Abstract
This study consisted in a taxonomic identification of parasitoids of aphids, a pest of great importance in several crops. Special reference was made to the parasitoids of the cotton aphid, in which observations were made on the percentage of parasitism and habits under laboratory and field conditions. Thirteen sites in the department of Valle were visited. At these sites, 21 crops were screened by taking samples of aphids. Field observations of the parasitoids of the cotton aphid were made at the farm «La Esmeralda», en Palmira. In vitro, observations were carried out in the laboratory of the Entomology Department of the Universidad Nacional de Colombia in Palmira. Taxonomists determined the following parasitoids: Lysiphlebus testaceipes (Braconidae) on Toxoptera aurantii, Diaeretiella rapae (Braconidae) on Macrosiphum euphorbiae, Lysiphlebus sp. (Braconidae) on Aphis illinoisensis and A. gossypii, Aphelinus sp. (Aphelinidae) on A. gossypii, Macrosiphum euphorbiae and an aphid on Asclepias curassavica. They also determined the hyperparasitoid Pachyneuron sp. (Pteromalidae), which was found on these braconids. The average percentage of parasitism of Lysiphlebus sp. was 44.15% and that of Aphelinus sp., 55.64%. Aphelinus sp., besides being a parasitoid, also showed predatory behavior, achieving an average control (parasitism + predation) of 71%. The length of life of Lysiphlebus sp.from oviposition to emergence was 9.73 days, with a longevity of 4.15 days for males and 5.41 days for females. For Aphelinus sp., these values were: 12.19, 11 and 19.77 days, respectively. Both species present parthenogenesis of the arrhenotoky type, and they prefer also aphids in the first to third nymphal instar at the time of parasitism. The two species showed differences in their habits of oviposition and the aphids attacked by these parasitoids showed a different appearance. Aphelinus sp. is never parasitoid and predator on the same individual. Under fields conditions, the percent of parasitism were 2,2% by Aphelinus sp. and 0.3% by Lyziphlebus sp.
Introducción
Por ser los áfidos (Homoptera: Aphididae) plagas de importancia económica en un ámplio número de cultivos agrícolas, ameritan un mejor conocimiento de sus parasitoides, para así contar con diversas alternativas para su manejo. En este estudio se plantearon como objetivos: 1) Reconocer e identificar los himenópteros parasitoides de áfidos en cultivos de algodón, cítricos y algunas hortalizas en varias zonas del Valle; 2) Realizar algunas observaciones sobre el comportamiento biológico de los parasitoides del áfido del algodonero en condiciones de laboratorio y 3) Realizar algunas observaciones y estimar el porcentaje de parasitismo en el campo de los parasitoides del áfido del algodonero.
Revisión de Literatura
Según DeBach (1975) y Borror et al. (1976), los principales parasitoides de áfidos se encuentran en la familia Aphelinidae y en la subfamilia Aphidiinae de la familia Braconidae, ambas familias del orden Hymenoptera. Para Mackauer y Chow, citados por Hagvar y Hofsvang (1991), Aphidiinae debe constituir una familia llamada Aphidiidae. En una revisión de literatura realizada por Haavar y Hofsvan (1991) se encuentran los siguientes géneros en la familia Aphidiidae: Ephedrus, Praon, Trioxys, Monoctonus, Lysiphlebia, Lysiphlebus, Diaeretiella y Aphidius. Stary (1988) reportó además los géneros Adialytus, Lipolexia, y Das y Chakrabarti (1991) a Pauesia (Paraphidius). La duración de la oviposición varía según los géneros. Varios autores, citados por Hagvar y Hofsvang (1991), han registrado en Aphidius spp. oviposiciones de una duración corta, por 1 ó 2 segundos, y Chow y Mackauer, citados por Hagvar y Hofsvang (1991), afirman que Ephedrus californicus Baker demora 6 o más segundos.
