Abstract
The level of Liriomyza huidobrensis populations (Blanchard) (Dip: Agromyzidae) affected of the development of Gypsophila paniculata L. (Caryophyllaceae), being very important the control of L. huidobrensis in the vegetative phase of G. paniculata, because the future production depends on this phase. The population of L. huidobrensis is preferably located on the half and third portion of the plant. The development of the populations of this leafminer in greenhouse depends on the plant development, leaf miner and density the population of this parasites.
Introduccion
Al iniciar la industria de flores, los minadores del follaje, principalmente los de los géneros
Estos limitantes se reflejan, tanto en los costos que implica mantener las poblaciones en niveles mínimos de daño, como en la afección causada directamente a sus hospedantes, por las picaduras y minaduras de las hojas que pueden proporcionar condiciones favorables para el ataque de otros agentes, como es el caso de los hongos que se registran en algunos trabajos como, los realizados por Spencer (1973), quien dice: "que el daño al tallo de
En general, el grado de daño causado a la planta por los Agromyzidae depende. del tamaño de la mina que formen, la parte de la planta afectada, el estado de desarrollo de la misma, la densidad de población del minador y el grado de parasitismo por parte de los enemigos naturales que afecten la población del minador.
Por lo expuesto anteriormente, se planteó estudiar el efecto del desarrollo de la población de
Revision De Literatura
Manejo Del Minador
Un aspecto en el manejo de la población del minador es el estimar los niveles de la misma en determinados sitios, para lo cual se han venido utilizando diferentes técnicas, según el estado de desarrollo del minador que se pretenda estudiar. En el caso de adultos, se han utilizado tableros amarillos a los cuales se les aplica un adherente. Gaviria et al (1982), en el departamento del Cauca, utilizó esta clase de tableros para evaluar la población del minador en un cultivo de crisantemo, estableciendo que un nivel mínimo de daño permisible es de 3 adultos capturados en 200 cmβ. También, Geoffrey y Trumble (1982) realizaron un monitoreo con este mismo método a
El monitoreo de huevos es poco usado por las dificultades que presenta, pero Harcourt et al (1980), utilizando el método descrito anteriormente, encontraron que la distribución de las posturas de
Anteriormente, el uso de Agroquímicos fue el principal medio para el control de insectos plagas en flores, con resultados variables en la calidad y manejo de los productos, así como en un aumento de los costos (Gaviria et al 1982). Por tal motivo, se han realizado estudios del efecto que ejercen diferentes insecticidas sobre el minador y sus enemigos naturales y, por ésto, en 1951, se investigó el parasitismo de algunas especies sobre el minador y el efecto del DDT sobre éstos, demostrando que este producto es ineficiente para el control del minador, pero sí reduce significativamente la población de sus parasitoides, provocando un incremento posterior de la población del minador. También, algunos experimentos realizados con DDT, TDE y Metoxicloto afirman que éstos favorecen el desarrollo de la población del minador, por la disminución de la población de sus parasitoides y la no efectividad de estos insecticidas sobre el minador (Hiis y Taylor, 1951; Wene, 1951, tomados de Spencer, 1973).
Más recientemente, Price (1981) afirma que, en general, el uso de ciertos insecticidas y plaguicidas provoca un mayor detrimento de las poblaciones de parasitoides que la utilización de otros. Debido a lo anterior, actualmente, se registra un incremento en los insectos plagas por la resistencia adquirida, dada por la cualidad de algunos individuos de una población a tolerar dosis de algunos insecticidas que serían letales a la mayoría de sus individuos y, a su vez, por la destrucción de sus enemigos naturales, razón que motiva la necesidad de investigar nuevos métodos de control que sean compatibles con el ambiente en donde crecen las plantas, desarrollando programas encaminados a integrar una serie de estrategias de control que incluyan no sólo el biológico sino, también, el cultural y el mecánico, dejando como última alternativa la aplicación de insecticidas.
Metodologia
La presente investigación se realizó, bajo condiciones de invernadero comercial, en la Finca Ucrania de la empresa AGRODEX Ltda., ubicada en el municipio de Madrid, Cundinamarca, Colombia, con una altura de 2300 m.s.n.m. y con temperatura y humedad relativa promedias de 23°C y 70%, respectivamente.
