The effect of the parasitoid Cephalonomia stephanoderis Betrem on low level populations of the coffee berry borer Hypothenemus hampei (Ferrari) was studied in CENICAFE and in two 1 ha arabica (var Colombia) coffee plots of a coffee farm in Caldas, Colombia. One plot was a control managed according to the criteria of the administrator of the farm, and incluided four applications of endosulfan and two of the fungus Beauberia bassiana. In the other plot, the only control measure was to release about 2 million parasitoids over the course of a year. In both plots there were regular monthly collections of ripe berries. The parasitoids established themselves in the plot at infestation levels of < 5%. Throughout the year there were no significant differences in infestation between the two plots. There were significant reduction in the number of biological stages of H. hampei in berries collected from the tree and ground, especially towards the end of the study period. Percentage parasitism varied between 3,6 and 18,2% (mean 10,2%) in tree berries and 0 to 8% (mean 3,4%) in ground berries. These results are discussed in relation to their possible incorporation into an integrated management programme for the borer.
La broca del café Hypothenemus hampei (Ferrari) es el insecto plaga de mayor importancia en plantaciones de café en el mundo (Le Pelley 1973). En la mayoría de los países cafeteros, el control de H. hampei se ha fundamentado únicamente en el uso de insecticidas. Estos insecticidas deterioran el medio ambiente, afectan al hombre, a los animales domésticos, a la fauna y entomofauna de benéficos presentes en los agroecosistemas cafeteros.
Desde 1988, para el control de la broca en Colombia, la Federación Nacional de Cafeteros, a través de Cenicafé, viene implementando un programa de manejo integrado de la broca con énfasis en el control biológico, mediante el uso de parasitoides de origen africano y los hongos entomopatógenos Beauveria bassiana y Metarhizium anisopliae (Bustillo 1990; Orozco 1993).
El parasitoide C. stephanoderis es uno de los enemigos naturales más promisorios de la broca, debido a su fácil adaptabilidad en varias zonas cafeteras de Africa y América, a lo específico de su dieta y a la existencia de una metodología de cría masiva a nivel de laboratorio (Koch 1973; Barrera et al. 1991; Benavides et al. 1994; Orozco 1995; Portilla y Bustillo 1995; Aristizábal 1995; Orozco y Aristizábal 1996; Aristizábal et al. 1996).
Ticheler (1963) presentó las primeras observaciones sobre C. stephanoderis en cuanto a la biología y hábitos, lo consideró como el parasitoide de mayor importancia en el control biológico de la broca en Costa de Marfil, pues registró parasitismos de 27% en frutos rojos y 50% en frutos negros. Koch (1973), en Costa de Marfil, registró parasitismos entre el 20% y el 30% en condiciones de campo. Barrera et al. (1991) en México, después de liberar adultos de C. stephanoderis, encontraron evidencias de su establecimiento y observaron hasta un 30% de parasitismo. En Colombia, Benavides et al. (1994) observaron parasitismos comprendidos entre 22% y 65%, cuando los niveles de infestación de broca fueron mayores al 80%. Por lo tanto, esta investigación tuvo como principal objetivo evaluar el parasitismo de C. stephanoderis sobre poblaciones de H. hampei con niveles de infestación inferiores al 5% en condiciones de campo y determinar si el parasitoide logra establecerse bajo dichas condiciones.
Materiales y Métodos
Esta investigación se realizó entre marzo de 1994 y junio de 1995, en la finca San Nicolás, Chinchiná, (Caldas), ubicada a 1390 msnm, y con 20,8°C de temperatura media anual, 2489 mm de precipitación anual acumulada, 80% de humedad relativa, en dos lotes de café variedad Colombia, de una hectárea cada uno, de segundo a tercer año de cosecha con una densidad de 10.000 árboles por hectárea cada uno, inicialmente ambos con el 1% de infestación de broca.
