Abstract
Dictila monotropidia
(Hemiptera: Tingidae) en nogal cafetero (Cordial al/iodora (Ruíz & Pavon Cham).
The nogal cafetero (C. alliodora) is one of the species with more future in the forest activity in Colombia because of the very good quality of the wood and its adaptability to a wide rank of weather and soil conditions. This work studied the biology, habits and distribution of the lacebug D. monotropidia (Hemiptera: Tingidae) in the Antioquia department. This insect is very harmful and closely associate to C. alliodora. The D. monotropidia life cycle took 45.89 days, distributed as follows: eggs 24.10 days; nymphs 21.39 days (2.2, 4.06, 4.18, 4.10 and 6.43 days for the first, second, third, fourth and fifth nimphal instars respectively). The females incrust the eggs in a single group (45.49 eggs average) in the main nervadura by the under surface of the leaves. The females take care of the eggs until they hatch. The nymphs remain together in the under surface of the leaves until they become adults.
Introduccion
La elevada tasa de deforestación por causas sociales, económicas y políticas, como son la colonización y las concesiones a compañías madereras, entre otras, ha venido mostrando promedios de tala del bosque natural entre 450.000 y 500.000 hectáreas por año, acumulándose en los últimos 35 años un área total deforestada de 15.000.000 de hectáreas, lo cual contrasta con 100.000 hectáreas (0,67%) que es el área plantada en igual período.
Este fenómeno repercute en graves problemas erosivos dado que las áreas que no tienen otra opción que la de bosque, con taladas dando como consecuencia áreas de ladera, pendientes y escarpadas que se utilizan en agricultura y ganadería para lo cual no son aptas, acelerando así los procesos de desplazamiento masivo de tales tierras. Esta situación se agrava por la falta de la regulación que antes ejercía el bosque, todo lo cual trae como consecuencia las ya frecuentes catástrofes causadas durante los períodos lluviosos en zonas tanto rurales como urbanas.
Toda esta problemática, a la cual contribuye la falta de una política forestal clara y coherente que estimule la actividad reforestadora, hace imperiosa la necesidad de buscar diferentes especies, tanto nativas como introducidas, que permitan un buen manejo silvicultural y la posibilidad de un razonable retorno económico para el inversionista.
Una de las especies que hasta el momento se ha mostrado como promisoria en el país es el nogal cafetero Cordia alliodora), por la buena calidad de su madera, por la facilidad para secarla al aire y para trabajarla, lo que permite su uso en construcción, ebanistería, cubiertas de barcos, puentes, polines, postes, empaques, pisos, mangos para herramientas, remos y otros.
En las pocas plantaciones hasta ahora establecidas con nogal cafetero en Colombia, se han detectado continuos ataques de insectos, entre los cuales la chinche de encaje (Dictyla monotropidia), ha sido el más frecuente. La ninfa y el adulto actúan como chupadores de savia y causan defoliaciones, a veces muy severas, especialmente en períodos de verano. Lo anterior sustenta la necesidad de adelantar estudios tendientes a conocer la biología, hábitos, ecología, distribución, enemigos naturales y posibles estrategias de control del insecto en Antioquia.
Antecedentes
C. alliodora es una especie maderable de amplia distribución natural en América, se encuentra registrada en Méjico, América Central, Islas del Caribe, Venezuela, Colombia, Ecuador, Perú y Brasil. En Colombia es muy común en los valles de los ríos Cauca, Magdalena y Zulia. En Antioquia, se encuentra en Urabá y en el suroeste, donde se utiliza como sombrío en los cultivos de café (11). La especie crece bien a alturas desde el nivel del mar hasta los 1800 m.*
D. monotropidia fue registrada en 1941 por Brooks (2), en Trinidad. En el Museo Entomológico Francisco Luis Gallego de la Universidad Nacional, Seccional Medellín, existen especímenes colectados en 1948, en Chinchiná (Caldas), atacando C. alliodora. Drake y Cobben (3) registran la especie D. parmata (Distant) en las Boraginaceae Cordia corymbosa, C. verbenaceae y Cochranea anchusaefolia Gurke, en Surámerica y en C. cylindrostachia en las islas del Caribe, donde además citan a D. alia atacando C. alba. Posteriormente, Drake y Ruhoff (4) registraron la especie D. cheriani atacando árboles del género Cordia en la India.
Drake y Ruhoff (5) anotan como distribución para D. monotropidia: Argentina, Brasil, Bolivia, Colombia, Ecuador, Panamá, Paraguay, Puerto Rico, Salvador, Trinidad y Venezuela, y Hochmut Manso (8) lo registran en Cordia sp. en Cuba. Alayo (1) lo registra en C. gerascanthus y otras especies del mismo género. Madrigal (10) cita para D. monotropidia las siguientes plantas hospederas: C. alliodora, C. gerascanthus, C. tomentosa y algodonero y lo destaca como plaga potencial en plantaciones de Cordia.
Ford (7), destaca a esta especie como la plaga más seria que afecta los cultivos jóvenes de Cordia en Costa Rica y cita algunos predadores. Morero y Martorell, citados por Ford (7), registran la presencia de esta plaga en Puerto Rico.
López, Villa y Madrigal (9) estudiaron la biología de Corythucha gossypii (F.) (Hem: Tingidae) en girasol, trabajo en el cual se describe la metodología que fue adoptada para el estudio del ciclo de vida de D. monotropidia.
Materiales Y Metodos
En el insectario de la Universidad Nacional, sede de Medellín, se montaron los trabajos de laboratorio, teniendo como objetivos generales: estudiar la biología del insecto; recopilar las observaciones preliminares sobre comportamiento y hábitos de este insecto en relación con su huésped y un reconocimiento preliminar para determinar la distribución del insecto en diferentes zonas del departamento de Antioquia.
Según Espinal (6) Medellín está ubicado en la zona de bosque húmedo Premontano (bh-P), a una altura de 1500 msnm; su temperatura media es de 21°C y su promedio anual de lluvias es 1446,7 milímetros, con períodos de precipitación en los meses de Mayo y Octubre, y de tiempo seco, a principios de año y en los meses de Julio y Agosto.
Las observaciones sobre comportamiento y hábitos en condiciones de campo se realizaron tanto en los predios de la Universidad, como en las diferentes regiones del departamento de Antioquia.
Se visitaron los siguientes municipios con el fin de estudiar la distribución del insecto.
En el norte del departamento los municipios: Don Matías, Santa Rosa y Yarumal. En el suroeste: Amagá, Venecia, Andes y Támesis. En el sur: San Antonio de Prado, La Estrella, Caldas y Santa Bárbara. Y en el oriente: El Retiro, Rionegro, Santuario y Cocorná.
Cada uno de los municipios se visitó 2 veces, una en período de verano y la otra en época de invierno.
Entre los materiales empleados en el estudio se mencionan los siguientes: plántulas de C. alliodora, cajas petri, lupas 20X, microscopio estereoscópico, micrómetro de base, micrómetro ocular de rejilla, pinceles no. 001 y 002 y jaulas de acetato con estructura metálica de 50 cm de altura por 30 cm de diámetro.
Para el estudio del ciclo de vida se empleó el método siguiente: En los predios de la Universidad Nacional existen árboles de C. alliodora infestados con D. monotropidia en los cuales se colectaron posturas de la chinche para iniciar las observaciones del ciclo a partir de la eclosión. Simultáneamente se colectaron y sexaron adultos y se colocaron en arbolitos de nogal de 30 a 40 cm de altura, en proporción de 2 hembras por 4 machos, para obtener huevos en los cuales se tomaron los datos de incubación, número de huevos por postura y características de las mismas.
Las ninfas obtenidas por los dos métodos citados se empezaban a observar para determinar la duración de cada instar; la medición se hizo con base en el desprendimiento de las mudas las cuales permanecen adheridas al sustrato. Los instares se describieron previamente en forma macroscópica muy precisa y se dibujaron detalladamente lo mismo que los adultos. Esto facilitó el reconocimiento de todos los instares durante la ejecución del trabajo.
Adultos obtenidos en el laboratorio fueron sexados y colocados en plántulas dentro de jaulas para observar la cópula y determinar los parámetros relacionados con ellos. En el estado adulto se hicieron las siguientes observaciones:
Período precópula
Período preoviposición
Número de huevos por postura
Porcentaje de eclosión
Duración de los adultos
Las observaciones de campo para determinar la distribución del insecto consistieron en buscar en las zonas visitadas árboles de nogal cafetero y determinar en ellos la presencia o no de la chinche.
Resultados
DESCRIPCION DE LOS DIFERENTES ESTADOS
Huevo
Los huevos tienen forma oval alargada, a veces ligeramente curvada, con un extremo romo más amplio que el otro; el extremo más aguzado presenta un pequeño cuello que delimita una corona sobre la cual se encuentra el opérculo (Figura 1). Recién depositados son de color blanco cremoso; un día despues, el opérculo y la porción del huevo que no está incrustada en el tejido, presentan coloración café oscura a negra.

