Abstract
Adults of the greenhouse whitefly were exposed to the insecticides monocrotophos, methamidophos, profenofos, methomyl, cypermethrin and deltamethrin. These products were applied in commercial forrnulations by dipping the foliage of bean plants. Granular carbofuran applied at planting time was also tested. The adults mortality was recorded 24 hours after application. Data were then utilized to calculate LC50 and DL50 values by means of the probit analysis. Moderate levels of resistance to monocrotophos and metharnidophos were detected. Highest RRs were found with methamidophos in Fusagasugá race (41X), and with monocrotophos in Tocotá (33X) and Tenerife (26X) races. RRs values for methomyl in Tenerife and Tocotá races were lower than those calculated for methamidophos and monocrotophos. No resistance to carbofuran was detected. The Fusagasugá, Rionegro, Tocotá and Otoño races showed resistance to cypermethrin and deltamethrin. RRs values for cypermethrin were similar to those calculated for monocrotophos and methamidophos. Overall, the highest resistance levels were found with deltamethrin (RR values: 47X end 68X).
Introducción
En general, las moscas blancas (Homoptera: Aleyrodidae) se reportan como plagas de gran importancia en cultivos de invernadero y de campo, los cuales están sometidos a una fuerte presión de selección por una variedad de insecticidas, dando como resultado, la presencia de altos niveles de resistencia de amplio espectro (Georghiou 1990). Este hecho, sumado a la gran dificultad que existe para el control de las moscas blancas, obstaculiza, en alto grado, el manejo de estos insectos.
En particular, la mosca blanca de los invernaderos, Trialeurodes vaporariorum (Westwood), es una plaga muy importante en cultivos de hortalizas y ornamentales bajo invernadero. El problema ha aumentado al traspasar las barreras del invernadero y presentarse también en cultivos de campo, donde se considera igualmente importante (Elhag y Horn 1983).
En Colombia, T. vaporariorum es una plaga de gran importancia económica en cultivos de fríjol en zonas de ladera, especialmente en regiones como la Provincia del Sumapáz (Cundinamarca), el Oriente Antioqueño y la zona Andina de Nariño, donde el ICA ha detectado un excesivo uso de insecticidas con una cuestionada eficiencia. Además, también se ha observado tolerancia que aún no ha sido verificada técnicamente. Por estas razones, se decidió confirmar la resistencia de T. vaporariorum a los insecticidas más usados en dichas zonas.
Revisión de literatura
Entre los primeros reportes de resistencia a los insecticidas en Aleyrodidae figura el publicado por Wardlow et al. (1972) sobre T. vaporariorum en invernaderos de Inglaterra. De seis poblaciones probadas, una presentó resistencia a malation y otra a DDT. La población resistente a malation fue tratada con diclorvos y también presentó resistencia. Se concluyó que la resistencia a malation confería resistencia a diclorvos.
En los Estados Unidos, la resistencia de T. vaporariorum ha sido sospechada, pero aún es poco lo que se sabe de la incidencia y tasa de difusión del problema (Elhag y Horn 1983). Sin embargo, Wardlow et al. (1972, 1975, 1976), French et al. (1973) y Elhag y Horn (1984) han comprobado la resistencia de T. vaporariorum a insecticidas de los grupos organoclorados, organofosforados, carbamatos y piretroides en Gran Bretaña, Holanda y los Estados Unidos.
En poblaciones de T. vaporariorum en la Unión Soviética, Abramova (1982), citado por Dittrich y Ernst (1990), reportó que en tres años de uso repetido de metil paration, la resistencia aumentaba de 133 a 167 veces.
En estudios de T. vaporariorum, realizados por Elhag y Horn (1983), se observó que los adultos eran más susceptibles que las ninfas y que el espectro de resistencia estaba directamente relacionado con el historial de exposición de la plaga a los insecticidas.
Omer et al. (1992) encontraron una alta significancia en la correlación entre los niveles de resistencia observados a acefato y diclorvos, lo cual sugiere resistencia cruzada entre estos dos productos.
En Colombia, evaluaciones hechas en el CIAT hacen suponer que T. vaporariorum ha adquirido niveles considerables de resistencia, ya que de 17 productos evaluados bajo condiciones favorables, sólo dos produjeron buen control. Monocrotofos, el más efectivo, presentó 90,1 y 88,6% de eficiencia en el control de adultos y ninfas, respectivamente, seguido de metamidofos, el cual mostró una eficiencia de 70% en el control de adultos y 40% en el control de ninfas (Cardona et al. 1991).