En el primer lote, el manejo de la broca se hizo según el criterio del administrador de la finca; en dicho lote se realizaron 4 aspersiones generalizadas de endosulfan en dosis comerciales, en los meses de abril, mayo, junio de 1994 y junio de 1995; además se realizaron dos aplicaciones del hongo B. bassiana en los meses de septiembre se 1994 y marzo de 1995, finalmente se realizaron las recolecciones periódicas de frutos maduros cada 25 a 30 días; en el segundo lote, se liberaron cerca de 2 millones de adultos de C. stephanoderis y se realizaron las recolecciones de frutos maduros como medidas de control contra la plaga.
Para evaluar el nivel de infestación de H. hampei en cada lote, se seleccionaron 100 árboles al azar, en cada árbol se evaluaron 3 ramas productivas ubicadas en los estratos bajo, medio y alto; se cuantificó el número total de frutos de cada rama, el número de frutos infestados y se obtuvo el porcentaje de infestación correspondiente a cada estrato. Finalmente, se calculó el porcentaje de infestación ponderado entre todos los estratos, esta evaluación se realizó mensualmente.
Para conocer la cantidad de parasitoides a liberar en el campo, se seleccionaron 100 árboles al azar, se cuantificó el número total de ramas productivas de cada árbol, posteriormente se cuantificó el total de frutos infestados con H. hampei en el 25% de las ramas productivas, luego se calculó el promedio de frutos infestados por árbol y el total de frutos infestados en el lote, teniendo en cuenta una densidad de 10.000 árboles por hectárea. Mensualmente se recolectó al azar dentro del lote una muestra de 500 frutos infestados, los cuales se clasificaron por porcentaje de participación según su estado de desarrollo fisiológico en verdes, pintones, maduros, sobremaduros y secos; finalmente, del total de frutos infestados en el lote, se calculó la cantidad de frutos susceptibles de ser parasitados por las avispas, es decir, los frutos que presentaron mayor cantidad de estados inmaduros de H. hampei, los cuales correspondieron a la sumatoria porcentual de frutos maduros, sobremaduros y secos.
Para evaluar el parasitismo de C. stephanoderis, el número de estados biológicos de H. hampei y el número de estados biológicos del parasitoide, tanto en frutos infestados de la planta como del suelo, mensualmente se recolectó en cada lote, una muestra de 400 frutos de la planta y 100 frutos del suelo, los cuales fueron transportados hasta el laboratorio de entomología de Cenicafé, en donde se realizaron las disecciones pertinentes a través de observaciones al estereoscopio.
Para determinar el porcentaje de parasitismo de C. stephanoderis presentado en las épocas de cosecha (principal y de mitaca), se colectó, antes de iniciar el proceso de beneficio, una muestra de 300 frutos maduros infestados con H. hampei recién recolectados por los cosechadores. Dicha evaluación se realizó durante la cosecha principal de 1994 en los meses de septiembre, octubre y noviembre y durante la cosecha de mitaca de 1995 en los meses de marzo, abril y mayo.
Mediante la prueba de comparación entre dos promedios de dos proporciones se analizaron estadísticamente los datos correspondientes a los niveles de infestación de H. hampei de los dos lotes, comparando dichos niveles mensualmente. Mediante pruebas de t se compararon estadísticamente el número de estados biológicos de H. hampei y el número de estados biológicos de C. stephanoderis presentados mensualmente en ambos lotes en los estratos planta y suelo.
Resultados y Discusión
En el lote 2 (con C. stephanoderis), se liberaron al rededor de dos millones de adultos de C. stephanoderis en diferentes épocas del año (Tabla 1). Debido al transporte y al manipuleo de los parasitoides desde Cenicafé hasta el lote de café, se presentó en promedio 8,9% de mortalidad de adultos de C. stephanoderis al momento de la liberación.
Niveles de infestación de H. hampei en el campo
Según la prueba de comparación estadística entre dos proporciones, no se encontraron diferencias significativas entre los niveles de infestación de los dos lotes (Tabla 2). En el lote administrado por el caficultor, el nivel de infestación ponderado de H. hampei se mantuvo por debajo del 5% hasta el mes de febrero de 1995 y en el lote con parasitoides hasta el mes de enero de 1995.