El estudio de la fluctuación y comportamiento de la población del minador de Gypsofila se realizó durante un ciclo del cultivo de la planta, que correspondió, desde el momento de la siembra hasta la primera cosecha (aproximadamente, 4 meses) y las lecturas se empezaron a la tercera semana después de sembrada que es cuando se inicia en manejo. Se utilizó un diseño de bloques completamente al azar (BCA), con tres repeticiones y con 24 muestras por repetición, bajo dos condiciones (2 tratamientos) simultáneamente, así: uno al cual se le hicieron las aplicaciones comerciales rutinarias y que utiliza la empresa para el control del minador y el otro tratamiento en el cual no se realizó algún tipo de control del minador. El diseño se ajustó de acuerdo con área disponible para este trabajo, el riesgo de posible infestación del resto del cultivo y la facilidad de manejo y los costos.
Para cada tratamiento, se sembraron 3 eras (Bloques), divididas en 6 parcelas por repetición, dejando unas parcelas pequeñas en los extremos, para disminuir los efectos de borde. Cada parcela tenía 14 plantas que se numeraron al azar y en ellas se distribuyeron los tratamientos, también, al azar (Fig. 1). El tamaño de muestra se determinó previamente, mediante la utilización del coeficiente de variación (CV) citado por Rabinovech (1978):
S = Desviación estándar
De cada parcela se muestrearon, al azar, 4 plantas, tomado, cada 10 días, 4 hojas de cada tercio de la planta.
Registro De Parametros
En las 12 hojas tomadas de cada planta (4 por tercio), se estableció, por cada tercio, el número de hojas minadas, las cuales se llevaron a cámaras de cría, consistentes en cajas de petri que contenían un algodón humedecido y se registró el número de larvas del minador y porcentaje de parasitismo que presentaban. Como parámetro indicativo del desarrollo de las plantas, se midió la altura que es importante en la producción de las plantas, y comercialización de las flores. Dentro del invernadero, se llevaron registros continuos del clima, como: humedad relativa y temperatura máxima y mínima y la precipitación pluvial de la zona.
Analisis Estadistico
Para cada tratamiento y por estrato, se siguieron los métodos matemáticos de correlación lineal, regresión múltiple y análisis de varianza univariado y, además, se utilizó una prueba de amplitud múltiple de Duncan. Para el análisis de varianza univariado, se siguió el modelo matemático:
(Cohogran y Cox, 1971)
i = Repeticiones por tratamiento (1…3)
j = Bloque observado (1…3)
μ = Media
Ti = Efecto del tratamiento
tj = Efecto del bloque
Eij = Error experimental
Resultados Y Discusion
En la tabla 1, se presentan los promedios generales de las diferentes variables medidas para cada tratamiento durante las 9 lecturas.
Promedio de las variables por lectura para los dos tratamientos.
LEG Lectura
HR Humedad Relativa
TMAX Ternp. Máxima
TMIN Temp. Minima
PREC Precipitación
TR Tratamiento
A Sin Aplicación
B Con Aplicación
PHP Prom. Altura Planta
PHMS Prom. Hojas Minadas Estrt. Superior
PHMM Prom. Hojas Minadas Estrt. Medio
PHMI Prom. Hojas Minadas Estrt. Inferior
PMS Prom. Minador Estrt. Superior
PMM Prom. Minador Estrt. Medio
PHI Prom. Minador Estrt. Inferior
PPS Prom. Parasitoides Estrt. Superior
PPM Prom. Parasitoides Estrt. Medio
PPI Prom. Parasitoides Estrt. Inferior
Efecto De Los Tratamientos Sobre El Crecimiento De G. Paniculata
Según Barcelo et al (1980), gráficamente, el crecimiento de algunos organismos se asemeja a una curva sigmoidea, en la cual se pueden distinguir tres zonas o fases. Una zona I (fase vegetativa), donde el crecimiento sigue la tasa del interés compuesto; una zona II de crecimiento rápido y lineal y una zona III de crecimiento lento con tendencia a cero (pendiente tiende a cero). En G. paniculata, la zona I corresponde a la fase de producción y acumulación de energía, en la zona II se presenta el desarrollo de las ramas reproductivas y la zona III corresponde a la producción de la planta, que, para este caso, es la floración total.