Materiales y Métodos
El presente trabajo se realizó en el Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), ubicado en el municipio de Palmira (Valle del Cauca) a 3°31′ de latitud norte, 78° 22′ de latitud oeste y a 1.001 msnm.
En este trabajo se probaron adultos de seis poblaciones de la mosca blanca de los invernaderos, T. vaporariorum : las razas de Fusagasugá (Cund.), Rionegro (Ant.) y Tenerife (Valle) se colectaron sobre cultivos comerciales de fríjol en las respectivas zonas. La existencia de altas poblaciones del insecto, la fuerte presión por insecticidas y la poca efectividad en el control, hicieron suponer ciertos niveles de resistencia en estas tres razas. Las razas de Tocotá, Otoño y Cali se colectaron sobre malezas en el departamento del Valle, especificamente en la región de Tocotá, La Buitrera de Cali y la ciudad de Cali, respectivamente. En estas regiones, los cultivos comerciales son escasos y la vegetación presente no recibe tratamiento químico con insecticidas. De estas tres razas se establecieron colonias con el fin de encontrar una raza susceptible que permitiera determinar los niveles de resistencia de las otras razas.
Las colonias se establecieron sobre plantas de fríjol (Phaseolus vulgaris L.) variedad Ica-Pijao. Las crías masales se mantuvieron en cuartos de cría con temperatura media de 20,4°C, humedad relativa media del 65,4% y fotoperíodo de 12 horas. Para cada ensayo, la edad de los adultos se homogenizó sacando las moscas blancas emergidas el mismo día o las hojas con pupas a punto de emerger a otra jaula con plantas nuevas, donde se dejaron de 5 a 6 días para que cumplieran un período de oviposición, y después se usaron en las pruebas.
En las pruebas se usaron plantas de fríjol variedad Ica-Pijao, sembradas individualmente en potes de 8 onzas. Las plantas se mantuvieron en invernadero de vidrio con temperatura de 22 ± 0,4°C y humedad relativa del 80,7% ± 19,2%. Se consideró que cuando las plantas tenían el primer trifolio bien desarrollado (18 días después de la siembra) ya estaban listas para los ensayos.
Se evaluaron formulaciones comerciales de tres insecticidas fosforados, dos carbonatos y dos piretroides: monocrotofos (600 g i.a./l (CS)), profenofos (500 g i.a./l (CE)), metamidofos (600 g i.a./l (CS)), metomil (216 g i.a./l (SP)), carbofuran (30 g i.a./kg (GR)), deltametrina (25 g i.a./l (CE)), cipermetrina (25 gr i.a./l (CE)). Estos productos son los de mayor uso para el control de mosca blanca y otras plagas en las zonas de Fusagasugá y Rionegro.
De los insecticidas foliares se prepararon diluciones a partir de una solución madre con el fin de obtener las dosis descritas a continuación; para monocrotofos, metamidofos, profenofos y metomil se probaron: 1,25; 1,0; 0,75; 0,5; 0,25; 0,125; 0,0625 y 0,0312 cm³/l. De cipermetrina se probaron: 2,5; 2,0; 1,5; 1,0; 0,5; 0,25; 0,125 y 0,0825 cm³/l. La deltmetrina se probó en las mismas dosis y además en las de 3,0; 3,5 y 4.0 cm³/l. El carbofuran granular se probó en las siguientes dosis: 1,25; 1,0; 0,75; 0,625; 0,5; 0,25 y 0,125 kg i.a./ha.
Como tratamiento control se aplicó agua destilada. Por repetición se usaron 30 moscas blancas y se hicieron cuatro repeticiones por tratamiento, para un total de 120 individuos evaluados por tratamiento.
Para la determinación de la concentración letal media (CL₅₀), las metodologías seguidas adaptan para fríjol los procedimientos descritos por Prabhaker et al. (1985). El método de aplicación de los insecticidas foliares fue el de inmersión. Varias plantas de fríjol se sumergieron durante cinco segundos en una solución correspondiente a un tratamiento. El follaje se dejó secar por una hora, y al cabo de este tiempo se procedió a colocar las jaulas-pinza. Con un aspirador bucal se introdujeron las moscas blancas, de edad homogénea, dentro de las jaulas-pinza (15 moscas por jaula) (Fig. 1). El conteo de mortalidad se realizó a las 24 horas.