Varias especies de himenópteros presentan partenogénesis del tipo arrenotoquia, en la que los huevos fecundados producen hembras y los no fecundados machos (Van den Bosch y Messenger 1973; De-Bach 1977). La reproducción en los Aphidiidae es usualmente biparental y la partenogénesis es del tipo arrenotoquia (Hagvar y Hofsvang 1991). Se conoce una excepción, Aphidius ambiguos, el cual, según Hagen y Van den Bosch, citados por Monguí et al. (1986), presenta partenogénesis telitóquica.
Según la revisión realizada por Hagvar y Hofsvang (1991), la mayoría de los Aphidiidae parasitan áfidos de 2º o 3er. instar ninfal. Lysiphlebus testaceipes (Cresson) y Aphidius colemani Viereck parisitan a Pentalonia nigronervosa Coquerel en su tercer instar ninfal (Volkl et al., citados por Hagvar y Hofsvang 1991).
Los géneros de Aphidiidae registrados en Colombia son:
Aphidius (Luque 1989; Posada y García 1976; Figueroa 1977), Diaeretiella (Posada y García 1976) y Lysiphlebus (Posada y García 1976; Vergara 1992; García 1989; Moreno y Duque 1984).
Un género parasitoide de áfidos de la familia Aphelinidae es el Aphelinus (Borror et al. 1976); sin embargo, Stary (1988), registra dos géneros: Aphelinus y Mesidia.
Según varios autores citados por Stary (1988), el período de desarrollo de los Aphelinidae tarda alrededor de dos semanas y la longevidad es de tres semanas. Asante & Danthanarayana (1992) estudiaron el tiempo de desarrollo de A. mali (Haldeman) a diferentes temperaturas, dando como resultado un rango en el promedio de desarrollo de 11,8 a 54,4 días, relacionado inversamente con la temperatura.
La fecundidad varía con la temperatura, la especie del áfido y la actividad de parasitación. Por ejemplo, en algunas especies, el promedio es alrededor de 100 momias por hembra (Raney et al; Monadjemi, citados por Stary 1988). En algunas especies, las hembras no fecundadas producen machos, y las hembras fecundadas producen machos y hembras (Force y Messenaer y Raney et al., citados por Stary 1988).
Los adultos de Aphelinus prefieren alimentarse del fluido del áfido y lo obtienen por un pinchazo con el ovipositor; el áfido es paralizado con la inserción del ovipositor y al extraerlo brota la hemolinfa, la cual lame el parasitoide. El número de pinchazos es mayor que el necesario para la oviposición y la duración depende del tamaño de la presa. La alimentación de adultos con áfidos es necesaria e importante en la obtención de nutrientes para una oogénesis continua. Una hembra no oviposita y se alimenta en un mismo áfido, pero se alimenta primero (Stary 1988). A. asychis Walter responde al incremento de la densidad de huéspedes con una tendencia a incrementar la oviposición, o sea como parasitoide en vez de depredador (Bai y Mackauer 1990)
En la oviposición, los áfidos no son paralizados antes o durante la inserción del ovipositor. Los áfidos jóvenes son preferidos para la oviposición, aunque todos los instares son aceptados (varios autores citados por Stary 1988). La inserción prolongada del ovipositor (<80 seg.) se correlaciona con huéspedes aceptados y la oviposición, pero tiempos cortos de inserción (>80 seg.) generalmente indican un huésped rechazado (Bai y Mackauer 1990a).
Los Aphelinidae registrados en Colombia son A. asychis (ICA 1988, 1991) у A. mali (Posada y García 1976; Figueroa 1977; Valenzuela 1989).
Los hiperparasitoides de estas especies se encuentran en las siguientes familias y géneros de himenópteros: Asaphes, Coruna y Pachyneuron (Pteromalidae); Aphidencyrtus (Encyrtidae); Tetrastichus (Eulophidae); Dendrocerus (Megaspilidae) y Alloxysta, Lytocysta y Phaenoglyphis (Cynipidae) (Hagvar y Hofsvana 1991; Stary 1988).
