Abstract
A comparative morphological description is made between four mealybug species (Homoptera: Pesudococcidae), frecuently found feeding on cassava (
Introduccion
Los piojos harinosos propiamente dichos pertenecen a la familia Pseudococcidae (Homoptera). Este es un grupo esencialmente fitófago y un gran número de especies se constituye en plagas de diversos cultivos. La familia Pseudococcidae se encuentra ampliamente distribuida en los cinco continentes y en la actualidad hay cerca de 3000 especies descritas en 160 géneros.
En las regiones del mundo donde se cultiva la yuca, las especies reconocidas actualmente en este cultivo están dentro de los siguientes géneros:
Los mayores éxitos de manejo de las especies plagas pertenecientes a esta familia se han obtenido al poner en práctica programas de control biológico (Debach 1964, Mckenzie 1967). Numerosos enemigos naturales se encuentran ejerciendo su acción particularmente parasítica y depredadora. Entres los parasitoides, la familia Encyrtidae es la más común y los individuos pertenecientes a la tribu Anagyrini están más estrechamente relacionados con los piojos harinosos. Entre los depredadores se encuentran representantes de los órdenes Neuroptera (Chrysopidae y Sympherobiidae), Diptera (Syrphidae, Chamaemyiidae y Cecidomyiidae) y Coleptera (Coccinellidae). Las especies de las tribus Hyperaspini y Scymnini de la familia de los Coccinellidae exhiben un alto grado de preferencia por los piojos harinosos (Pope 1979).
Con los resultados del presente estudio, los autores han querido contribuir al conocimiento de cuatro especies de piojos harinosos frecuentemente presentes en yuca:
Materiales
Durante este estudio se llevaron a cabo exploraciones en varias regiones yuqueras de Colombia en busca de los piojos harinosos y sus enemigos naturales. Otras informaciones se han obtenido de exploraciones en zonas yuqueras del Brasil, Paraguay, Guyanas, Trinidad, Venezuela y algunos países africanos.
Igualmente se han desarrollado métodos de cría para las plagas y para algunos de los insectos benéficos, y actualmente se cuenta con colonias que suministran el material requerido para los estudios de laboratorio y de campo, lo cual ha permitido evaluar la eficiencia y destacar las especies más promisorias en el control biológico de
Para las determinaciones, los especímenes de las hembras adultas de los pseudocóccidos fueron sometidas al correspondiente procedimiento de preparación y montaje sobre láminas porta-objetos, según el método descrito por McKenzie (1967). El material colectado se encuentra en la Colección Central de Referencia del CIAT.
Resultados
El Patron De La Familia Pseudococcidae
Caracteres Generales Externos.
La descripción morfológica de la familia Pseudococcidae se basa en las características estructurales de las hembras adultas. Externamente estas presentan un cuerpo de consistencia blanda recubierto por una fina capa de secreciones harinosas. Prolongaciones laterales y caudales de estas secreciones pueden observarse en mayor o menor longitud dependiendo de la especie. El tamaño y el color del cuerpo varían de acuerdo con la especie y la forma puede ser alargada, ovoide o casi circular. Sobre la superficie dorsal puede verse la segmentación del cuerpo, pero no se nota una diferenciación entre cabeza, tórax y abdomen. Sin embargo, en la casi totalidad de las especies es fácil observar un par de antenas y tres pares de patas. Las hembras adultas presentan el fenómeno de neotenia y no se diferencian de las ninfas, excepto en el tamaño y en la capacidad de reproducción. Los huevos son colocados generalmente dentro de un ovisaco de aspecto algodonoso, el cual se forma por las secreciones filamentosas de cera en la parte posterior del insecto. Otro tipo de secreciones filamentosas de aspecto vítreo pueden surgir de la parte dorsal del cuerpo.