Las dosis descritas para carbofuran granular en ingrediente activo se calcularon en producto comercial. El insecticida se aplicó al momento de la siembra. A los diez días de la siembra se procedió a hacer la infestación sobre las hojas cotiledonales, de la forma antes descrita. El conteo de mortalidad se realizó a las 24 y 48 horas.
Mortalidades en el testigo superiores al 10% se rechazaron. La CL₅₀ se calculó por medio del análisis probit (Busvine 1971) previa corrección de la mortalidad mediante la fórmula de Abbott para mortalidades naturales. En cada caso se calculó la CL₅₀ y los respectivos límites de confiabilidad al 95%. Todos los valores de la CL₅₀ calculados para las razas resistentes se compararon con los obtenidos para la raza susceptible con el fin de calcular las respectivas relaciones de resistencia (RR) y proceder a comparar entre insecticidas.
Resultados y Discusión
Monocrotofos
Todas las razas mostraron ciertos niveles de resistencia a este insecticida en comparación con una raza susceptible proveniente de Cali (Tabla 1). Sin embargo, las bajas CL₅₀ encontradas explican la eficiencia que este producto aún tiene para el control de T. vaporariorum. La presencia de individuos resistentes en Tocotá y Otoño (zonas de escasa producción agrícola) puede deberse a migración de la plaga desde zonas agrícolas, donde el insecto existe y es controlado químicamente.
En la región de Tenerife, la mosca blanca ha pasado a ser una plaga primaria en menos de tres años debido al mal manejo de insecticidas para el control de otras plagas. La alta CL₅₀ encontrada para monocrotofos en esta raza es un claro ejemplo de esto, ya que el producto no se usa en la zona y sin embargo, la raza allí colectada mostró una RR apreciable (26X) con respecto a la raza susceptible de Cali. Esto se debe, tal vez, a la existencia de resistencia cruzada a insecticidas como paration y metamidofos, que son empleados con frecuencia en la región.

Infestación con mosca blanca usando jaulas pinza.
Niveles de resistencia de seis razas de la mosca blanca T. vaporariorum a monocrotofos y profenofos.
Relación de Resistencia = CL₅₀ raza resistente / CL₅₀ raza susceptible (Cali)
Límites de confianza al 95%
Metamidofos
La mosca blanca también presentó resistencia a este producto, principalmente en las razas provenientes de las zonas productoras de fríjol. La raza de Fusagasugá fue más resistente (41X), debido a que este producto es el más usado para el control de mosca blanca en cultivos de habichuela, tomate y pepino de la zona (Cardona et al. 1991). Las razas de Tocotá y Otoño también presentan ciertos niveles de resistencia a metamidofos. A pesar de estos niveles de resistencia (Fig. 2), las CL₅₀ obtenidas, y en algunos casos las CL₉₀, aún se hallan por debajo de las dosis recomendadas para el control de la plaga en campo (1 a 2 cm³/l). Este hecho destaca le eficiencia que aún tiene el producto en el control de la plaga.
Las curvas de mortalidad de las razas evaluadas exhiben gran variación en pendientes y niveles de resistencia al insecticida (Fig. 2). Esto es una expresión de la gran heterogeneidad existente entre colonias e individuos de la misma colonia y sugieren un alto potencial de resistencia en las diferentes razas evaluadas.
Profenofos
Este es un producto con poca eficiencia en el control de mosca blanca, ya que no tiene buena actividad contra la plaga, tal como lo atestigua la raza de Cali, la cual, a pesar de su alta susceptibilidad, mostró también una CL₅₀ alta (0,203 cm³/l) (Tabla 1). Para todas las razas se encontraron unos niveles de resistencia que, en términos absolutos no son tan altos como los encontrados a monocrotofos y metamidofos, a pesar de ser un producto de amplio uso para el control de T. vaporariorum, especialmente en Fusagasugá y Rionegro.
Metomil
Aunque es un producto de menor uso en las zonas estudiadas, las razas evaluadas ya presentan algunos niveles de resistencia a él (Fig. 3). Sin embargo, la eficiencia del producto es alto, ya que se obtuvieron mortalidades hasta del 100% con dosis de 1 g/l e inclusive menos (CL₉₉ para Tenerife = 0,249 g/l y CL₉₉ para Fusagasugá = 0,822 g/l). Resultados similares obtuvo Natskova (1987), quien encontró que metomil era un buen controlador de poblaciones de mosca blanca en Bulgaria.