Debido a las condiciones climatológicas presentadas en la región, los niveles de infestación se incrementaron en los meses de marzo y abril de 1995 en ambos lotes (Tabla 2). Después de tres meses de verano se presentaron lluvias a finales de febrero y durante marzo de 1995 por tanto se observó una alta emergencia de adultos de H. hampei atacando los frutos de café en ambos lotes. Similar situación observó Ticheler (1963), al afirmar que las temperaturas y las humedades relativas altas son condiciones ambientales que favorecen los ataques de la broca, igualmente, Baker et al. (1992) observaron que la humedad estimula la emergencia de adultos de H. hampei.
Cantidad de adultos de C. stephanoderis liberados. Lote 2, finca San Nicolás, Chinchiná, Caldas.
Fecha de liberación
Cantidad de parasitoides (miles)
Porcentaje de mortalidad (%)
Parasitoides efectivos (miles)
Julio 14/94
30
8
27,6
Agosto 18/94
41
5
39
Octubre 30/94
70
11,5
60,2
Noviembre 20/94
558
19.2
450,8
Diciembre 18/94
236
9
214,8
Enero 19/95
220
5
209
Febrero 22/95
215
6,2
201,7
Marzo 22/95
394
10
354,6
Abril 12/95
372
6,5
347.8
Total
2136
Promedio 8,9%
1907,12
Las ramas productivas en el estrato bajo de los árboles sólo representaron el 14% de la producción de café en ambos lotes; sin embargo, mostraron los mayores niveles de infestación de H. hampei, alcanzando valores de 70,6 y 72,9% en los lotes 1 y 2 respectivamente (Tabla 2). Lo anterior posiblemente fue debido a los siguientes aspectos: 1- Condiciones de microclima presentadas en las ramas bajeras, con menos luz y más humedad, 2- Ineficiencia en la recolección de frutos de café maduros, sobremaduros y secos en dichas ramas, por estar cerca al suelo y 3- Emergencia de hembras adultas de H. hampei procedentes de frutos infestados caídos al suelo.
Las ramas productivas en el estrato medio de los árboles representaron el 76% de la producción de café en ambos lotes, observándose niveles de infestación de H. hampei ligeramente superiores en el lote con C. stephanoderis respecto al lote del agricultor; sin embargo, no se obtuvieron diferencias estadísticas entre ambos lotes. En los meses de marzo y abril de 1995, se observaron los mayores niveles de infestación de H. hampei en ambos lotes, debido a las condiciones climáticas explicadas anteriormente.
Porcentajes de infestación de H. hampei en los diferentes estratos de los árboles y prueba de comparación estadística entre dos proporciones (Z) para los porcentajes de infestación ponderados de H. hampei. Lote 1 (administrado por el agricultor), lote 2 (con C. stephanoderis), finca San Nicolás, Chinchiná, Caldas.
Infestación de H. hampei (%) y prueba de comparación estadística entre dos proporciones
Valores de Z mayores a 1,96 presentan diferencias significativas entre los tratamientos.
En las ramas productivas del estrato alto de los árboles los niveles de infestación de H. hampei fueron inferiores al 4% en los dos lotes y la participación de la producción de café fue sólo del 10%, por tanto, el ataque de broca no representó mayor importancia en dichas ramas.
Los resultados anteriores sugieren que el parasitoide C. stephanoderis ejerce una acción de control sobre la plaga, ya que los niveles de infestación de H. hampei no presentaron diferencias significativas entre los dos lotes. Por tanto, resulta ser promisoria la utilización de este agente de control biológico dentro del programa de manejo integrado de la broca, ya que se minimizan los efectos colaterales en el agroecosistema cafetero al reducir las aplicaciones del insecticida endosulfan, a la vez se conserva la entomofauna benéfica; sin embargo, es necesario producir el parasitoide a nivel de laboratorio a costos inferiores que los actuales, para liberar cantidades altas como medida de control en las zonas cafeteras infestadas con H. hampei en Colombia.
