Abstract
Parasitism studies on Lichnoptera gulo yielded the following hymenopterous species: Apanteles sp., Ichneumon sp., Iseropus gulensis Bustillo, Brachymeria sp., Cirrospiloideus sp. and the hiperparasite Mesochorus sp. The most often reared species throughout the study were Apanteles sp., Cirrospiloideus sp. and I gulensis.
A key was prepared to aid in the separation and identification of the adult parasites. This key is considered useful in future works on parasite evaluation and life history tables of L. gulo.
Several larvae were collected in the field with disease symptoms. From this material the fungus Entomophthora sp. and the bacterium Bacillus ciculans Jordan were isolated. B. circulans is considered to be a soil contaminant. Toward the end of the outbreak, it was also observed that there was a high percentage of larvae with a virus disease symptom, which was the main mortality factor.
It was evident, that the parasites and pathogens found attacking L. gulo were the main factors in the decline of this outbreak. It has been also observed, that in the areas where this insect occurs, a high percentage of parasitism is the responsible for the narrow population fluctuation, which determines that this insect does not reach the status of a serious pest.
Introduccion
El departamento de Antioquia ocupa el primer lugar en el país en actividades de reforestación. Actualmente cuenta con unas 25.000 hectáreas en coníferas exóticas y pequeñas extensiones de especies latifoliadas, y los planes a corto plazo de la Corporación Forestal de Antioquia son de extenderlas a 100.000 hectáreas, con lo cual el área reforestada alcanzará niveles de gran significación para la economía nacional.
Entre las plagas más distribuidas en las plantaciones de pino y ciprés en Antioquia está el "gusano rojo peludo", Lichnoptera gulo Herrich-Schaeffer. La presente publicación tiene como objeto presentar los resultados sobre los insectos parásitos y algunos patógenos encontrados atacando el L. gulo en Antioquia. Con el fin de poder diferenciar los parásitos, se preparó una clave basada en características morfológicas de los adultos. Además, se da una breve descripción sobre la biología y morfología de cada una de las especies encontradas.
Revision De Literatura
Bustillo (1975b) presenta una revisión bibliográfica sobre los principales problemas forestales ocurridos en el departamento de Antioquia. La literatura disponible no hace referencia a ningún estudio sobre los factores de control natural del gusano rojo peludo. Recientemente la especie Iseropus gulensis Bustillo fue descrita de material de L. gulo colectado en El Retiro, Antioquia, (Bustillo, 1975a).
Materiales Y Metodos
El estudio de los parásitos se hizo mediante colecciones periódicas de larvas de L. gulo en diferentes ínstares en la hacienda "Horizontes", municipio de El Retiro, donde existía una población apreciable de este insecto sobre árboles de ciprés y de pino.
El lugar de estudio corresponde a la formación bosque húmedo montano bajo, con una precipitación anual de 2.500 mm, altura de 2.300 m.s.n.m. y una temperatura promedia de 17°C. Las colecciones se hicieron a mano y las muestras muy altas con la ayuda de una tijera podadora de 2,50 metros de longitud. El material así colectado fue transportado en bolsas de papel a un insectario de campo localizado en la Estación Experimental "Tulio Ospina" del ICA en el municipio de Bello. Estos especímenes fueron colocados en frascos de vidrio confiteros de cuatro litros de capacidad. El follaje se cambió periódicamente y las larvas se mantuvieron bajo estas condiciones hasta que algún parásito emergía o el "gusano rojo peludo" completaba su ciclo. Los insectos parásitos obtenidos se los mató y conservó en alcohol hasta el momento de preparar las descripciones y dibujos.
Las ilustraciones de los parásitos adultos se prepararon de especímenes muertos y secos, sin montar, con la ayuda de un microscopio estereoscopio provisto de oculares 10X. Las mediciones se hicieron con la ayuda de un micrómetro ocular previamente calibrado. Las claves para la separación de los parásitos adultos obtenidos en el presente estudio se basaron en características morfológicas externas.
Resultados
En la Tabla 1 se relacionan los seis insectos parásitos, todos himenópteros, obtenidos de L. gulo en el área de estudio. Con el fin de proveer una herramienta útil para la identificación y separación de estas especies, se preparó la siguiente clave:
Parásitos del gusano rojo peludo Lichnoptera gulo, provenientes de la hacienda "Horizontes" (El Retiro, Antioquia, 1971).
