breoipes, Lepyrodon tomentosus.
Sin apéndices cefálicos incluyendo el cirro A; no presentan armaduras. Diplouña diferenciada en una rama principal y una rama secundaria.
Sin papilas cefálicas, las ramas principal y secundaria de la uña están unidas para formar una pidlouña.
Las especies pertenecientes a esta familia presentan un tubo bucal rígido, seguido por una barra fuerte; sólo el género Pseudodiphascon tiene tubo bucal flexible: bulbo faríngeo con placoides y un par de uñas dobles en cada pata con la ramificación principal y secundaria en la secuencia 2-1-1-2.
Especímenes examinados: 4; láminas JN008,JN016,JN035,JN038.
Individuos con cutícula lisa, transparentes, longitud desde 199.5 um hasta 380 um: apófisis prominente; dos sets de macroplacoides en forma de bacilo, el primero más largo que el segundo, tercer macroplacoide ausente, microplacoides presentes, uñas en forma de "Y" con puntas accesorias en la rama principal, con lúnula; longitud de las uñas 2.4 um - 12 um (Fig. 1, D).
Colectados en los musgos: Lepyrodon tomeniosus, Thamnobryum fasciculatum y uno no determinado (NDl).
Nuevo registro para Colombia.
Especímenes examinados: 4; láminas JN009,JN010,JN011,JN018.
Individuos con cutícula lisa, transparentes, longitud desde 256.5 um hasta 351.5 um. faringe discretamente oval piriforme, apófisis prominente; dos sets de macroplacoides, el primero más largo que el segundo con una depresión en la mitad dándole una forma arriñonada, tercer macroplacoide ausente, microplacoides ausentes; uñas en forma de "Y" con puntas accesorias en la rama principal, con lúnula; longitud de las uñas entre 9.6 µm y 14.4 µm (Fig. 1, E).
Pseudechiniscus novaezeelandiae, A, Cabeza, contraste de fase, 100X; 5, Placas dorsales, contraste de fase, 40X; e, Exuvia y huevos, contraste de fase, 40X. Macrobiotus hufelandii, D, Aparato bucal, microscopia óptica, 40X. Macrobiotus tstendicus, E, Aparato bucal, microscopía óptica, 40X. Macrobiotus ricñtersi, F, Aparato bucal, microscopía óptica, 40X. B, boca; Be bulbo faríngeo; Ce, cirro externo; Ci. cirro interno; Es, estilete; F, furca; H, huevo; Lv, lámina ventral; Ma, macroplacoide; Mi, microplacoide; Mo, mancha ocular; Mu, muda o ecdisis; PD, placa D; PE, placa E; Pps, placa pseudosegmental; Se, soporte del estilete; Tb, tubo bucal; Upp, uñas primer par de patas. Fotografías de Jerez y Narváez, 2000.
Colectado en el musgo no determinado (ND1).
Nuevo registro para Colombia.
Especímenes examinados: 5; láminas JN001, JN002, JN019, JN055, JN057.
Individuos con cutícula lisa, transparentes, longitud desde 370.5 µm hasta 730 μm; apófisis prominente, faringe con tres sets de macroplacoides el primero y el segundo ligeramente más cortos que el tercero, microplacoides presentes, puntas de los placoides redondeadas; uñas de cada pata de igual forma y tamaño, con lúnula; longitud de las uñas 12 µm (Fig. 1, F).
Colectados en los musgos: Hypopterigyum tamariscinum, Fabronia ciliaris, Sematophyllum insularum.
Especímenes examinados: 7; láminas JN021, JN030, JN040, JN041, JN042, JN043, JN046.
Individuos con cutícula lisa, transparentes, longitud desde 256 µm hasta 437 µm; apófisis prominente; faringe con tres sets de macroplacoides el primero y el tercero más largos que el segundo, microplacoides presentes, puntas de los placoides redondeadas; longitud de las uñas del cuarto par de patas entre 7.2 µm y 12 µm con lúnula (Fig. 2, Α).