Huevo natural.
Dimensiones de los huevos de Dictyla monotropidia.
De acuerdo con los resultados de la Tabla 1 los huevos presentan en sus diferentes dimensiones las siguientes medidas. El número de huevos por postura, varía de 8 a 157. En 20 posturas contadas, el promedio de huevos fue 45,85. Según lo observado, la hembra hace solamente una postura grande y la cuida hasta su eclosión, o dos más pequeñas, caso en el cual generalmente no cuida ninguna.
Ninfas
Durante su desarrollo la chinche pasa por cinco instares ninfales, cuya descripción simplificada y precisa ofrece la información suficiente para distinguir cada uno de ellos (Figuras 2 a 6).
Primer instar (Figura 2)
Al emerger del huevo, la ninfa es de color amarillo claro, pero una a dos horas después muestra una coloración rojiza que aproximadamente a las seis horas se torna negra. Es de forma oval con su extremo abdominal más agudo que el anterior. Dorso ligeramente convexo. Las antenas presentan cuatro segmentos bien definidos, el primero, es un poco más pequeño que el segundo y éste la mitad de largo que el tercero; el tercero y cuarto artejos, son iguales en longitud pero más grueso el cuarto; ambos presentan setas de diferente longitud; son más abundantes en el último segmento. En la cabeza, presenta setas en la región del vertex y en el occipital. Los ojos tienen cinco omatidios. La proboscis tiene cuatro segmentos poco diferenciados y se proyecta hasta el quinto uroesternito.