Clave Para Adultos De Los Parasitos De L. gulo
Antena geniculada, flagelo compuesto de nueve o menos artejos; venación reducida (Chalcidoidea) … 2
Antena filiforme, flagelo con más de nueve artejos; venación no reducida (Ichneumonoidea) … 3
Fémur trasero grandemente expandido y dentado; tarso con cinco segmentos; flagelo con nueve artejos (Figura 6) … Brachymeria sp.
Fémur no expandido, ni dentado; tarso con cuatro segmentos; flagelo con seis artejos (Figura 8) … Cirrospiloideus sp.
Alas anteriores con una vena recurrente (Braconidae); flagelo con 16 artejos (Figura 2) … Apanteles sp.
Alas anteriores con una vena recurrente (Ichneumonidae); flagelo con más de 16 artejos … 4
Hembras con el ovipositor corto e inconspicuo, la mayor parte de él cubierto por el abdomen; antena en la hembra con los artejos 8 a 16 de color blanco; cuerpo con manchas de color blanco (Figura 3) .Ichneumon sp.
Hembras con el ovipositor largo, extendiéndose más allá de la punta del abdomen; antena de la hembra sin artejos blancos; cuerpo no como arriba … 5
Ovipositor la mitad de la longitud del abdomen; antena más corta que la longitud del cuerpo; abdomen dos veces la longitud del tórax; longitud promedia 8,6 mm. Parásito primario (Figura 4) … Iseropus gulensis Bustillo
Ovipositor un tercio de la longitud del abdomen; antena más larga que la longitud del cuerpo; abdomen ligeramente más largo que el tórax; longitud promedia 3,2 mm. Hiperparásito (Figura 5) … Mesochorus sp.
Notas Sobre La Biologia Y Morfologia De Los Parasitos De L. gulo Braconidae
Larva de L. gulo parasitada por Apanteles sp.; obsérvese los cocoones del parásito sobre el cuerpo de la larva.
Hembra de Apanteles sp., endoparasito de L. gulo.
Esta especie, de hábito gregario, es un endoparásito de las larvas de L. gulo. Cuando la larva de Apanteles alcanza su madurez emerge del cuerpo de su huésped y forma el típico cocoon blanco. Cada cocoon lo forman separadamente sobre el cuerpo manteniéndose en forma perpendicular (Figura 1).
El adulto (Figura 2) es de color negro con las patas pardo amarillentas; el flagelo de la antena tiene 16 artejos; la longitud es de 2,8 mm en promedio. Fuera del ovipositor, las hembras se diferencian de los machos en que las antenas de éstas son ligeramente más cortas que la longitud de su cuerpo, mientras que en los machos ocurre lo contrario.
Ichneumonidae
Ichneumon sp. Figura 3
Hembra de Ichneumon sp., endoparásito solitario de L. gulo.
Ichneumon es un endoparásito solitario que siempre emergió de pupas de L. gulo. Un gran número de especies en esta subfamilia atacan pupas de lepidopteros (Clausen, 1940).
En este insecto la frente es de color crema y tiene la región del vertex, del occipucio y de los ojos de color negro; la parte ventral de la cabeza es blanca. El tórax es negro con manchas de color crema y las patas son negras con bandas amarillosas a excepción de la coxa que es casi totalmente negra. El abdomen es negro con bandas blancas cremosas en el ápice de los segmentos I, IV, V y VI; la hembra posee un ovipositor corto que se extiende más allá de la punta del abdomen. Los sexos se diferencian por el color de las antenas, que en el macho son completamente negras y en la hembra blancas, entre los artejos 8 y 16; el flagelo consta de 42 artejos. La longitud promedia del cuerpo es de 15,8 mm para las hembras y 16,4 mm para los machos.
Iseropus gulensis Bustillo, Figura 4
Hembra adulta de Iseropus gulensis Bustillo, parásito de L. gulo.
Esta especie fue descrita por Bustillo (1975a) de especímenes criados de L. gulo. Es un endoparásito gregario y emerge de las pupas del huésped.
El adulto (Figura 4) alcanza una longitud promedia de 8,6 mm; la cabeza y el tórax son de color negro; los segmentos abdominales II, III, IV y V son de color marrón claro con una franja de color negro en su extremo posterior, el resto de los segmentos es completamente negro. El abdomen es el doble de la longitud del tórax y el ovipositor es
Mesochorus sp., Figura 5
Hembra adulta de Mesochorus sp., hiperparásito de Apanteles sp. en L. gulo.
