Abstract
The times Phytoseiidae mites have been successfully introduced and established in field crops to control Tetranychidae mites are relatively scarce, possibly due to methodological reasons or to specific characteristics of the species involved. Any plan that involves the integrated management of the cassava green mite should establish a methodology of field release as well as monitoring the establishment, the spread capacity, and the dynamics of several species. This study covers several of these issues, and attempts to assess a release system in which phytoseiids were confined in cages before releasing them in the field. The population dynamics of the species released were recorded throughout the entire crop cycle; The permanence of each specie was then related to the climatic conditions and to phytophage populations. A randomized complete block design was used with three replicates; the treatments were the species released (Neoseiulus idaeus, Neoseiulus californicus, Typhlodromalus tenuiscutus, and a check). Each experimental plot consisted of 81 cassava plants; 2000 Phytoseiidae mites of each species were released on nine plants located in the center of each plot. These plants were then covered with a 3 × 3 × 3 m cage for eight days. Monitoring was carried out on a weekly basis, and the infestation levels on the top, middle, and botton parts of the plants were recorded. Plants covered with the cage were differentiated from the plants of the rest of the plot. Variables assessed were the phytophage populations using a population scale and the phytoseiid population for each species present in the plot. The system of confinement in cages guaranteed the preadaptation of the phytoseiid populations, and allowed the subsequent assessment of establishment (permanence) and spread by recovering the species released. Of the three species released, N. idaeus established throughout the crop and spread to all plots; high phytoseiid percentages were found on all plants. On the other hand, N. californicus and T. tenuiscutus disappeared from the crop after the first evaluations. One native species, T. manihotae, was found during the experiment, and its populations mixed with those of the species released. Given its characteristics of establishment and spread in cassava crops, N. idaeus is considered a promising candidate for programs to control Mononychellus sp.
Introducción
La tecnología del control de plagas agrícolas, representada principalmente por el empleo de plaguicidas, requiere una reorientación fundamental para atender simultáneamente las necesidades de productividad y de conservación de los recursos naturales que sustentan la producción agrícola. El cuidado del ambiente y la disminución de riesgos para la salud humana son condiciones indispensables para que los niveles de productividad se logren mantener. Sin embargo, el empleo de plaguicidas es la estrategia de protección de cultivos que ha sido ampliamente adoptada en la mayoría de los países latinoamericanos por los agricultores que participan en el mercado de productos agrícolas (Trujillo 1992).
En el cultivo de yuca se está tratando de establecer un Programa de Manejo de las Plagas (MIP), lo cual requiere del desarrollo de tecnologías afinadas para cada ambiente específico; es decir, deben ser diseñadas para las condiciones específicas de una localidad, pues deben responder a variables como sistemas de cultivo, complejo de plagas, condiciones climáticas, valores económicos y culturales de los agricultores, entre otros (Cisneros, 1986).
En síntesis, como lo expresan Cardona et al. (1991) «para el MIP no existe libreto», cada cultivo, cada momento del mismo, cada complejo insectil, cada época ambiental, impone la aplicación de programas y estrategias diferentes y ésto le imprime al trabajo mayores expectativas; por lo tanto, solamente los agricultores son capaces de juzgar y modificar las posibles tecnologías en términos de sus propias necesidades y obviamente comprendiendo los principios fundamentales del MIP.
El uso de enemigos naturales para el control de los ácaros fitófagos de la yuca es una de las estrategias más intensamente estudiadas en el programa de Manejo Integrado de las Plagas en el cultivo, dada la gran diversidad de especies reguladoras que se presentan. Por lo tanto, es fundamental orientar las investigaciones en la selección y evaluación de estos enemigos naturales para su introducción y liberación en zonas donde Mononychellus sp. (Acari: Tetranychidae) es limitante.