El crecimiento de las plantas en los dos tratamientos presentó diferencias significativas y fue como el descrito anteriormente, especialmente, en el tratamiento con aplicación de insecticidas, donde se presentó el máximo desarrollo de las plantas (122,72 cm), mientras que, en el tratamiento sin aplicación, el crecimiento fue menor (91,55 cm) (Fig. 2).

Gráficos del desarrollo de Gypsophila paniculata L. bajo los dos tratamientos. (A) tratamiento sin aplicación de insecticidas. (B) tratamiento con aplicación de insecticidas. (ver tabla 1).
En el tratamiento sin aplicación, la zona I se presentó prolongada y su duración comprendió el lapso entre el primero y el quinto muestreo y la zona II, corta (del 5o. al 6o. muestreo).
Esto se debe a que la planta, en la fase I, está en un proceso de acumulación de energía para pasar a su fase reproductiva y, como consecuencia de la pérdida de energía por la incidencia del minador y por la afección causada por fitopatógenos, se provoca la prolongación de la primera fase (zona I) y la disminución de la segunda (zona II), afectándose así el desarrollo total de las plantas y, por consiguiente, su producción, pues, como se pudo observar, en este tratamiento, el total de ramos producidos sólo fue de 180 (cada ramo de Gypsofila pesa, aproximadamente 300 gr.).
El desarrollo de las plantas en el tratamiento con aplicación, presentó una fase I corta (4 primeros muestreos) y la fase II con una duración del 4° a 6° muestreo y, en ésta, las plantas alcanzaron su máximo desarrollo y, por consiguiente, una mayor producción económica (230 ramos), que, comparado con el tratamiento sin aplicación, presentó un aumento del 20% en la producción.
Comparando los dos tratamientos, se puede observar la gran importancia de la fase I en el desarrollo de las plantas, ya que, al ser afectada, las fases II y III se reducen y se disminuye su duración, lo cual se refleja en el desarrollo y producción de las plantas. La afección que causa el minador, al formar las minas, produce una disminución de área foliar, que conlleva a una disminución en la rata de fotosíntesis y un aumento en los procesos de degradación (Barcelo et al, 1980; Parrella et al, 1985).
Numero De Hojas Afectadas Por El Minador
En los dos tratamientos, el número de hojas afectadas por el minador aumentó en los estratos medio e inferior, a medida que se desarrollaron las plantas (Fig. 3), debido a que en estos estratos se encuentra la mayor cantidad de hojas y la mayor área foliar de las plantas de Gypsofila. Este comportamiento que está correlacionado con el desarrollo de la población del minador (Tablas 1 a 3).

Gráfico de los promedios de número de hojas minadas durante el desarrollo de Gypsophila paniculata L. en el tratamiento sin aplicación de insecticidas. (A) en los tres estratos de la planta, (B) estrato superior (S) inferior y medio (I-M). (ver tabla 1).
En el tratamiento sin aplicación, el comportamiento en el número de hojas minadas a lo largo del desarrollo de las plantas fue más o menos similar en los tres estratos (fig. 3). Entre los estratos medio e inferior no se presentaron diferencias significativas, pero sí de éstos con el estrato superior, en que el número de hojas minadas fue menor (Fig. 3B; Tabla 2).
Correlaciones significativas entre las variables para el tratamiento sin aplicación de insecticidas.

Gráfico de los promedios de número de hojas minadas durante el desarrollo de Gypsophila paniculata L. en el tratamiento con aplicación de insecticidas (A) en los tres estratos de la planta (B) estrato superior (S) e inferior y medio (I-M). (Ver tabla 5).
En el tratamiento con aplicación, también, se observó un aumento en el número de hojas minadas para los estratos inferior y medio (Fig. 4A), no existiendo diferencias significativas entre éstos y sí de estos dos con el estrato superior (Tabla 5), en el que el número de hojas minadas disminuyó a medida que avanzó el desarrollo de las plantas.
Comportamiento De La Poblacion De L. Huidobrensis Bajo Los Dos Tratamientos.
El número de larvas del minador en el tratamiento con aplicación, como consecuencia de la acción de insecticidas, se mantuvo en niveles bajos en los tres estratos (Fig. 6), no existiendo diferencias estadísticamente significativas entre los estratos inferior y medio, pero sí de éstos con el superior (Tabla 5). En el tratamiento sin aplicación, la población de larvas del minador se presentó en una mayor proporción en los estratos medio e inferior (Fig. 5), sin presentar diferencias significativas entre ellos, pero sí con el estrato superior (Tabla 4).