Sermaño (1992) desarrolló un método de reproducción del parasitoide de áfidos L. testaceipes en plantas de berenjena
Materiales y Métodos
En la fase de campo se visitaron 13 sitios, distribuidos en el departamento del Valle del Cauca, en los cuales se hizo la recolección de áfidos sanos y parasitados en frascos y bolsas plásticas; éstos fueron debidamente separados por la planta hospedante, y se llevaron al laboratorio.
En la finca «La Esmeralda», con una extensión de 23 plazas, se realizaron las observaciones de los parasitoides del áfido del algodonero, Aphis gossypii (Glover). Para esto se escogieron y señalaron con estacas 30 sitios, de tal forma que cubrieran toda el área. En cada uno de los sitios se escogió una planta para hacer el conteo de áfidos sanos y parasitados. En total se hicieron 18 visitas a este cultivo durante todo su desarrollo.
La fase de laboratorio se llevó a cabo en los laboratorios de Entomología de la Facultad de Ciencias Agropecuarias de la Universidad Nacional de Colombia en Palmira (Valle), en un rango de temperatura de 22 - 29°C, promedia de 26°C, y un rango de humedad relativa de 62 - 73%, promedia de 67,32%. Tanto los áfidos como los parasitoides se enviaron a los especialistas para su debida identificación taxonómica, en frascos pequeños, con alcohol más glicerina, debidamente separados por planta hospedante.
Para las observaciones de laboratorio, el áfido del algodonero se crió en cajas de petri de 14,5 cm de diámetro (con un orificio en su tapa) y sobre hojas de algodón. Las observaciones realizadas en esta fase fueron:
Porcentaje de parasitismo, utilizando en total 30 avispitas (30 cajas) por cada especie.
Longevidad, utilizando 30 avispitas (30 cajas) con una de las especies y 21 con la otra.
Porcentaje de emergencia, utilizando 30 cajas con una de las especies y 17 con la otra.
Comportamiento de oviposición.
Sintomatología de parasitismo.
Instar preferido para la oviposición.
Resultados y Discusión
Fase de Laboratorio
De las visitas realizadas al campo se llevaron al laboratorio muestras de áfidos, recogidas en 21 especies de plantas, pero en tres de ellas no se presentaron síntomas de parasitismo.
Las siguientes especies de áfidos fueron identificadas por el Dr. A. Bustillo:
Aphis gossypii Glover, en algodonero; Myzus persicae (Sulzer) y A. gossypii en ají; Macrosiphum euphorbiae (Thomas) en tomate de huerta y uchuva; Toxoptera aurantii (Boyer de Fonscolombe) en cítricos; Aphis illinoisensis Shimer en vid; y Capitophorus elaeagni (Del Guercio) en alcachofa.
Los taxónomos del USDA, Drs. P. M. Marsh, M. E. Schauff y E. E. Grisssel, determinaron las siguientes especies de parasitoides:
De la familia Braconidae: Lysiphlebus testaceipes (Cresson) en T. aurentii sobre cítricos; Diaeretiella rapae (M' Intosh) en M. euphorbiae sobre tomate de huerta; Lysiphlebus sp. en A. illinoisensis sobre vid y en A. gossypii sobre algodonero.
De la familia Aphelinidae: Aphelinus sp. en el áfido del algodoncillo y en A. gossypii sobre algodonero y en M. euphorbiae (Thomas) sobre tomate de huerta.
De la familia Pteromalidae: Pachyneuron sp., hiperparasitoide de los Braconidae en algodonero y tomate de huerta.
En cuanto al porcentaje de parasitismo por Lysiphlebus sp. en A. gossypii, el valor más alto fué 86,76%, siendo el más bajo 10,20%, y el porcentaje promedio general 44,15% (Tabla 1).
Con el parasitoide Aphelinus sp., el porcentaje de parasitismo más alto fue 82,61%, el más bajo 26,54% y el porcentaje promedio general fue de 55,64% (Tabla 1). Este parasitoide presentó además comportamiento de depredador, siendo su porcentaje de depredación más alto 35,48%, el más bajo 7,41%, con un promedio de 15,32%. El porcentaje de control (parasitación más depredación) más alto se presentó en dos cajas con el 100% y el más bajo fue de 33,95%, con un promedio de 70,96% (Tabla 1).
