Abstract
Studies about presence and abundance of native parasitoids of citrus leafminer Phyllocnistis citrella Stainton (Lepidoptera: Gracillariidae), was done during March 1997 to August 1998 in Acacias, Restrepo, Lejanias and Villavicencio, four citrus productive zones of eastern plains piedmont, located in the Department of Meta, Colombia. It was determinate the presence of nine different species parasitoids of larvae and pupae of citrus leafminer. Results show that most frequent parasitoids are Cirrospilus spp., Closterocerus sp. and Galeopsomyia fausta. (Hymenoptera: Pteromalidae), Each of them were found in all citrus areas studied in the Meta Department, specially in the localities of Acacias, Restrepo and Lejanias. There are tree new country records among the reported species: Closterocerus sp., Horismenus sp., and Cirrospilus spp. (Hymenoptera: Pteromalidae). In addition to this fact, Galeopsomyia fausta is a pupae parasitoid and Closterocerus sp. a larval superparasitoid. The presence of this beneficial insects represent a high possibility of natural pest regulation and a great biological control potential to citrus leafminer in the region. Parasitoids were identified by Dr. Jhon LaSalle from International Institute of Entomology IIE - London, and confirmed by Dr. Mike Schauff from Smithsonian Institute - USA.
Introducción
El minador de los cítricos Phyllocnistis citrella Stainton, es una de las plagas de mayor importancia para los cítricos en el mundo (Knapp 1988; Peña et al. 1996). En Colombia su presencia fue señalada durante el mes de marzo de 1995 en la zona central cafetera y su diseminación hacia otras áreas citrícolas no se hizo esperar (Castaño 1996).
En el departamento del Meta este insecto fue registrado por primera vez durante el mes de noviembre de 1995, por personal técnico de CORPOICA. Debido a la importancia del minador de los cítricos como nueva plaga para Colombia y los llanos orientales, se desarrolló un plan de investigación que comprende estudios sobre biología, hábitos, enemigos naturales, distribución, fluctuación poblacional, niveles de daño y métodos de control.
Los enemigos naturales, principalmente parasitoides de larvas y pupas, se destacan como uno de los principales factores que regula la población de esta plaga en las zonas donde se logra establecer (Morakote & Ujiye 1992; Nedle et al. 1995). Los primeros reconocimientos en los llanos orientales, indican que existe una amplia gama de enemigos naturales del minador de los cítricos, lo cual posiblemente disminuye los daños que causa a los cultivos de cítricos en la región. Entre los insectos benéficos encontrados en este estudio, se destacan algunos parasitoides que han sido señalados en otros países e inclusive han sido utilizados para investigaciones sobre su cría masiva y utilización como alternativa de control biológico de la plaga (Smith y Hoy 1995; Argov y Rossler 1996; Subba y Ramamani 1965).
El desconocimiento de los controladores biológicos de esta plaga en la región, hace necesario efectuar los estudios respectivos. El presente trabajo de investigación busca determinar la presencia, distribución y porcentajes de control natural de los parasitoides del minador de los cítricos P. citrella en las zonas productoras de cítricos del piedemonte llanero en el departamento del Meta.
Materiales y Métodos
La investigación sobre reconocimiento y evaluación del parasitismo natural del minador de los cítricos se realizó durante los meses de marzo de 1997 a agosto de 1998 en 4 localidades: Acacias, Restrepo, Lejanías y Villavicencio, esta última situada en el Centro de Investigación La Libertad de CORPOICA.
En cada localidad se trabajó en huertos comerciales de naranja Valencia, mandarina Cleopatra y Tangelo mineola con promedio de 20 ha, en las cuales se efectúa manejo integrado de plagas. Para la determinación del parasitismo natural del minador, semanalmente en cada huerto se realizaron muestreos y recolecciones al azar de hojas, con presencia de larvas y pupas del minador de los cítricos P. citrella.
El material recolectado en el campo, se seleccionó y clasificó en el laboratorio de Entomología del Centro de Investigación La libertad de CORPOICA, con temperatura promedio de 24°C y humedad relativa del 80%. Para obtener el porcentaje de parasitismo natural del minador de los cítricos, se contabilizó el número de larvas y pupas de la plaga presentes en el follaje recolectado y se agrupó por localidad y fecha de recolección dentro de porrones de vidrio sellados con tela de tul. Durante los días posteriores, se observó y contabilizó la cantidad de parasitoides y los adultos de la plaga emergidos de cada muestra. Con los registros obtenidos se determinó el número de larvas y pupas parasitadas y se calculó el porcentaje de parasitismo ejercido por cada una de las especies encontradas. Posteriormente se efectuó el análisis estadístico mediante pruebas de varianza y comparación de medias.