Estados biológicos de H. hampei dentro de los frutos de café
Según las pruebas de t, al comparar mensualmente el número promedio de estados biológicos de H. hampei dentro de los frutos de café procedentes de las plantas, se encontraron diferencias significativas (P = 0,0001) entre los lotes (Tabla 3). En los meses de enero a mayo de 1995, se presentaron los mayores niveles de infestación de broca, lote 1 entre 3,11 y 12,76 % de infestación y lote 2 entre 4,57 y 14,55% de infestación, respectivamente; el número promedio de estados inmaduros de H. hampei, fue estadísticamente igual y/o significativamente menor en el lote con C. stephanoderis con respecto al lote del agricultor.
Prueba de t para el número promedio de estados biológicos de H. hampei en frutos procedentes de planta y del suelo. L1 = Lote administrado por el agricultor. L2 = Lote con C. stephanoderis. Finca San Nicolás, Chinchiná, Caldas.
Número promedio de estados biológicos de H. hampei
Al comparar mensualmente el número promedio de estados biológicos de H. hampei en los frutos recolectados del suelo, se encontraron diferencias significativas (P = 0,0001) entre los lotes. En los meses de febrero y marzo de 1995, las cantidades promedias de estados inmaduros de H. hampei fueron significativamente menores en el lote con C. stephanoderis.
Debido al período de lluvias de los meses de abril y mayo de 1995 se aceleró la descomposición de los frutos de café caídos al suelo, por lo tanto en dichos meses no se encontraron muestras de frutos (Tabla 3).
Según los resultados anteriores, se demuestra que liberaciones frecuentes del parasitoide C. stephanoderis ejercen un control sobre la población de broca, al disminuir significativamente el número de estados biológicos de la plaga, especialmente cuando el parasitoide logra establecerse en el campo.
Koch (1973) en Costa de Marfil, Ramírez (1992) en México y Benavides et al. (1994) en Colombia, coinciden en afirmar que después de establecerse el parasitoide C. stephanoderis en los cafetales, se observa una disminución significativa de las poblaciones de H. hampei en el campo.
Niveles de parasitismo y estados biológicos de C. stephanoderis
Los niveles de parasitismo presentados en los frutos colectados de las plantas oscilaron entre 3,6% y 18,2%, con un promedio de 10,2 %; mientras que en los frutos recogidos del suelo oscilaron entre 0% a 8%, con un promedio de 3,4% (Fig. 1). El parasitismo total, es decir, la sumatoria del parasitismo en frutos de planta y del suelo, presentó valores comprendidos entre 5,3% y 26,6%, con 12,8 % en promedio. Al correlacionar el porcentaje de parasitismo de C. stephanoderis con el nivel de infestación ponderado de H. hampei, no se encontró una relación; sin embargo, se observó como tendencia mayor parasitismo en los meses de mayor incidencia de broca en el campo (Fig. 2).
En otras liberaciones de C. stephanoderis a nivel de campo, Barrera et al. (1991) en México, registraron un parasitismo hasta del 30%, Campos y Carrillo (1991) en Guatemala, observaron parasitismos que oscilaron entre 3 y 42%, Vega et al. (1991) en El Salvador encontraron hasta 36,5% y Benavides et al. (1994) en Colombia registraron parasitismos que oscilaron entre 2,6 a 65%. En las referencias citadas anteriormente, la cantidad de adultos de C. stephanoderis liberados fueron menores con respecto a las utilizadas en esta investigación, los porcentajes de parasitismos encontrados fueron variables, la metodología aplicada y las condiciones de campo fueron distintas y los niveles de infestación de H. hampei fueron altos, buscando en la mayoría de los casos el establecimiento del parasitoide en el campo; por tanto, a pesar de que no se tiene un mismo parámetro de comparación, los resultados de esta investigación demostraron que C. stephanoderis logró establecerse en cafetales con niveles bajos de infestación de broca, resultando promisorio como controlador biológico.