Aunque el mayor valor en cuanto a porcentaje de parasitismo lo mostró Lysiphlebus sp. con 86,76%, frente a Aphelinus sp., con 82,71%, se puede afirmar que éste último fue mejor parasitoide, debido a que sus porcentajes de parasitismo fueron menos variables (6 cajas por arriba del 75%, 17 cajas entre el 75% y el 50% y 7 cajas entre el 50% y el 25%). La mayoría de las cajas estuvieron por encima del promedio (55,64%) y el promedio general fue mayor, mientras que en Lysiphlebus sp. hubo mayor variación (6 cajas por encima del 75%, 5 cajas entre el 75% y el 50%, 12 cajas entre el 50% y el 25% y 7 por debajo del 25%), y la mayoría de las cajas estuvieron por debajo del promedio (44,15%) y su promedio general fue menor. Además, Aphelinus sp., en general, fue mejor controlador de A. gossypii que Lysiphlebus sp., porque además de parasitar en buen porcentaje, cumple la función de depredador y logra controles del áfido hasta del 100%.
El ciclo de vida promedio de Lysiphlebus sp. fue de 14,6 días, distribuida así: 6,03 días desde oviposición a sintomatología de parasitación (el áfido se hincha y se torna de color café o marrón), 3,7 días desde sintomatología de parasitación a emergencia, al dejar el cocoon, y 4,87 días de vida como adulto (período desde emergencia hasta muerte). Con longevidad para machos de 4,15 días y para hembras de 5,41 días (Tabla 2).
En promedio, el ciclo de vida de Aphelinus sp. fue de 28,62 días distribuidos así: 5,43 días de oviposición a sintomatología de parasitación (el áfido se torna negro), 6,76 días de sintomatología a emergencia y 16,43 días de longevidad del adulto, el cual mostró una longevidad de 19,77 días para las hembras y de 11 días para los machos (Tabla 2).
La longevidad de las hembras en Aphelinus sp. (19,77 días) fue mayor que la de Lysiphlebus sp. (5,41 días), lo cual insinúa que Aphelinus sp. puede presentar un mejor comportamiento en caso de establecer crías para planes de control biológico, ya que es posible que permanezca más tiempo ovipositando que Lysiphlebus sp., aunque como se sabe, el período de oviposición esta correlacionado con la duración de los períodos de pre y postoviposición.
El porcentaje de emergencia en ambas especies fue alto, con un rango entre 88,24% y 100% en el caso de Lysiphlebus sp., y para Aphelinus sp. fluctuó entre 73,33% y 100%. El valor promedio para Lysiphlebus sp. fue de 97% y para Aphelinus sp. de 96,97%.
Tanto Lysiphlebus sp. como Aphelinus sp. son endoparasitoides de áfidos, en donde sólo un parasitoide puede completar su desarrollo, y ambos presentan partenogénesis del tipo arrenotoquia.
En el comportamiento de oviposición, Lysiphlebus sp. llega al áfido hospedante y en forma rápida lo toca con sus antenas, extiende sus alas, encorva su abdomen debajo del tórax y lo elonga para poder hacer contacto con el áfido e introducir su ovipositor; la avispita puede pinchar al huésped más de una vez. Esta operación demora de 2 a 4 segundos, y luego el parasitoide se dirige en busca de otro huésped.