Colectado en los musgos: Campylopus densicoma var. densicoma, Lepyrodon tomentosus, Sematophyllum insularum y uno no determinado (ND3).
Observaciones: existe gran dificultad para separar M. harmsworthi de M. richtersi en ausencia de huevos; los caracteres que determinan la diferencia se basan en la estructura del tubo bucal, M. richtersi presenta el tubo bucal mucho más ancho que M. harmsworthi.
Nuevo registro para Colombia.
Especímenes examinados: 2; láminas JN031, JN034.
Individuos con cutícula lisa, transparentes, longitud desde 408.5 µm hasta 484.5 µm; apófisis prominente; faringe oval, los placoides ocupan las tres cuartas partes de ésta, placoides elongados más largos que anchos; tres sets de macroplacoides, microplacoides ausentes; longitud de las uñas del cuarto par de patas entre 12 µm y 14.4 µm con lúnula (Fig. 2, Β).
Colectado en los musgos: Lepyrodon tomentosus y el no determinado, ND3.
Nuevo registro para Colombia.
Individuos examinados: 3; láminas individuos simplexos JN039, JN047, JN048.
Individuos con cutícula granulada, longitudes desde 237.5 µm hasta 332.5 µm, con dos sets de macroplacoides, longitud de las uñas del cuarto par de patas entre 4.8 µm y 7.2 µm (Fig. 2, C).
Colectado en los musgos: Lepyrodon tomentosus, Sematophyllum insularum.
Nuevo registro para Colombia.
Especímenes examinados: 4; láminas JN044, JN049, JN051, JN052.
Individuos con cutícula lisa, transparentes, longitud desde 120 µm hasta 237.5 µm; faringe oval; tres sets de macroplacoides, microplacoides pequeños; longitud de las uñas del cuarto par de patas 2.4 µm - 7.2 µm, con lúnula (Fig. 2, D).
Esta especie se caracteriza por la estructura del aparato bucal, particularmente la ubicación del soporte del estilete, localizado hacia la mitad del tubo bucal.
Colectado en el musgo: Sematophyllum insularum.
Individuos con uñas asimétricas, particularmente con una parte basal común de las dos ramas no separadas por un septo y a menudo con una conexión flexible entre la rama principal y el resto de la uña, con secuencia 2-1-2-1. Generalmente de color blanco o transparentes.
Especímenes examinados: 4; láminas, JN012, JN013, JNO14, JN015.
Macrobiotus harmsworthi, A, Aparato bucal, contraste de fase, 40X; Macrobiotus areolatus, B, Aparato bucal, contraste de fase, 40X; Macrobiotus cf. occidentalis, C, Región dorsal anterior, contraste de fase, 40X; Minibiotus intermedius, D, Aparato bucal, contraste de fase, 40X; Hypsibius arcticus, E, Uñas cuarto par de patas, contraste de fase, 40X; Hypsibius arcticus, F, Aparato bucal, contraste de fase, 40X. B, boca; Bf, bulbo faríngeo; Es, estilete; F, furca; Lv, lámina ventral; Ma, macroplacoide; Mi, microplacoide; Se, soporte del estilete; Tb, tubo bucal; Ucp, uñas cuarto par de patas; Upp, uñas primer par de patas. Fotografías de Jerez y Narváez, 2000.
Individuos con cutícula lisa, transparentes, longitud desde 247 µm hasta 313.5 µm; faringe oval; dos sets de macroplacoides el primero más largo que el segundo, microplacoides ausentes; longitud de la uña externa entre 12 μm y 14.4 µm, uña interna 7.2 µm-12 µm, con lúnula (Fig. 2, E y F).
Colectado en el musgo: No determinado 1 (ND1).
Especímenes examinados: 5; láminas JN 003, JN 005, JN024, JN 006, JN007.