En cultivos a campo abierto, el «Control Biológico Clásico» consiste en la exploración de enemigos naturales y la posterior introducción, liberación y establecimiento de éstos en áreas nuevas ha sido exitoso en casos de control de insectos plaga; sin embargo, relativamente poco se ha logrado al hacer uso de ácaros Phytoseiidae, bajo las mismas condiciones, para el control de ácaros Tetranychidae. En este sentido sólo se han logrado algunos avances en el control de los ácaros plaga a nivel de cultivos bajo invernadero.
Existe un ejemplo muy importante, en el cual se desarrolló un plan de introducción y liberación de especies exóticas de Phytoseiidae en cultivos de cítricos y aguacate en California. En este proceso, los investigadores liberaron aproximadamente 20 especies, de las cuales sólo dos se establecieron, Amblyseius stipulatus Athias Henriot y Typhlodroms rickeri Chant (McMurtry 1992). Según el autor, el «fracaso» obtenido en esta introducción de Phytoseiidae puede explicarse por: la poca habilidad que tienen algunas especies de fitoseíidos para consumir alimentos alternos o suplementarios cuando se agota la presa; el sustrato de la planta donde se liberan puede afectar a algunas especies y en algunos cultivos las poblaciones de los ácaros plaga están disponibles en unas épocas del año y desaparecen en otras, lo cual establece una competencia entre las especies depredadoras.
En cultivos de yuca, en Africa, también se han realizado algunas liberaciones de Phytoseiidae provenientes de Colombia y Brasil, lo cual a permitido acumular algunas experiencias. Los resultados de este proceso no han sido satisfactorios puesto que aunque se han realizado muchas liberaciones, sólo recientemente se han logrado establecer dos especies. En el caso de la yuca, el poco éxito obtenido se puede deber a que no se realizó un adecuado proceso de selección de las especies de Phytoseiidae candidatas a liberar, es decir, faltaron estudios de comportamiento de las especies en el campo, antes de ser liberadas en otros lugares diferentes a su lugar de origen y tal vez un aspecto muy importante que no se tuvo en cuenta fue evaluar la eficiencia de diferentes biotipos de una misma especie, como criterio de selección de especies candidatas.
En la Tabla 1 se presentan resultados de liberaciones en Africa realizadas en diferentes períodos. Se puede apreciar que las cepas provenientes de Brasil presentaron mayor establecimiento comparadas con las colombianas.
Cuando se pretende implementar un programa de liberación de enemigos naturales como parte del manejo de una plaga en cualquier cultivo surgen interrogantes tales como:
¿Cuál es la edad del cultivo más adecuada para hacer las liberaciones?
¿Cómo liberar los fitoseíidos? (metodologías con o sin protección)
¿Con qué nivel de población de ácaros plaga se deben realizar las liberaciones?
¿Cuántas hembras de fitoseíidos se deben liberar por planta/parcela?
¿Con qué periodicidad se deben hacer las liberaciones?
¿Cuáles son los criterios para seleccionar la especie a liberar?
Liberación de Phytoseiidae sobre cultivos de yuca para el control de Mononychellus tanajoa en Africa
Con el propósito de empezar a despejar algunos de estas preguntas se diseño este trabajo con los siguientes objetivos:
Registrar la dinámica de las poblaciones de las especies liberadas: Neoseiulus idaeus (Denmark & Muma), N. californicus (Mc Gregor) y Typhlodromalus tenuiscutus Mc Murtry & Moraes, así como las especies nativas del cultivo de yuca en función de la precipitación y las poblaciones de ácaros fitófagos.
Evaluar la correlación entre las poblaciones liberadas y los ácaros fitófagos de la yuca.
Establecer el porcentaje en el cual se presenta cada una de las especies en cada evaluación y nivel de la planta (3 niveles).
Determinar la dispersión (desplazamiento y migración) de las especies liberadas entre las parcelas del experimento.
Materiales y Métodos
Las especies liberadas provenían de crías masivas mantenidas en el laboratorio con el método Mesa & Bellotti (Fig. 1). En este sistema se usan hojas de yuca como sustrato de cría de fitófagos y depredadores.