En cuanto a Aphelinus sp. se observó que éste se acerca al áfido hospedante balanceando su cuerpo y extiende sus antenas hacia adelante hasta sentir el contacto con el áfido; lo toca durante algunos segundos y si el huésped se mueve, la avispita retrocede y vuelve a efectuar su balanceo y con sus antenas extendidas intenta tocarlo de nuevo; sólo cuando logra que el áfido hospedante se quede quieto por un momento, la avispita da un giro de 180°, dobla sus alas hacia adelante, proyecta su ovipositor y lo extiende hasta introducirlo en el áfido; en esta posición puede durar desde unos segundos hasta 4 minutos. Cuando saca el ovipositor, el parasitoide desdobla sus alas con ayuda de sus patas y vuelve a tocar al áfido con sus antenas durante un buen rato. En muchas ocasiones, los áfidos hospedantes se mueven cuando el parasitoide tiene el ovipositor en su cuerpo, pero la avispita no se retira de su presa, y si es del caso, camina asida a ella; parecería entonces que el áfido no es paralizado al ser tocado con las antenas. La avispa puede pinchar más de una vez al huésped.
Para la depredación, Aphelinus sp. también pincha al áfido con el ovipositor, pero en vez de depositar huevos, luego de retirar el ovipositor se voltea rápidamente hacia el áfido y lame el fluido de su cuerpo; esta operación la repite varias veces hasta contraer y dejar moribunda a la presa por falta de fluído en su cuerpo. Se observó que esta especie no siempre se alimentaba de todo el fluído del áfido, pero siempre los áfidos morían. Aphelinus sp. no parasita y depreda en el mismo áfido; esto se pudo observar porque el resto del cuerpo del áfido depredado no presentaba síntoma alguno de parasitación.
Los áfidos atacados por Lysiphlebus sp. presentan una sintomatología de parasitación que empieza cuando el áfido se infla en forma anormal, en este momento el parasitoide está empezando a empupar, luego comienza a observarse, a través del integumento del áfido, la larva de la avispita, proceso que lleva a la muerte del huésped, quedando sólo su integumento. En ese momento, la larva del parasitoide fija el integumento a la hoja de la planta por un orificio que hace en el lado ventral del huésped y con secreciones que ella expulsa. Luego, la piel del áfido cambia de color amarillo-verdoso a marrón, siendo fácil, por esto y por la variación en su tamaño, reconocerlos en el campo.
La sintomatología de parasitación de los áfidos atacados por Aphelinus sp. empieza cuando en la parte interior del áfido se aprecia una mancha negra en la mitad del cuerpo; esta mancha sigue creciendo y extendiéndose a todo el cuerpo. Cuando por último el integumento comienza a ennegrecerse, el áfido muere, quedando al final completamente negro. En esta sintomatología no hay adherencia a la hoja como con Lysiphlebus sp.
Para la emergencia del adulto de Lysiphlebus sp. de la momia del áfido, las avispitas hacen una abertura redondeada con las mandíbulas, en medio de los cornículos, y presionan hacia afuera levantando ese pedazo de integumento (similar a una ventana) y emergen al exterior. Aphelinus sp. también elabora un orificio para poder emerger de la momia del áfido, con la diferencia que el orificio es completo, o sea que no queda ventana y no debe hacer presión alguna para salir.
Las observaciones realizadas comprobaron que tanto Lysiphlebus sp. como Aphelinus sp. prefieren parasitar áfidos de los primeros instares ninfales (primero a tercero). Pero no se descarta totalmente la parasitación en 4º instar y en adultos.
Porcentajes de control de dos parasitoides de Aphis gossypii Glover en condiciones de laboratorio (T=26°C; H.R.-67,32%). Palmira (Valle).
Ciclo de vida de dos parasitoides de Aphis gossypii Glover en condiciones de laboratorio. (T=26°C; H.R.-67,32%). Palmira (Valle).
Fase de Campo
En el campo, los parasitoides de A. gossypii registrados fueron: Lysiphlebus sp. (Braconidae), el cual produjo sintomatología típica de áfidos hinchados («momias») y de color marrón; el otro fue Aphelinus sp. (Aphelinidae), avispita que al atacar los áfidos, los transforma a un color negro pero sin hincharlos.
El máximo valor en porcentaje de parasitismo fue 20,77%, en el muestreo 14, en el cual se presentó también el máximo valor en porcentaje de parasitismo para Aphelinus sp., con 20,22%; de otra parte, el máximo valor en Lysiphlebus sp. ocurrió en el muestreo 6, con 2,34% (Tabla 3).