Los machos constituyen un material de estudio promisorio, de gran valor y ayuda en la definición y clasificación futura de las especies. Con muy pocas excepciones, aún no son utilizados porque su presencia en el material recolectado es muy rara. La localización de los machos adultos se dificulta debido en parte a que son alados y muy pequeños. Además, los adultos tienen una vida muy efímera de solo dos días, en todas las especies conocidas actualmente.
Características microscópicas.
La familia Pseudococcidae puede separarse fácilmente de otras de la superfamilia Coccoidea. Dorsalmente (Fig.1) se distinguen 10 segmentos abdominales y presentan las siguientes estructuras:
Estructura general de una hembra adulta de Pseudococcidae (vista dorsal).
Dos pares de ostíolos, uno anterior y otro posterior. En algunas ocasiones uno de los pares puede faltar. A través de estas aberturas son expulsadas, fuertemente, pequeñas gotas de fluido interno cuando el insecto se encuentra irritado.
Cerarios: Son pequeñas áreas laterales donde se concentran grupos de poros triloculares y una o más setas. En los cerarios se originan las prolongaciones laterales y caudales de secreciones harinosas.
Poros triloculares: además de conformar los cerarios, estos poros se distribuyen en toda la superficie dorsal del insecto y secretan la fina capa de harina que recubre el cuerpo de los piojos.
Ventralmente, (Fig. 2), se observan las siguientes estructuras típicas de la familia:
Estructura general de una hembra adulta de Pseudococcidae (vista ventral).
Un par de antenas siempre presentes y con los últimos artejos de apariencia clavada.
Un par de ojos, la familia no posee ocelos.
El circulus: es una estructura que funciona a manera de ventosa y que le permite al insecto adherirse a una superficie. Varía de forma y puede estar presente o ausente. Algunas especies poseen más de un círculus.
La vulva: Corresponde al orificio genital y se presenta cuando la hembra pasa al estado adulto.
Además de las estructuras anteriores que caracterizan a la familia Pseudococcidae, existen otras muy importantes que también sirven para la clasificación de las especies (McKenzie 1967). A continuación se hace referencia a aquellas que por su presencia, número y distribución en el cuerpo, son de importancia en la caracterización de las cuatro especies de piojos harinosos de la yuca mencionados en este trabajo.
Ductos tubulares: Pequeños cilindros que se proyectan interiormente y cuya boca en la superficie puede ser de reborde oral simple o más o menos esclerotizado. A través de estos ductos se secretan filamentos cerosos, en ocasiones de aspecto vitreo, que caracterizan algunas especies.
Discoporos multilocuales: Poros circulares cuya función es la de secretar los filamentos cerosos que conforman el ovisaco. Generalmente se concentran alrededor de la vulva.
Poros quinqueloculares: típicos del género Phenacoccus, cuya función no ha sido precisada.
El diente: se encuentra en la uña de las patas. La superficie plantar de la uña puede ser lisa o presentan un pequeño diente.
Ferrisia Virgata (Cockerell)
Probablemente hay otras especies de pseudocóccidos sinónimos de
Caracteres Diagnosticos
Externamente la hembra es de forma un poco alargada, de color café claro con dos manchas oscuras longuitudinales sobre el dorso (Fig. 3), las cuales corresponden a áreas donde no hay secreciones harinosas. No presenta prolongaciones cerosas laterales pero se observa un par caudal de aproximadamente la mitad de la longitud del cuerpo. Numerosos filamentes cerosos de aspecto vítreo emergen sobre la super-fice del cuerpo y le dan una apariencia muy característica a la especie.
Ferrisia virgata (Cockerell) (♀) Aspecto externo
En las preparaciones, los especímenes al microscopio presentan grandes y numerosos ductos tubulares sobre el dorso (Fig. 4). Estos ductos, típicos del género
Distribucion Geografica Sobre Yuca
Nigeria (Emehute y Ezulike 1982), Zaire, Congo, Togo, Sierra Leone, Ghana (Williams 1985a), India, (Emehute et al. 1982), Brasil y Ecuador (observación de los autores). En Colombia, durante el presente estudio, fue colectada de cultivos de yuca en los departamentos de Sucre, Huila, Magdalena, Cesar, Santander y Meta.