Durante el presente estudio el Mesochorus sp. fue criado como hiperparásito de Apanteles sp. sobre L. gulo. De acuerdo con Clausen (1940), Mesochorus es el género que más a menudo se encuentra atacando larvas de bracónidos e ichneumonidos; además, indica que Mesochorus no oviposita directamente sobre el huésped primario, en este caso el Apanteles, sino en el cuerpo del huésped secundario y allí posteriormente la larva penetra en el cuerpo del parásito primario.
Mesochorus permite que el Apanteles empupe normalmente sobre L. gulo, para posteriormente matar la pupa y emerger de ella. Este insecto (Figura 5) tiene una longitud promedia de 3,3 mm; la antena es más larga que el cuerpo y el flagelo está compuesto de 27 artejos; tiene cabeza y tórax negros con el abdomen y los apéndices pardo amarillentos; el ovipositor alcanza un tercio de la longitud del abdomen.
Chalcididae
Brachymeria sp., Figura 6
Hembra adulta de Brachymeria sp., parásito de L. gulo.
Brachymeria es un endoparásito primario de L. gulo y del cual se observaron hasta dos especímenes emergiendo de la misma pupa. Cada adulto emerge cortando en el dorso de la pupa de L. gulo un orificio de salida de forma circular a la altura de las alas. De acuerdo con Clausen (1940), la oviposición de Brachymeria en lepidopteros ocurre sobre la pupa recién formada. El adulto (Figura 6) es un insecto robusto, de color negro, excepto la base del fémur, toda la tibia, y el tarso que son de color marrón claro. Se caracteriza, como todos los calcídidos, por poseer un fémur trasero grandemente expandido y dentado y el tarso con cinco segmentos. La antena es corta con un flagelo de nueve artejos. El tórax es bastante convexo, el ovipositor es corto, y el abdomen es tan largo como el tórax. La longitud total promedia es de 4,7 mm.
Eulophidae
Cirrospiloideus sp.,Figuras 7 y 8
Larva de L. gulo atacada por Cirrospiloideus sp. Los cocoones de los parásitos de color negro están sobre la larva.
Hembra adulta de Cirrospiloideus sp., parásito de L. gulo.
Cirrospiloideus es un parásito gregario de larvas de L. gulo. Clausen (1940) señala que la subfamilia Elachertinae, a la cual pertenece esta especie, es un grupo relativamente pequeño, no muy estudiado, y que sus miembros son por lo general ectoparásitos de varias larvas de Lepidoptera, especialmente de las familias Noctuidae, Geometridae y Tortricidae. Los huevos son colocados externamente por lo general en el dorso, y en ese punto la larva empieza a alimentarse.
La pupa de Cirrospiloideus es inicialmente blanca, pero rápidamente cambia a un color negro (Figura 7). Las larvas de L. gulo atacadas por este parásito reducen su actividad y su tamaño y mueren antes de la emergencia de Cirrospiloideus. Este fue uno de los parásitos que con más frecuencia se observó atacando L. gulo.
Los adultos (Figura 8) tienen la cabeza y el tórax de color negro, con abdomen y ojos marrón oscuro. Las alas anteriores son ahumadas; flagelo antenal compuesto de seis artejos. En la pata, la coxa y el trocanter son negros, y los segmentos restantes son de color marrón claro; el tarso tiene cuatro segmentos. La longitud promedia del cuerpo es de 2,4 mm.
Patógenos
En el campo, durante la segunda generación de L. gulo se observó un alto porcentaje de larvas muertas en los primeros instares, colgando del follaje de pino, presentando los síntomas típicos de una virosis. Sin embargo, no se hizo ninguna prueba de caracterización. De este material sólo se aisló la bacteria Bacillus circulans Jordán, que es considerada como un contaminante del suelo.
El hongo Entomophthora sp. fue aislado de larvas maduras de L. gulo (Figura 9). En los estados iniciales de infección y mediante examen externo no es posible distinguir una larva enferma de una sana. Cuando el ataque ya está más avanzado se observa inactividad y movimientos lentos en las larvas. De acuerdo con Mac Leod (1963) existen aproximadamente 104 especies descritas de este género; muchas de ellas son específicas a ciertos insectos, aunque se han reportado otras infectando un amplio rango de insectos. La infección por lo general ocurre por contacto.
Larvas de L. gulo afectadas por Entomophthora sp.
Footnotes
Agradecimientos
El autor agradece a los Doctores B.D. Burks, R.W. Carlson, P.M. Marsh del laboratorio de Entomología Sistemática del Departamento de Agricultura de los Estados Unidos, por la identificación de los parásitos. A los Doctores I.M. Hall y G.E. Moore por la identificación de los patógenos.