Gráfico de desarrollo de la población de larvas de Liriomyza holdobrensis (Blanchard) en los diferentes estratos de las plantas de Gypsophila paniculata L. durante el desarrollo (A) en los tres estratos (B) estrato superior (S) e inferior y medio (I-M). (Ver tabla 5).

Gráfico de desarrollo de la población de larvas de Liriomyza huidobrensis (Blanchard) en el tratamiento con aplicación de insecticidas (ver tabla 5).
El comportamiento de la población del minador de situarse, preferencialmente, en los estratos medio e inferior, observado en los dos tratamientos (Fig. 5B y 6), es debido, posiblemente, a que el minador se ha adaptado a buscar refugio en estos estratos, evitando la acción de los insecticidas y los factores climáticos. Este comportamiento fue reportado, también, por Prieto (1982) y otros autores para L. trifolii en cultivos de Chrysantemum sp. Lo anterior se puede comprobar con los análisis de correlación, que muestran altos valores entre la población del minador de los estratos medio e inferior, lo mismo que de éstos con la temperatura mínima para el tratamiento con aplicación (Tabla 2 y 3).
Correlaciones significativas entre las variables para el tratamiento con aplicación de insecticidas.
En general, el comportamiento en la población del minador en los diferentes niveles fue semejante: de crecimiento rápido durante los primeros muestreos para el tratamiento sin aplicación (Fig. 5), hasta llegar a sus valores máximos hacia el 4° - 5° muestreos, lo cual coincidió con la segunda fase de desarrollo de las plantas y con el incremento en la velocidad de crecimiento de la población de parasitoides y, a partir del 5° muestreo, la población de minador empezó a descender hasta llegar a valores mínimos en los muestreos 8º y 9°, que son estadísticamente similares a los muestreos 1° a 3°, que coinciden con los valores máximos de la población de los parasitoides (Fig. 7A).

Gráfico del desarrollo de la población de parasitoides de Liriomyza huidobrensis (Blanchard) durante el desarrollo de las plantas de Gypsophila paniculata L. (A) tratamiento sin aplicación de insecticidas. (B) tratamiento con aplicación de insecticidas. (Ver tabla 5).
La disminución en el número de larvas del minador para el tratamiento sin aplicación a partir de 4°- 5° muestreo mostró que, si bien es cierto que el número de hojas minadas aumentó a medida que se desarrollaron las plantas, la relación entre el número de hojas minadas fue inversa con relación al número de larvas por hoja, o sea, que se presentó un gran número de hojas minadas, pero el número de larvas por hoja disminuyó. En las primeras etapas del desarrollo de las plantas, esta relación es directa. De ahí, la gran importancia que se debe dar al manejo del minador durante esta fase desarrollo de las plantas (fase 1), que permitirá que la población del minador se desarrolle o no y pueda llegar a causar daño de significancia económica.
Efecto De Los Tratamientos Sobre La Poblacion De Parasitos De L. Huidobrensis.
Como enemigos naturales de L. huidobrensis se econtraron parasitoides hymenopteros de larvas que pertenecen a tres familias: Dentro de los Eulophidae, esta
El comportamiento de la población de parasitoides en el tratamiento sin aplicación fue similar en los tres estratos (Fig. 7A), presentando diferencias significativas entre los mismos. (Tablas 4 y 5). La velocidad de crecimiento de su población en las primeras etapas de desarrollo de las plantas (1° a 4° muestreo) fue lenta y, a partir de este momento, se produjo un aumento en la velocidad de crecimiento que está relacionada con los valores máximos de la población del minador para este mismo tratamiento. El aumento de la población de los parasitoides se hizo más notorio a partir del sexto muestreo y alcanzó sus máximos valores, en el noveno muestreo, en el cual la población del minador llegó a valores mínimos (Fig. 5). En el tratamiento con aplicación, los niveles de parasitismo fueron mínimos y casi nulos (Fig. 7B), como consecuencia de la aplicación de los insecticidas, ya que éstos afectaron, primeramente, a la población de parasitoides, como se registra en diferentes trabajos. En este tratamiento (con aplicación) no se presentaron diferencias significativas entre los diferentes estratos para la población de parasitoides (Tabla 4).