Biologia Y Habitos
No se tiene conocimiento acerca del desarrollo de
Otros Huespedes
Más de 100 especies de plantas que crecen en diferentes partes del mundo, se conocen como huéspedes de esta especie de piojo harinoso (Gautman y Kataria 1986). En ocasiones causa grandes pérdidas económicas por su acción directa o por la transmisión de enfermedades virosas.
En Colombia ha sido reportada sobre un buen número de plantas tales como aguacate, café, cacao, repollo, guayaba, anonáceas y cítricos (Posada et al. 1986). Los autores observaron una alta infestación sobre algodón, en el depar-tamente de Córdoba en 1986.
Phenacoccus Madeirenses Green
Phenacoccus madeirensis, P. grenadensis, P. gossypii, P. harbisoni, P. madeirensis.
Según Willimas (comunicación personal), la especie que en Colombia se tiene como gossypii Townsend & Cockerell, es realmente P. madeirensis.
Caracteres Diagnosticos
Externamente, las hembras adultas de esta especie son ovoides (Fig. 5), de color gris y el cuerpo se cubre con una capa fina de secreciones harinosas. Presenta numerosas prolongaciones de secreciones laterales y las caudales son de más o menos un cuarto la longuitud del cuerpo. El ovisaco es muy firme, adquiere generalmente la forma de una coma y puede cubrir total o parcialmente el cuerpo de la hembra.
En montaje sobre láminas porta-objetos al microscopio (Fig. 6) se observan las siguientes características: 18 pares de cerarios sobre las márgenes dorsales del cuerpo, incluyendo un par ocular, un par preocular, uno frontal y el par de los lóbulos anales, antenas de nueve arteojos y patas con un diente en la uña. Las características anteriores juntas definen al género
Ventralmente puede verse el circulus con apariencia en forma de yunque. Esta forma es distintiva, pero no la única, del género
Distribucion Geografica En Yuca
Costa de Marfil, Ibadán, Umudique, Togo, Zaire, Zimbabwe, Brasil, Costa Rica, Guatemala, México, Paraguay, Perú, Venezuela (Williams 1987), Nigeria (Emehute y Ezulike 1982; Emehute et al. 1982), Colombia, Bolivia (Yassen 1981; Williams 1987), Cuba (observación de los autores; Pino y Filipi 1982).
Biologia Y Habitos
Estudios realizados sobre yuca mostraron los siguientes aspectos de la biología de este especie (Varela et al. 1979): la reproducción es bisexual, la hembra es ovípara y coloca sus huevos en un ovisaco. El desarrollo de huevo a adulto, pasando por tres instares ninfales, tiene una duración promedia de 30 a 32 días (24°C, 72% H.R.). El macho es alado y tiene cuatro instares ninfales antes del estado adulto. La presencia de
Otros Huespedes
Como en el caso de
Phenacoccus Manihoti Matile-Ferrero
El descubrimiento y la descripción de esta especie son relativamente recientes (Matile-Ferrero 1977) y aún no tiene sinónimos. Aparentemente es única en sus género, debido a las características morfológicas y de comportamiento que presenta.
Caracteres Diagnosticos
La apariencia externa de P. manihoti es un poco ovoide, con el cuerpo de color rosado y recubierto por las secreciones harinosas de cera (Fig. 7) sobre la superficie dorsal se observan fácilmente las líneas intersegmentales. Las prolongaciones de las secreciones harinosas laterales y caudales son notables, pero más cortas que en
Los carácteres microscópicos de
Distribucion Geografica Sobre Yuca
Nigeria, (Emehute y Ezulike 1982), Congo, Senegal (Matile-Ferrero 1977; Nenon 1985), Zaire (Bellotti 1983 a,b), Kigali, Rwanda (Singh 1982), Bolivia, Paraguay, Brasil (Yaseen 1981), Zambia (Simwambana 1983), Gabón (Boussienguet 1986) Sierra Leone (James 1987).