Método de cría de Phytoseiidae Mesa & Belloti.
Dados los hábitos alimenticios de N. idaeus y N. californicus se les suministró hojas infestadas conTetranychus urticae Kock, y a las crías deT. tenuiscutus se les ofrecieron hojas infestadas conMononychellus caribbeanae (McGregor) y M. tanajoa (Bondar).
Para la liberación de los fitoseíidos se utilizó un diseño de bloques completos al azar con tres repeticiones, donde los tratamientos eran las especies liberadas y un testigo por repetición, es decir una parcela donde no se liberó.
Cada parcela experimental contaba con 81 plantas de yuca de la variedad CMC 40. En cada parcela se colocó una jaula (3 × 3 × 3 m), utilizada normalmente para la cría del gusano cachón de la yuca, Erinnyis ello L. (Fig. 2), la cual cubría las nueve plantas centrales de la parcela y sobre las cuales se realizaron liberaciones de aproximadamente 2.000 individuos de cada especie de fitoseíido. La jaula permaneció cubriendo las plantas por 8 días después de las liberaciones, y al cabo de este tiempo se retiró y las plantas quedaron a la intemperie. Las plantas al momento de la liberación tenían 3 meses de edad.

Jaulas para la cría de gusano cachón utilizadas para la libaración de Phytoseiidae.
Los fitoseíidos se liberaron colocando las hojas de yuca provenientes de las unidades de cría del laboratorio sobre las hojas de las plantas en el campo. Las hojas con los fitoseíidos permanecieron sobre las hojas de las plantas hasta cuando se secaron, es decir, los depredadores migraron y se dispersaron por sus propios medios por todo el follaje, evitando al máximo la manipulación, para garantizar así una mayor sobrevivencia (Fig. 3).

Estado final de las hojas que contenían los fitoseíidos.
Las evaluaciones en el campo se hicieron semanalmente en 30 plantas de cada parcela (las 9 centrales para evaluar el establecimiento y 21 de las aledañas, tomadas al azar, para evaluar la dispersión), tomando una hoja de los niveles alto, medio y bajo de cada planta evaluada. Las variables evaluadas fueron: población de fitoseíidos, para lo cual se contaron los fitoseíidos presentes en cada hoja y la población de ácaros fitófagos, evaluada mediante una escala poblacional calibrada en estudios anteriores por Lenis et al. (1990) (Tabla 2).
Escala poblacional de ácaros Tetranychidae en yuca (Tomado de Lenis et al. 1990)
En cada evaluación se tomó una muestra de los fitoseíidos encontrados, aproximadamente 15, por cada tratamiento, los cuales se montaron en medio Hoyer y se identificaron.
Resultados
Con relación a la dinámica de las poblaciones de las especies liberadas, N. idaeus, N. californicus y T. tenuiscutus, así como las especies nativas del cultivo, se pudo establecer que de las tres especies liberadas sólo N. idaeus permaneció en el área experimental durante todo el período de las 20 evaluaciones, en contraste con las otras dos especies que desaparecieron al poco tiempo después de su liberación.
La población de ácaros fitófagos se presentó en altos porcentajes al inicio del experimento y después de la 5a. evaluación decreció y estuvo representada por M. caribbeanae.
Entre los fitoseíidos nativos, T. manihotae fue el más frecuente durante todas las evaluaciones y sus poblaciones se incrementaron hacia el final del experimento.
Las precipitaciones durante el experimento fueron escasas, con un máximo de 65,6 mm, lo cual hizó difícil relacionar este factor con el comportamiento de las poblaciones liberadas.
Al realizar un análisis de varianza se pudo constatar que entre las fuentes de variación: repetición, parte de la parcela donde se liberó (es decir, las nueve plantas donde se libero «parte interna» y las plantas aledañas «parte externa»), especie liberada, parte donde se liberó/especie liberada, nivel, parte donde se liberó/nivel, especie liberada/nivel, parte donde se liberó/especie/nivel solamente especie liberada y nivel presentaron interacción significativa (0,0001%), siendo el nivel alto de las plantas el preferido por los fitoseíidos.
En la Figura 4 se representa la fluctuación de cada una de las especies de fitoseíidos, así como la de los ácaros fitófagos en el nivel alto de las plantas.