Influencia De Las Diferentes Variables Con Respecto A La Poblacion Del Minador Y Sus Parasitoides.
Para observar la influencia de las diferentes variables que se midieron, se construyeron, para cada tratamiento, modelos de regresión múltiple a partir de los datos.
En el tratamiento sin aplicación, el modelo de regresión para el comportamiento de las diferentes variables, con respecto a la población del minador (PM) y parasitoides (PP) fueron:
El modelo para la población de larvas del minador (PM) indicó que el número de hojas minadas (HM) y la precipitación pluvial (PREC) influyeron positivamente sobre la población y las otras variables lo hicieron negativamente, aunque las variables altura de la planta (HP) y la temperatura máxima (TMAX) fueron las que presentaron valores de significancia más bajos. Lo anterior indica que el número de hojas minadas y la precipitación pluvial favorecen el desarrollo de la población del minador.
Para el modelo de regresión de la población de parasitismo, las variables PREC, TMAX, y PM influyeron negativamente y el resto, positivamente, pero las variables TMAX y temperatura mínima (TMIN) presentaron menor significancia. Al contrario de lo presentado para la población del minador, las variables que favorecieron la población de parasitoides fueron humedad relativa (HR) y TMIN.
Comparación de medias generales para el tratamiento sin aplicación de insecticidas.
Comparación de medias generales para el tratamiento con aplicación de insecticidas.
Medias con letras iguales, significan que no hay diferencias estadísticamente significativas a nivel de 0,05 (Duncan).
HM Número de hojas minadas. HL Número de larvas. PST Número de parasitoides.
En el tratamiento con aplicación, los modelos de regresión para PM y PP fueron:
Los modelos anteriores mostraron que la influencia del tratamiento es alta sobre la población de los parásitos y del minador, lo cual explica los bajos valores del intercepto de dichos modelos.
El valor bajo del intercepto en el modelo de regresión de parasitismo y los valores de las constantes para cada variable, comparados con las del tratamiento sin aplicación, indicaron que se necesita un aporte en la población de parasitoides para que tengan una acción más temprana en el control del minador y, así, evitar que este último se incremente y cause daños económicos, ya que existe un alto aporte del minador dado por sus hospedantes secundarios y el mismo cultivo.
Teniendo en cuenta los valores bajos de correlación de los niveles de población de larvas de
Tomando el valor promedio total (4,33) de la población del minador (PM), para el tratamiento con aplicación como valor máximo permisible, ya que se supone que las aplicaciones de insecticidas mantienen la población de minador en niveles mínimos de daño y que en este tratamiento se expresó en la mayor producción de las plantas, tendremos:
La ecuación anterior está dada para una muestra de cuatro plantas, en que altura de la planta (HP) es en centímetros y hojas minadas (HM) se tomaron una muestra de 4 hojas por estrato y por planta.
Para que esta ecuación pueda ser usada, es necesario realizar un muestreo del 10% del cultivo, aproximadamente.
Con el análisis anterior se pretende presentar un modelo tentativo, ya que éste requiere ser probado, con el fin de hacerle los ajustes necesarios, para ser usado como medida en el manejo de L. huidobrensis en G. paniculata.
Conclusiones Y Recomendaciones
La población de L. huidobrensis afecta el crecimiento de las plantas G. paniculata, especialmente, durante su primera fase de desarrollo (fase vegetativa) y, por lo tanto, es importante el control del minador durante esta fase.
Existe una alta correlación entre el número de hojas minadas y la población de larvas de L. huidobrensis de los estratos medio e inferior, la cual determina que el comportamiento de la población del minador sea biestratificada en cuanto a posturas.
La población de insectos benéficos controla y disminuye la de L. huidobrensis, bajo la condición de que, al usar otras medidas de control, éstas no afecten drásticamente la población de los parasitoides.
La población de L. huidobrensis, bajo condiciones de invernadero, está regulada por la altura de la planta, las hojas minadas, el parasitismo y el tipo de manejo utilizado.
Footnotes
Agradecimientos
Los autores agradecen a los profesores Emilio Luque, Darío Corredor y Juan Ospina de la Facultad de Agronomía U.N. de Col. Bogotá y al Ing. Agrónomo Alberto Caro, finca Ucrania Agrodex Ltda, por la colaboración y apoyo brindado en la realización de este trabajo.