Individuos con cutícula lisa, transparentes, longitud desde187.2 µm hasta 266 µm; faringe ovalada más larga que ancha; dos sets de macroplacoides en forma de bastón, microplacoides presentes. Longitud de la uña externa entre 9.6 μm y 14.4 µm, uña interna entre 4.8 µm y 9.6 µm; las ramas de ambas uñas unidas sólo en la base (Fig. 3, A).
Colectado en los musgos: Hypopterygium tamariscinum, Prionodon of licopodioides.
Nuevo registro para Colombia.
Espécimen examinado: 1; lámina JN023.
Individuo con cutícula lisa, transparente, longitud 304 µm; faringe largo - oval; tres sets de macroplacoides, microplacoides presentes, longitud de la uña externa 7.2 µm, uña interna 7.2 µm. La rama secundaria de la uña externa forma un ángulo recto con la base (Fig. 3, B).
Colectado en el musgo: Campylopus densicoma var. densicoma.
Registro nuevo de Género para Colombia.
Espécimen examinado: 1; lámina JN 045.
Individuo con cutícula lisa, transparente; longitud 323 µm; faringe larga-oval; placoides ausentes; longitud del tubo bucal 45.6 μm; ancho del tubo bucal 2.4 µm; soporte del estilete ausente; longitud de la uña externa 14.4 µm, uña interna 9.6 µm (Fig. 3, C).
Colectado en el musgo: Sematophyllum insularum.
Observaciones: esta especie se caracteriza por la presencia del tubo bucal muy largo, y por presentar el soporte del estilete pobremente desarrollado o ausente.
Nueva Familia para Colombia.
Eutardígrados con uñas asimétricas en la misma pata y similares la una a la otra, del tipo denominado Calohypsibiidae que posee dos ramas fusionadas que se inician firmemente en la base y a veces con una rama secundaria muy corta.
Nuevo registro para Colombia.
Espécimen examinado: 1; lámina JN 026.
Individuo con numerosas verrugas que se unen para formar una banda transversal dorsal sobresaliente o pequeñas placas frecuentemente con verrugas angulares de tamaño irregular; longitud del espécimen 380 µm; faringe con dos sets de macroplacoides; uña externa más larga que la uña interna; longitud de la uña externa 21.6 µm, longitud de la uña interna 9.6 µm; longitud de las verrugas dorsales 4.8 µm; longitud de las verrugas laterales 2.4 µm (Fig. 3, D, E y F).
Colectado en el musgo: Cryphaea patens.
Familia compuesta por dos géneros: Milnesium y Limmenius. Los individuos de esta familia se caracterizan por presentar papilas cefálicas a un lado de la cabeza y la boca; la faringe sin placoides; la rama principal de las uñas de todas las patas completamente separada de la rama secundaria; cada pata termina en dos ramas dobles de uñas, la rama secundaria con espuelas.
Especímenes examinados: 5; láminas JN 025, JN 036, JN 037, JN 050, JN 053.
Individuos con cutícula lisa, transparentes, con dos papilas laterales y seis papilas peribucales; longitud entre 370.5 µm y 579.5 µm; faringe elongada; placoides ausentes; tubo bucal muy ancho, 12 µm-24 µm; longitud de la uña externa 19.2 µm - 24 µm, uña interna 14.4 µm - 16.8 µm (Fig. 4, A y B).
Colectado en los musgos: Thuidium peruvianum, Lepyrodon tomentosus, Sematophyllum insularum, Campylopus densicoma var. densicoma.
Observaciones: La rama primaria y secundaria de cada uña doble está completamente separada, la rama primaria es larga y delgada, la rama secundaria robusta y bifurcada; se diferencia del género Limmenius por la presencia de papilas peribucales y laterales, ya que Limmenius carece de papilas peribucales, y por la forma del aparato bucal pues en Limmenius es un tubo alargado y delgado mientras que en Milnesium es ancho y más corto.