Resultados y Discusión
Se determinaron nueve especies diferentes de parasitoides de larvas y pupas del minador P. citrella, todas pertenecientes al orden Hymenoptera, ocho de ellas de la familia Eulophidae y una especie no descrita de la familia Braconidae, subfamilia Horminae (Tabla 1).
Enemigos Naturales del Minador Phyllocnistis citrella registrados en los Llanos Orientales. 1997-1998
Las especies Closterocerus sp., Horismenus sp. y tres especies de Cirruspilus spp., son nuevos registros para Colombia y se hallaron efectuando apreciables porcentajes de parasitismo en todas las zonas de estudio. La avispita Galeopsomyia fausta, es una especie recientemente descrita (La Salle y Peña) la cual se detectó en todas las zonas evaluadas. Closterocerus sp. además de ser el parasitoide natural de mayor importancia y distribución en el Piedemonte Llanero, puesto que se encontró durante todas las épocas de estudio en las cuatro localidades, presenta multiparasitismo ya que se desarrollan 3 individuos, en promedio, por cada larva del minador parasitada.
En Villavicencio se encontraron todas las nueve especies de parasitoides del minador de los cítricos en este estudio (Closterocerus sp., G. fausta, E. tischeeriae, Horismenus sp., Allobracon sp., Zagrammosoma sp., y tres especies de Cirrospilus spp.). En Acacías y Restrepo, se hallaron los mismos beneficios, a excepción de Allobracon sp. y Zagrammosoma sp. En la localidad de Lejanías se hallaron los mismos parasitoides registrados en Villavicencio menos Zagrammosoma sp.
De las cuatro localidades, Restrepo alcanzó el mayor promedio de parasitismo con 14,41% y presentó diferencias significativas con relación a las demás localidades evaluadas. Lejanías presentó niveles intermedios de parasitismo durante los dos años, con promedios de 10.91%. La localidad de Acacías registró 7.06% de control natural sin diferencias significativas con Lejanías. En Vilavicencio se encontró el menor promedio de parasitismo natural con 6.44%, debido a que, durante la epoca de estudio, el huerto se encontraba en estapa de establecimiento, lo cual desfavorece el asentamiento de los insectos benéficos, aún cuando se detectó un parasitismo importante de E. lischeriae durante el segundo año (Tabla 2).
Promedio de larvas y pupas del minador de los cítricos Phyllocnistis citrella parasitadas por controladores naturales en el piedemonte del Meta (1997 - 1998)
Promedios con la misma letra entre localidades no son significativamente diferentes (LSD 5%)
Los controladores biológicos con mayores promedios generales de parasitismo por localidad fueron Closterocerus sp con 4.85% de larvas parasitadas, seguido por Cirrospilus sppp. con 4.74% y 4.37% en las localidades de Restrepo y Lejanías respectivamente (Tabla 2). El comportamiento general del parasitismo natural del minador de los cítricos P. citrella, en el piedemonte llanero, se presenta en la figura 1.
De acuerdo con la figura 1 el parasitismo natural del minador de los cítricos se presentó en las cuatro localidades estudiadas, con promedios que fluctúan por debajo del 25%. Se observa una tendencia hacia mayores porcentajes para el segundo año del estudio en la localidad de La Libertad y una tendencia estable entre 5% y 10% para la localidad de Acacías durante los dos años de evaluación. En Restrepo se presentaron los más altos porcentajes de parasitismo y las fluctuaciones poblacionales de los controladores biológicos fueron más notorias, entre 10% y 25%, seguido por la localidad de Lejanías que mostró fluctuaciones entre 5% y 15% (Fig. 1).
Los parasitoides de mayor incidencia para la localidad de Acacías fueron Cirrospilus spp. con un promedio de 2.52% individuos parasitados, seguido por E. tischerriae con 1.15% y Horismenus sp. con 1.48%. Las especies Closterocerus sp. y G. fausta presentaron promedios bajos de parasitismo con 1.08% y 0.81% sobre un total 7058 larvas de minador evaluadas. Los promedios mensuales de parasitismo mensuales de parasitismo para esta localidad se presentan en la tabla 3.
Parasitismo natural del minador de los cítricos Phyllocnistis citrella en el piedemonte llanero. Localidad: Acacías, 1997-1998
Se refiere a : Elasmus trischeriae y Horismenus sp.
En la localidad de Restrepo se registraron las mismas siete especies de controladores bilógicos presentes en Acacías. Los porcentajes de control natural fueron mayores que los de las demás zonas estudiadas. Sobre un total de 5473 larvas y pupas evaluadas, se encontró 14.41% de parasitismo. Durante los meses de mayo a noviembre se registró incremento poblacional de los parasitoides y para dicha época en 1997, esta zona presentó niveles entre 11.68% y 28.48% de parasitismo (Tabla 4).