Biologia Y Habitos
Hasta el presente, la especie está confinada a yuca y se le considera el insecto plaga más importante de este cultivo en Africa. Probablemente fue introducida a ese continente desde el Paraguay o desde el sur de Brasil, donde es frecuente su presencia. Las únicas regiones de América donde se ha observado esta especie son: Paraguay, Brasil y Bolivia, pero aquí no tiene la misma importancia que en Africa.
La especie es partenogénica y las hembras pasan por tres instares ninfales antes del estado adulto, completando su desarrollo en aproximadamente 47 días (Bellotti et al. 1983a, b). El período de oviposisión es de 20 días y coloca en promedio, 400 huevos. Cuando se presenta el ataque, generalmente en época de baja precipitación, la parte terminal de las ramas toma la forma de repollo, debido al encrespamiento y apretadura de las hojas superiores, Posteriormente, las zonas de crecimiento se deterioran y la planta muere. Cuando las poblaciones del piojo se incre-mentan, los individuos llegan en ocasiones a cubrir toda la planta.
Phenacoccus Herreni Cox & Williams
De las cuatro especies mencionadas aquí, es la más recientemente descubierta. Inicialmente, poco antes de ser descrita (Cox y Williams 1981), se pensó que era
Caracteres Diagnosticos
Externamente, las hembras de
Bajo el microscopio, las hembras de
Distribucion Geografica Sobre Yuca
Brasil (López 1982), Guyanas (Bellotti et al. 1983 a,b); Bennet y Yanseen 1980), Colombia (Bellotti et al. 1983 a,b; Varela y Bellotti 1981; Bennet y Yaseen 1980; Bennet 1978; Yaseen 1981; Porter 1988), Venezuela (Observación personal).
En Colombia fue reportada por primera vez en los cultivos de yuca de algunas fincas cercanas al Centro "Carimagua", en el Departamento del Meta, en los Llanos Orientales (Varela et al. 1979). Actualmente, se tiene el conocimiento de que cubre una extensa franja que bordea la parte nororiental de Suramérica y que va desde el nordeste del Brasil, pasando por las Guyanas y Venezuela, hasta los Llanos Orientales de Colombia.
Biologia Y Habitos
El efecto del ataque sobre la planta de yuca es similar al producido también por
Encrespamiento de las hojas superiores de la planta de yuca después del ataque de
Aparentemente, P. herrani es una especie confinada a yuca; sin embargo, ella podría tener algunos huéspedes alternos. Los autores la han observado, en poblaciones bajas y durante la época de invierno, sobre algunas malezas en sitios cercanos a los cultivos de yuca en el Centro "Carimagua". Por otra parte, sus poblaciones se incrementan en el cultivo de yuca particularmente en los períodos secos.
Enemigos Naturales
Numerosos enemigos naturales de los piojos harinosos en cultivos de yuca han sido señalados en la literatura (Varela et al. 1979; Bellotti et al. 1983 a, b; Neuenschwander y Hammond 1988), especialmente en lo referente a
Parasitoides
La mayoría de los parasitoides encontrados sobre pseudocóccidos durante esta investigación, son endoparásitos pertenecientes a la familia Encyrtidae (Hymenoptera). Más aún, como se deduce de la literatura, este grupo es el más frecuente entre los parasitoides que atacan a las especies de la familia Pseudococcidae.
El grupo de los encyrtidos se caracteriza por la mesopleura inflada o convexa y por una larga espuela en las tibias de las patas medias (Fig. 12). Además, carecen de sutura parapsidal.
a. Encyrtidae: m. mesopleura; e. espuela. b.
Epidinocarsis Diversicornis Howard
Esta especie se reconoce por las siguientes características: color negro, escapo de la antena en forma tubular con una pequeña mancha oscura en su parte anterior, la mitad del pedicelo y el segundo y los dos últimos artejos del flagelo son de color blanco (Fig. 12).