Hypsibius sp. A, Aparato bucal, microscopía óptica, 40X; Isohypsibius prosostomus, B, Aparato bucal, contraste de fase, 40X; Itaquascon sp. C, contraste de fase, 40X; Calohypsibius verrucosus, D, Vista lateral individuo completo, contraste de fase, 40X; E, Aparato bucal, contraste de fase, 100X; F, Detalle de las verrugas, contraste de fase, 40X. B, boca; Bf, bulbo faríngeo; Es, estilete; F, furca; Fe, funda del estilete; Ma, macroplacoide; Mi, microplacoide; Se, soporte del estilete; Tb, tubo bucal; Upp, uñas primer par de patas; Utp, uñas tercer par de patas. Fotografías de Jerez y Narváez, 2000.
Esta especie se caracteriza por ser depredadora; en el contenido estomacal de los individuos colectados se encontraron varios aparatos bucales (trophis) de rotíferos bdelloideos (invertebrados acuáticos microscópicos que habitan en los musgos; presentan un cuerpo alargado de forma telescópica, divididos en una región anterior, un tronco grueso y un pie terminal; su característica principal es la presencia de un cilio cefálico a manera de corona).
Similitud entre las estaciones de muestreo
En el análisis de similitud (Figs. 5a y 5b) se puede establecer que existen diferencias en cuanto a la composición de tardígrados; el primer grupo conformado por las estaciones uno y dos, comparten las especies de tardígrados Pseudechiniscus novaezeelandiae, Macrobiotus hufelandii e Hypsibius sp. y poseen especies que son propias de cada una de las estaciones como Macrobiotus islandicus e Hypsibius arcticus para la estación uno y Macrobiotus areolatus, Isohypsibius prosostomus, Calohypsibius verrucosus para la estación dos. La especie Macrobiotus richtersi se encontró en las estaciones uno y cuatro; Milnesium tardigradum en las estaciones dos y cuatro; Macrobiotus harmsworthi en las estaciones dos, tres y cuatro. El segundo grupo conformado por las estaciones tres y cuatro, correspondientes a las de mayor altitud, comparten especies como Macrobiotus cf occidentalis y Macrobiotus harmsworthi. De este grupo sólo la estación cuatro presenta especies propias: Minibiotus intermedius e Itaquascon sp.
El agrupamiento junto con los porcentajes de disimilaridad de Bray-Curtis (1957) prueban la hipótesis de que existen diferencias en cuanto a la composición de tardígrados entre las estaciones de muestreo. La estación uno presenta un 57,14% de disimilaridad con la estación dos con la que forma el primer grupo; 100% de disimilaridad con la estación tres y un 83,33% con la estación cuatro. Se aprecia que la mayoría de las estaciones poseen especies propias de tardígrados que no se encuentran en las demás estaciones. Dicha presencia puede ser ocasionada por las diferencias en composición de la vegetación arbórea de las estaciones, a la altitud como factor modificador de la temperatura, a cambios microclimáticos de humedad, temperatura y luminosidad, los cuales son factores que afectan tanto la distribución del sustrato como las especies de tardígrados que los habitan.