A partir de la primera liberación del parasitoide en julio de 1994 y durante las demás liberaciones, se encontró la presencia de C. stephanoderis en los frutos muestreados mensualmente, tanto en frutos de planta como del suelo. En los frutos colectados en las plantas, el promedio de estados biológicos de C. stephanoderis por fruto parasitado, osciló entre 7,6 ± 0,42 y 9,5 ± 0.6; mientras que en los frutos del suelo el promedio de estados inmaduros osciló entre 4,0± 0,1 y 7,5± 1,5 (Fig. 3). Sin embargo, estos valores son inferiores a los presentados en el laboratorio de producción de parasitoides de Cenicafé, el cual tiene en promedio 10 estados inmaduros por grano parasitado.
Niveles de parasitismo de C. stephanoderis en frutos colectados de plantas y del suelo, lote 2 (con liberaciones de C. stephanoderis). Finca San Nicolás, Chinchiná, Caldas.
Relación del parasitismo total de C. stephanoderis con la infestación ponderada de H. hampei. Lote 2 (con C. stephanoderis). Finca San Nicolás, Chinchiná, Caldas.
Número promedio de estados biológicos de C. stephanoderis por fruto parasitario estrato planta y suelo. Lote 2, finca San Nicolás, Chinchiná, Caldas.
Parasitismo de C. stephanoderis en frutos de café con diferentes estados de desarrollo fosiológico infestados con H. hampei. Lote 2, finca San Nicolás, Chinchiná, Caldas.
Estos resultados concuerdan con los registrados por Delgado y Sotomayor (1990) en el Ecuador y por Ramírez (1992) en México, en donde el porcentaje de parasitismo y los estados biológicos de C. stephanoderis presentaron diferencias significativas entre los estratos planta y suelo, observándose mayor parasitismo y mayor cantidad de estados inmaduros en los frutos de la planta.
Durante los meses de la cosecha principal de 1994 y la cosecha de mitaca de 1995, se observó en promedio 4,3 y 6,6% de parasitismo, por tanto se evidenció, que las prácticas de recolección no sólo eliminan frutos infestados con broca, sino también algunos frutos parasitados, impidiendo la emergencia de la nueva generación de C. stephanoderis existente en dichos frutos; sin embargo, para esos momentos la acción del parasitoide ha sido realizada, evitando la salida de brocas adultas especialmente cuando el café es secado al sol. Por tanto, se hace necesario realizar liberaciones después de los pases de cosecha, para reforzar la población de parasitoides en el lote donde ya se ha establecido.
Se observó que C. stephanoderis parasita frutos infestados con broca en diferentes estados de desarrollo fisiológico, desde frutos verdes hasta secos, siempre y cuando existan suficientes estados biológicos de la broca dentro de ellos (Fig. 4). El parasitismo promedio para los frutos verdes, pintones, maduros, sobre maduros y secos fue de 2,8%, 6%, 8,7%, 9% y 10,1%, respectivamente.
Los niveles de parasitismo presentados fueron relativamente bajos, sin embargo, aunque no se tienen datos referentes a la acción depredadora del parasitoide sobre la población de H. hampei en esta investigación, es posible que parte del control de la plaga fue debido a la acción depredadora y parte al parasitismo.
En Centro y Sur América, liberaciones de C. stephanoderis, han demostrado que el parasitoide es un agente biológico que se adapta y establece fácilmente en los cafetales (Barrera et al. 1991; Benavides et al. 1994), pero con altos niveles de infestación de broca, superiores al 25%. Por tanto los resultados de esta investigación fueron importantes, ya que se demostró que el parasitoide se estableció y ejerció un control sobre la población de broca con niveles bajos de infestación en el campo.
Conclusiones
El parasitoide C. stephanoderis logró establecerse en condiciones de campo con niveles bajos de infestación de H. hampei.