Parasitismo natural del minador de los cítricos Phyllocnistis citrella en el piedemonte llanero. Localidad: Restrepo, 1997-1998
Se refiere a : Elasmus trischeriae y Horismenus sp.
Entre las especies registradas en la localidad de Restrepo, Closterocerus sp. y Cirrospilus spp. presentaron los mayores porcentajes de control durante el mes de mayo a noviembre y disminuyeron durante diciembre a abril. Las tres especies de Cirrospilus spp. alcanzaron el mayor nivel de parasitismo mensual durante el mes de noviembre de 1997 con 20%. Closterocerus sp. presentó Jos máximos porcentajes mensuales promedio en septiembre con 7.45% y 7.489% para Jos años 1997 y 1998, respectivamente. Una especie poco frecuente, G. fausta presentó escasos niveles con 0.91 % de parasitismo total y no se registró durante los meses de noviembre a abril. Las especies E. tischeriae y Horismenus sp. se presentaron en esta localidad más frecuentemente que en las demás localidades y alcanzaron sobre el total de 5473 larvas evaluadas, un promedio general de parasitismo de 3.88%. con promedios mensuales por encima del 10% (Tabla 4).
En el C.I. La Libertad los promedios mensuales de parasitismo son los más bajos comparados con las otras zonas estudiadas, debido especialmente a que durante el primer año de evaluación los cítricos se encontraban en la etapa inicial de desarrollo y no superaban un año de siembra, por lo cual los insectos benéficos aún no se encontraban totalmente establecidos dentro del huerto. Sobre un total de 5473 individuos del minador evaluados se encontraron únicamente 6.44% parasitados, lo cual se considera un bajo nivel de control natural (Tabla 5). Sin embargo, en esta localidad se deben resaltar importantes incrementos poblacionales de E. tischeriae durante marzo a abril y de Galeopsomyia fausta durante agosto a septiembre de 1998, especies benéficas promisorias para ser utilizadas como control biológico o para favorecer en el futuro sus incrementos poblacionales dentro de las plantaciones de cítricos de la región.
Parasitismo natural del minador de los cítricos Phyllocnistis citrella en el piedemonte llanero. Localidad: Villavicencio (C.I. La Libertad). 1997 - 1998
Se refiere a : Horismenus sp., Zagrammosoma sp. y Allobracon sp.
En la localidad de Lejanías, los parasitoides que mayor control natural efectuaron sobre el minador fueron las tres especies de Cirrospilus sp. con 4.10% de parasitismo sobre un total de 6278 larvas evaluadas; estas especies se destacan por sus altos porcentajes de parasitismo promedio mensual registrados durante octubre y noviembre de 1997, con promedios de 15.57% Y 10.48% respectivamente, lo cual debe considerarse como buen control natural que debe ser preservado en la zona (Tabla 6).
Parasitismo natural del minador de los cítricos Phyllocnistis citrella en el piedemonte llanero. Localidad: Lejanías, 1997-1998
Se refiere a: E. tischeriae y Allobracon sp.

Tendencia de los promedios de parasitismo natural del minador de los cítricos Phyllocnistis citrella en el Piedemonte del Departamento del Meta. 1997-1998
Conclusiones
El minador de los cítricos Phyllocnistis citrella es una nueva plaga de los cítricos en los llanos orientales y se encuentra establecida en el piedemonte del departamento del Meta.
Se registraron nueve especies diferentes de parasitoides del orden Hymenoptera ejerciendo control natural del minador de los cítricos Phyllocnistis citrella. Ocho de estas especies pertenecen a la familia Eulophidae y una a la familia Braconidae subfamilia Horminae.
Siete de las especies de enemigos naturales del minador de los cítricos Phyllocnistis citrella registradas en este estudio, se encuentran distribuidas en las cuatro zonas productoras de cítricos del piedemonte del departamento del Meta a excepción de Zagrammosoma sp. que se registró únicamente en la localidad de Villavicencio y Lejanías. Allobracon sp. que se registró en Villavicencio.
Los resultados indican que el parasitoide más frecuente y con mayores porcentajes de parasitismo son Cirrospilus spp. y Closterocerus sp. También presentó buenos porcentajes de parasitismo Galeopsomyia fausta.
La presencia y distribución de estos parasitoides del Phyllocnistis citrella en las zonas del piedemonte del departamento del Meta, constituye una gran reserva de control natural, que debe ser preservada para prevenir incrementos poblacionales de la plaga y evitar desbalances agroecológicos en las zonas de producción de cítricos.