Fluctuación de las poblaciones de Phytoseiidae liberadas y de ácaros fitófogos en el nivel alto de las plantas de un cultivo de yuca.
En relación a la correlación entre las poblaciones liberadas y los ácaros fitófagos de la yuca se pudo establecer que con N. idaeus se presentó la mayor correlación positiva, es decir su presencia en el campo estuvo relacionada con la abundancia de ácaros fitófagos, en contraste conT. tenuiscutus y T. manihotae con valores no significativos o sea altas o bajas poblaciones de depredadores con cualquier nivel de presa. Estos resultados corroboran resultados anteriores. En la Tabla 3 se presentan los resultados de esta correlación entre las poblaciones de fitófagos y fitoseíidos liberados.

Dispersión de las poblaciones de N. idaeus, N. californicus, y T. tenuiscutus en parcelas de yuca.
Correlación entre la población de especies de Phytoseiidae liberadas y las poblaciones de los ácaros fitófagos
Significativo á 1%; NS No significativo
Otro aspecto que se deseaba observar en este trabajo fue la dispersión (desplazamiento y migración) de las especies liberadas entre las parcelas del experimento. Al respecto se pudo constatar que N. idaeus migró a todas las parcelas y alcanzó altos porcentajes de población. De las especies nativas sólo T. manihotae se encontró en todas las parcelas.
En las parcelas de T. tenuiscutus se presentó la mayor diversidad de especies, es decir, en estas parcelas se presentaron diferentes especies nativas y se desplazaron varias de las liberadas, en contraste con lo observado en las parcelas donde se liberó N. idaeus, en las cuales sólo se registró la presencia de T. manihotae.
En la Figura 5 se presentan las especies encontradas en cada parcela, así como las evaluaciones en las cuales se encontraron.
En relación con el porcentaje en el cual se presentó cada una de las especies en cada evaluación y nivel de la planta se pudo establecer que N. idaeus se presentó en todos los casos en los mayores porcentajes en todas las parcelas a donde migró, así como en la propia y en todos los niveles. En las Figuras 6, 7 y 8 se grafican los porcentajes encontrados de cada especie en los niveles alto, medio y bajo, respectivamente, así como la precipitación.

Porcentaje en el cual se presentaron cada una de las especies de Phytoseiidae liberadas y nativas en el Nivel Alto de las plantas (A)

Porcentaje en el cual se presentaron cada una de las especies de Phytoseiidae liberadas y nativas en el Nivel Medio de las plantas (M)

Porcentaje en el cual se presentaron cada una de las especies de Phytoseiidae liberadas y nativas en el Nivel Bajo de las plantas (B)
Este trabajo se constituye en la primera experiencia de liberación y evaluación de establecimiento de poblaciones de estos depredadores bajo condiciones de campo, y con los resultados obtenidos se pudo comprobar la hipótesis de preadaptación como un proceso fundamental en la etapa inicial de las liberaciones, ya que garantiza mayor sobrevivencia de los individuos que se traen del laboratorio.
De otra parte, el sistema de jaulas puede ser modificado según las condiciones económicas del usuario; es decir, la malla utilizada para forrar las jaulas puede ser reemplazada por costales o cualquier material que disminuya los costos para el agricultor.
Sin embargo, se considera necesario continuar con el ajuste de metodologías adecuadas para la manipulación y liberación de Phytoseiidae en cultivos de yuca.
Conclusiones
El sistema de confinamiento de las poblaciones de Phytoseiidae liberadas en jaulas por un tiempo, como proceso de preadaptación a las condiciones de campo, permitió el establecimiento de las especies, lo cual no se había logrado en pruebas anteriores, donde las liberaciones se habían realizado sin utilizar un sistema de protección.
Neoseiulus idaeus fue la única especie liberada que permaneció sobre el follaje durante todo el experimento y T. manihotae la única representante de las especies nativas.
Se pudo constatar una correlación positiva entre las poblaciones de fitoseíidos liberados (especialmente N. idaeus) y la presencia de los ácaros fitófagos, lo cual indica sus características de depredador de hábitos especialistas.
Se pudo comprobar que N. idaeus tiene una buena capacidad de dispersión en el cultivo, ya que fue posible colectarla en todas las parcelas, aun en aquellas donde no se liberó.
La capacidad de invadir otras parcelas permitió comprobar que N. idaeus fue la especie liberada que se encontró en los mayores porcentajes de población y T. manihotae entre las especies nativas.