Las liberaciones del parasitoide C. stephanoderis en el campo disminuyeron significativamente la cantidad de estados inmaduros de H. hampei, tanto en frutos colectados en plantas como en el suelo, especialmente cuando el parasitoide se ha establecido en el cafetal.
Las liberaciones del parasitoide C. stephanoderis, más recolecciones frecuentes de frutos maduros de café, presentaron un efecto similar sobre el nivel de infestación de H. hampei en el campo, con respecto al manejo dado por el agricultor, en donde se realizaron cuatro aplicaciones del insecticida endosulfan y dos del hongo entomopatógeno B. bassiana, más recolecciones frecuentes de frutos maduros.
El parasitismo alcanzado por C. stephanoderis, a nivel de campo, osciló entre 3,6 y 18,2% en frutos colectados en plantas y entre 0 y 8% en frutos del suelo. El parasitismo total, es decir, la suma del parasitismo en planta y suelo, presentó valores que oscilaron entre 5,3 y 26,2%
En las épocas de cosechas (principal y de mitaca) no sólo se recolectan frutos infestados con H. hampei, sino también frutos parasitados, por lo tanto, una parte de la población del parasitoide C. stephanoderis que ha sido eliminada durante las cosechas, deberá ser recuperada con nuevas liberaciones del parasitoide en el cafetal.
Footnotes
Agradecimientos
Los autores de este trabajo agradecen a la Sra. Fanny de Restrepo, propietaria de la finca San Nicolás y al administrador Dr. Manuel Villegas G. por su valiosa colaboración.
Anexo 1. (Datos de la figura 1). Niveles de parasitismo de C. stephanoderis en frutos colectados de plantas y del suelo,lote 2 (con liberaciones de C. stephanoderis). Finca San Nicolás,Chinchiná,Caldas
Meses
Parasitismo
Frutos Planta %
Frutos Suelo %
Agosto 1994
8,95
0
Septiembre
4,41
1,53
Octubre
3,64
3,33
Noviembre
6,45
3,75
Diciembre
12,44
4,59
Enero 1995
13,47
2,17
Febrero
14,22
4,22
Marzo
18.20
8
Abril
9,78
0
Mayo
15,87
0
Junio
5.26
0
Anexo 2 (Datos figura 2). Relación del parasitismo total de C. stephanoderis con la infestación ponderada de H. hampei. Lote 2 (con C. stephanoderis). Finca San Nicolás,Chichiná,Caldas
Meses
Parasitismo C. stephanoderis (%)
Infestación H. hampei (%)
Agosto 1994
8,95
3,16
Septiembre
6,44
3,11
Octubre
6,97
4,21
Noviembre
10,2
4
Diciembre
17,03
4,57
Enero 1995
15,64
6,61
Febrero
18,44
9,75
Marzo
26,2
14.55
Abril
9,78
12.09
Mayo
15,87
5,97
Junio
5,26
5,1
Anexo 3 (Datos figura 3). Número promedio de estados biológicos de C. stephanoderis por fruto parasitado,estrato planta y suelo. Lote 2,finca San Nicolás,Chinchiná,Caldas
Meses
Frutos
Planta
Suelo
Agosto 1994
7,84
0
Septiembre
9,52
4
Octubre
7,87
6,5
Noviembre
8,32
5,5
Diciembre
7,83
6
Enero 1995
8,57
7,5
Febrero
8,62
5,3
Marzo
8,66
5,8
Abril
8,53
0
Mayo
7,57
0
Anexo 4 (Datos figura 4). Parasitismo de C. stephanoderis en frutos de café con diferentes estados de desarrollo fisiológico infestados con H. hampei. Lote 2,Finca San Nicolás,Chinchiná,Caldas
Meses
Verdes
Pintones
Maduros
Sobremaduros
Secos
Febrero 1995
1,8
3.8
7.5
7.6
7.2
Marzo
3.2
6
7.2
7.4
10
Abril
3.5
5.8
6.2
7.8
9
Mayo
2.8
8,5
14
13
14,2
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