Clave Dicotómica Para Los Tardígrados de la Reserva el diviso (Santander)
1a. Cirro lateral A presente ……………………………………………………………….. Pseudechiniscus (P. novaezeelandiae)
1b. Cirro lateral A ausente ……………………………………………………………………………………………………………………………………… 2
2a. Cabeza con papilas cefálicas ………………………………………………………………………………………… Milnesium (M. tardigradum)
2b. Cabeza sin papilas cefálicas ……………………………………………………………………………………………………………………………… 3
3a. Dos uñas dobles en cada pata similares en forma y tamaño secuencia de las ramas 2:1:1:2 (secundaria: primaria: primaria: secundaria) ……………………………………………………………………………………………………………………………… 4
3b. Dos uñas dobles en cada pata usualmente diferentes en forma y tamaño, secuencia de las ramas 2:1:2:1 (secundaria: primaria: secundaria: primaria) …………………………………………………………………………………………………………………………….. ..5
4a. Soporte del estilete unido cerca de la mitad del tubo bucal …………………………………………….. Minibiotus (M. intermedius)
4b. Soporte del estilete unido en la mitad posterior del tubo bucal ……………………………………………………… Macrobiotus
5a. Faringe sin placoides ………………………………………………………………………………………………………………….. Itaquascon (I. sp.1)
5b. Faringe con placoides ………………………………………………………………………………………………………………………………………… 6
6a. Ramificaciones primaria y secundaria de las uñas rígidamente conectadas, uñas de igual tamaño …………………………………………………………………. Calohypsibius (C. verrucosus)
6b. Uñas con conexión flexible entre ramificación primaria y secundaria ………………………………………………………………………………………………………………………………………………… 7
7a. Rama secundaria de la uña exterior forma un ángulo recto con la base común de la uña ………………………………………………………………………………………………. Isohypsibius (I. prosostomus)
7b. Rama secundaria de la uña exterior no forma un ángulo recto con la base común de la uña ……………………………………………………………………………………………………………….. Hypsibius
Clave Para El Género Macrobiotus
1a. Individuos con granulaciones dorsales cuticulares densamente distribuidas …………………………………………………………………………………………………………. M. occidentalis
1b. Individuos con cutícula lisa ………………………………………………………………………………………………………………………………… 2
2a. Dos macroplacoides presentes …………………………………………………………………………………………………………………………… 3
2b. Tres macroplacoides presentes …………………………………………………………………………………………………………………………. 4
3a. Con microplacoides ………………………………………………………………………………………………………………………….. M. hufelandii
3b. Sin microplacoides ………………………………………………………………………………………………………………………….. M. islandicus
4a. Microplacoides presentes ………………………………………………………………………………………………………………………………….. 5
4b. Microplacoides ausentes ……………………………………………………………………………………………………………………. M. areolatus
5a. Tubo bucal muy ancho; distancia del borde inferior del tubo bucal al sitio de inserción de los estiletes menor o igual al ancho del tubo bucal …………………………………………………………………………………………………………………… M. richtersi
5b. Tubo bucal delgado; distancia del borde inferior del tubo bucal al sitio de inserción de los estiletes mayor o igual al ancho del tubo bucal.. ……………………………………………………………………………………… M. harmsworthi
Clave Para El Género Hypsibius
1a. Individuos con microplacoides …………………………………………………………………………………………………………………… H. sp.1
1b. Individuos sin microplacoides …………………………………………………………………………………………………………………. H. arcticus
Preferencia de los tardígrados por los musgos
Las especies de musgos en las que se registró el mayor número de especies de tardígrados son Lepyrodon tomentosus y Sematophyllum insularum con seis especies cada una. Lepyrodon tomentosus se encontró desde la estación dos a 1850 metros de altitud, hasta la estación tres el cerro La Judía a 2010 metros de altitud, lo que implica que esta especie de musgo tolera condiciones de luminosidad tan opuestas como las presentadas entre la estación dos que corresponde a un bosque de cipreses abierto, que permite mayor luminosidad y exposición a las corrientes de aire y a la deshidratación; mientras la estación tres, que es la más elevada, se caracteriza por la presencia de vegetación primaria y secundaria que forman una especie de bóveda en el dosel que impide el paso de luz, siendo éste un lugar oscuro, presentando menor exposición a las corrientes de aire y mayor humedad. La especie de musgo Sematophyllum insularum fue colectada en la estación cuatro a 1970 metros de altitud en un bosque de pinos. Estas dos especies de musgos presentan como características particulares el hábito pleurocárpico y células de la lámina fusiformes y lisas; esto permite establecer que tal vez para los tardígrados favorezcan su alimentación y es muy probable que el hábito pleurocárpico tenga mayor importancia en la retención de agua y por lo tanto de humedad, y dé cierta resistencia a la evaporación. Es muy importante anotar que se desconocen muchas de las sustancias producidas en el metabolismo secundario de los musgos, sustancias que pueden jugar un papel importante en la selección o preferencia de los tardígrados por un musgo determinado.