E. diversicornis fue colectado de
También se ha observado que E. diversicornis produce mortalidad en ninfas de primer instar por inserción de su ovipositor y en otros estados por el comportamiento alimenticio de las hembras adultas sobre sus huéspedes (Van Driesche et al. 1987 a,b). Otros estudios han revelado que
Acerophagus Coccois Smith
Este otro encyrtido es una avispita de tamaño diminuto y de color amarillo. Son notables sus ojos de color verde y los ocelos aparecen como tres rubíes incrustados sobre el vértex. Las antenas son clavadas y surgen muy próximas a las márgenes laterales del clípeo. No hay un dimorfismo sexual muy marcado. Sin embargo, el abdomen del macho es más pequeño y casi triangular, en tanto que la hembra deja ver permanentemente el ovipositor (Fig. 12c).
A. coccois fue encontrado inicialmente parasitando las hembras de
Los estudios de laboratorio, en los cuales se observó preferencia de este parasitoide por
Prochiloneurus Dactylopii Howard
Este es un parasitoide secundario de piojos harinosos perteneciente también a la familia Encyrtidae. Es importante mencionarlo, debido a que es un hiperparásito muy frecuente de los parasitoides que atacan las especies de pseudocóccidos de la yuca mencionados aquí. Ha sido recuperado de muestras de
La hembra se reconoce fácilmente por el color amarillo del cuerpo con una placa de color verde metálico en el mesonoto. Además, sobre el escuto se proyecta verticalmente un penacho de setas muy conspicuo.
Otras especies de parasitoides son: Anagryrus insolitus Howard (Fig. 12d, de muestras de
Depredadores
Aunque la lista de los depredadores de estos piojos harinosos es bastante grande, muchos de ellos son especies polífagas. Otros, por el contrario, revelan ciertas características de comportamiento que les confiere cierta especificidad o preferencia. Dentro de la familia Coccinellidae, el grupo de la tribu Hyperaspini contiene la mayoría de las especies depredadoras de piojos harinosos.
Las larvas de estas especies se encuentran generalmente camufladas entre los individuos de los pseudocóccidos, debido al aspecto externo del cuerpo, el cual está recubierto por secreciones harinosas similares a aquellas de los piojos. Esta apariencia tiene como principal función la de eludir la vigilancia de las hormigas ordeñadoras de los pseudocóccidos (Pope 1979).
Durante la presente investigación se han destacado las siguientes especies colectadas principalmente sobre
El género Ocyptamus (Diptera: Syrphidae) contiene un complejo de especies cuyas larvas se presentan con mucha frecuencia consumiendo huevos dentro de los ovisacos de
Otras especies de menor importancia son: Kalodiplosis coccidarum Felt (Díptera: Cecidomyiidae), presente principalmente en invernaderos y sus larvas consumen huevos en las colonias de los piojos; Chrysopa spp. y Sympherobius sp. (Neuroptera), cuyas larvas se encuentran con frecuencia en cultivos de yuca consumiendo ácaros, piojos harinosos y larvas de lepidópteros.
Reconocimiento
El presente trabajo ha sido parte del proyecto para el control biológico de piojos harinosos en cultivos de yuca, el cual se está llevando a cabo en el Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), en Palmira, Colombia. Agradecemos al Departamento de Artes Gráficas del Centro, especialmente a Piedad González y Julio César Martínez por sus excelentes dibujos. A Carlos A. Ñañez y Francisco J. Agudelo por su constante dedicación en el mantenimiento de las colonias de insectos.
Finalmente, agradecemos la colaboración prestada en las identificaciones, a los doctores John S. Noyes y D.J. Williams del C. A.B. International Institute of Entomology en Londres, y al doctor Robert D. Gordon del Biosystematics and Beneficial Insects Institute en U.S.A.