Carbofuran
Las relaciones de resistencia (RR) para las razas provenientes de zonas productoras de fríjol se calcularon con respecto a la raza de Rionegro, con la cual se obtuvo la DL₅₀ más baja. Los niveles de resistencia a carbofuran son bajos y la efectividad contra T. vaporariorum es alta, tal como lo demostraron Cardona et al. (1991) y como se deduce de las bajas dosis necesaria para matar el 50% de la población, dosis que además se encuentran por debajo de las recomendaciones de campo (1 kg i.a./ha). Sin embargo, es posible que los bajos niveles de resistencia hallados se deban a resistencia cruzada a otros carbamatos usados en forma foliar.
En la Figura 4 se aprecia cómo la efectividad de carbofuran aumenta significativamente de 24 a 48 horas después de la infestación, razón por la cual se recomienda aplicar este producto al momento de la siembra con el fin de proteger el cultivo del ataque de plagas durante los primeros 30 días. Esta práctica reduce los costos, ya que como lo afirman Cardona et al. (1991), una aplicación de carbofuran al momento de la siembra puede reemplazar de 4 a 5 aplicaciones de un insecticida foliar.

Efecto de metamidofos sobre adultos de Trialeurodes vaporariorum provenientes de A) zonas de explotación agrícola intensiva y B) zonas con escaso uso agrícola.
Cipermetrina
Este es un producto poco efectivo contra la mosca blanca T. vaporariorum y en este trabajo se detectaron importantes niveles de resistencia. Las CL₅₀ más altas para este producto se calcularon para las razas de Fusagasugá y Rionegro (Tabla 1), lo cual se explica porque en estas zonas la cipermentrina es muy usada para el control de minadores en fríjol y otros cultivos.
La raza de Tenerife presentó el más bajo valor de CL₅₀. La eficiencia de cipermetrina sobre esta raza se debe al escaso uso del producto en la región, donde el minador no es plaga importante del fríjol y las hortalizas que allí se cultivan.
Deltametrina
La deltametrina también mostró poca efectividad en el control de la mosca blanca. Prueba de esto es la raza de Fusagasugá, en la cual el porcentaje de mortalidad a las dosis más altas (3,5 y 4,0 cm³/l) no superó el 10%; hecho que impidió calcular una CL₅₀ confiable. En el presente trabajo, los niveles más altos de resistencia se encontraron con este producto (47X y 68X) (Tabla 2), lo cual se atribuye al amplio uso de la deltametrina en el control de lepidópteros comedores de follaje y de minadores de hortalizas, especialmente en las zonas de Fusagasugá y Rionegro.

CL₅₀ del insecticida corbamato metomil para seis razas de la mosca blanco T. vapororiorum.

DL₅₀ del insecticida corbamato carbofuran para tres razas de la mosca blanca T. vaporariorum.
Niveles de resistencia de cinco razas de la mosca blanca T. vaporariorum a cipermetrina y deltametrina.
Relación de Resistencia = CL₅₀ raza resistente / CL₅₀ raza susceptible (Cali)
Relación de Resistencia = CL₅₀ raza resistente / CL₅₀ raza de Tenerife
Límites de confianza al 95%
Conclusiones
La mosca blanca T. vaporariorum ha desarrollado niveles de resistencia a los insecticidas evaluados en este trabajo, los cuales pueden ir desde 3X hasta 68X.
Los insecticidas monocrotofos, metamidofos, metomil y carbofuran siguen siendo efectivos para el control de mosca blanca, aun cuando el insecto muestre algunos niveles de resistencia a estos productos (9X hasta 41X). Los insecticidas piretroides cipermetrina y deltametrina, fueron los menos efectivos contra la mosca blanca. Los niveles de resistencia más altos se obtuvieron a estos productos (l6X a 68X).
Existen indicios de desarrollo de resistencia cruzada, ya que algunas razas que no habían sido sometidas directamente a un producto, presentaron ciertos niveles de resistencia a éste. También se confirmó que insecticidas normalmente usados para el control de otras plagas, afectan considerablemente la mosca blanca.