Milnesium tardigradum, A, Aparato bucal, contraste de fase, 40X; B, Uñas cuarto par de patas, contraste de fase, 40X. B, boca; Es, estilete; F, furca; Tb, tubo bucal; Upp, uñas primer par de patas; Rp, ramificación primaria; Rs, ramificación secundaria. Fotografías de Jerez y Narváez, 2000.
Agrupamiento de estaciones de acuerdo con la composición de tardígrados.
Agrupamiento de especies de tardígrados de acuerdo con la presencia en las estaciones.
Conclusiones
De las especies de tardígrados encontradas en los musgos epífitos sobre cortezas de árbol, el 57% corresponde a registros nuevos para Colombia, lo que indica que permanece sin explorar el gran potencial biológico de este tipo de invertebrados en el país.
Las especies de musgos Lepyrodon tomentosus y Sematophyllum insularum constituyeron los mejores nichos para albergar especies de tardígrados.
Macrobiotus harmsworthi constituyó la especie de tardígrado común de la reserva.
Existen diferencias en la composición de tardígrados entre las estaciones de muestreo.
Se destacan las estaciones uno, dos y cuatro, por presentar especies propias, lo que demuestra cierto grado de distribución altitudinal, a pesar que los rangos altitudinales son cortos (70 m en promedio), lo cual produce cambios suficientes para generar hábitats específicos.
Se presenta un comportamiento diferencial en la distribución de los tardígrados, debido a la composición de la vegetación superior que en gran parte condiciona las características microclimáticas donde se establecen los musgos; encontrándose especies propias en cada una de las estaciones, exceptuando la estación "La Judía", debido a las características de su bosque, especialmente la luminosidad baja.
Dentro de la comunidad de tardígrados en musgos lignícolas de la Reserva El Diviso se presentan especies generalistas y especialistas en el uso de estos nichos.
Las comunidades de briófitos representan un alto potencial como microecosistemas ecológicos, pues es este estudio aunque sólo se tuvieron en cuenta los tardígrados, también se aprecian componentes importantes en esta red trófica como son los rotíferos bdelloideos, gastrotricos, nemátodos, protozoos y artrópodos, estos últimos pueden ser vectores de organismos patógenos como bacterias u hongos para los animales o las plantas, ya que llevan a cabo alguna fase de su ciclo biológico en los musgos que en cierta medida los protege de los mecanismos de control por insecticidas, por lo que el conocimiento de su hábitat y su interrelación con los briófitos puede ser de gran importancia económica como lo plantean Delgadillo y Cárdenas (1990).
Footnotes
Agradecimientos
Los autores expresan agradecimientos a la Corporación Autónoma Regional para la Defensa de la Meseta de Bucaramanga (CDMB) por conceder el permiso para trabajar en la Reserva El Diviso, al Decanato de la Facultad de Ciencias de la Universidad Industrial de Santander (UIS) por las gestiones realizadas para acceder al uso de equipos, al personal del laboratorio de genética de la Facultad de Salud de la UIS por el préstamo del microscopio de contraste de fase y equipo de fotografía, al laboratorio de Paleontología y Sedimentaria de la Escuela de Geología UIS por facilitar sus equipos de medición y muy especialmente a los doctores Diane Nelson, East Tennessee State University (USA) por sus recomendaciones y material bibliográfico suministrado y Roberto Bertolani, Università Degli Studi Di Modena (Italia) por la ayuda en la determinación de algunos especímenes, material bibliográfico y sugerencias para la realización de esta investigación.