Durante los primeros 109 días del cultivo (antes de la apertura de las primeras cápsulas), el porcentaje de parasitismo se mantuvo por debajo del 4,4%. Luego, este valor aumentó y se observaron los mayores porcentajes de parasitismo entre 112 y 126 días de edad del cultivo (apertura de primeras cápsulas), con 10,87%, 11,81% у 20,77%. Finalmente hacia los 133 días del cultivo tal valor se estabilizó y arrojó datos que variaron entre 5% y 8% (Tabla 3).
El porcentaje de parasitiamo no se comportó igual para las dos avispitas. Lysiphlebus sp. tuvo, en la mayoría de los muestreos, valores por debajo del 1%, con excepción de dos: a los 36 días del cultivo con 1,64% y a los 71 días del cultivo con 2,34%. Mientras que en Aphelinus sp., este valor tuvo variaciones similares a las del porcentaje de parasitismo total. Hasta los 79 días del cultivo tal valor fue prácticamente nulo, después de lo cual subió hasta alcanzar los máximos valores; de los 112 a los 126 días del cultivo, con 10,87%, 11,42% у 20,22% y luego de los 133 días del cultivo, el valor osciló entre 5% y 8% Según lo anterior se puede expresar que en los valores del porcentaje de parasitismo total pesaron más los porcentajes debidos a Aphelinus sp.
Se encontraron parasitoides de áfidos de la subfamilia Aphidiinae en cultivos de algodonero, cítricos, vid, pimentón, tomate de huerta, repollita, coliflor, repollo morado, alpiste, haba, alcachofa, pepino de rellenar, tomate de árbol, repollo y rábano.
El parasitoide de la familia Aphelinidae se encontró en cultivos de algodonero y uchuva
Finalmente hubo presencia de hiperparasitoides de los bracónidos en los cultivos de algodonero, cítricos, tomate de huerta, repollita, coliflor, repollo morado, alpiste y haba.
Porcentaje de parasitismo de Lysiphlebus sp. y Aphelinus sp. sobre Aphis gossypii Glover en el cultivo del algodonero, Finca «La Esmeralda». Palmira (Valle).
Parasitismo por Aphelinus sp.
Parasitismo por Lysiphlebus sp.
Conclusiones
Las especies de himenópteros parasitoides de áfidos encontrados fueron los Braconidae Lysiphlebus testaceipes (Cresson) en Toxoptera aurantii;Diaeretiella rapae (M'Intosh) en Macrosiphum euphorbiae, Lysiphlebus sp. en Aphis illinoisensis y Aphis gossypi; y los Aphelinidae: Aphelinus sp. en A. gossypii, M. euphorbiae y en el áfido del algodoncillo.
Bajo condiciones de laboratorio, Lysiphlebus sp. presentó un porcentaje de parasitismo promedio de 44,15%; un ciclo de vida desde oviposición hasta emergencia de 9,73 días; una longevidad para las hembras de 5,41 días y para los machos de 4,15 días, siendo estos valores para Aphelinus sp.: 55,64%, 12,19, 19,77 y 11 días, respectivamente.
Aphelinus sp. fue un mejor controlador de áfidos que el Lysiphlebus sp., debido a que su porcentaje de parasitismo promedio fue mayor y además se comprobó que actúa como depredador, alcanzando un control promedio (parasitismo + depredación) del 71%. Esta avispita nunca depreda y parasita al mismo áfido
Lysiphlebus sp. y Aphelinus sp. prefieren parasitar áfidos desde el primero hasta el tercer instar ninfal, y presentan partenogénesis del tipo arrenotoquia. Ocurren diferencias entre estas dos especies en cuanto al comportamiento de oviposición, la sintomatología de parasitación y la emergencia del adulto.
En condiciones de campo, Aphelinus sp. superó a Lysiphlebus sp. en cuanto al porcentaje de parasitismo en A. gossypii, con valores promedios de 2,2% y 0,3%, respectivamente.