Ninfa Instar I.
El protorax y los urómeros II, V, VI, VIII y IX presentan una chalaza a cada lado de la línea mesal. Existe además una chalaza en los ángulos posterolaterales del pro, meso y metatórax y en los segmentos abdominales III a VIII. Los segmentos abdominales X y XI son visibles pero sin ningún proceso.
Segundo instar (Figura 3)
Las ninfas en segundo instar muestran forma oval pero más redondeada que en el primero, color negro uniforme, parte dorsal del cuerpo muy plana. La cabeza mucho más diferenciada que en el primer instar. Las setas del vertex se transforman en un escolo y las frontales en dos escolos; así mismo las occipitales. Los ojos tienen cinco omatidios pero más prominentes que en el primer instar. La proboscis con segmentación más definida y proyectada solo hasta el tercer uroesternito.

Ninfa Instar II.
A partir de este instar, las chalazas se transforman en escolos y se notan claramente así: uno sobre la línea mesal en cada uno de los urotergitos II, V y VIII; uno a cada lado del pro y el mesotórax y uno en cada ángulo postero-lateral de los segmentos abdominales II a IX, de los segmentos abdominales X y XI apenas se alcanza a notar el último.
Tercer instar (Figura 4)
Tiene forma oval, casi redonda, con la cabeza muy bien definida. Color negro uniforme exceptuando el tercer artejo antenal y las tibias de todas las patas que son de color gris muy claro. La longitud del cuarto segmento antenal es dos tercios de la longitud del tercero. Los ojos tienen 14 omatidios muy prominentes.

Ninfa Instar III.
Los escolos del vertex, parafrontales y occipitales se observan muy desarrollados, alcanzan mayor longitud que en el segundo instar. Aparece un escolo a cada lado de la línea mesal en el pro y mesotórax. También aparece una pequeña prominencia (comienzo de formación de otro escolo) en la parte lateral media del protórax. Los demás escolos, igual que en el segundo instar.
Cuarto instar (Figura 5)
En este instar la ninfa tiene forma oval; negro uniforme, exceptuando el tercer segmento antenal y las tibias que son de color claro. La longitud del cuarto segmento antenal es la mitad de largo del tercero; ojos con 40 omatidios.

Ninfa Instar IV.
Todos los escolos de la cabeza se ven fuertes y bien desarrollados.
El protorax presenta, además de sus dos escolos centrales, tres escolos marginales y se empieza a definir claramente el pronoto. El mesotórax se transforma y muestra claramente los cojines alares que se proyectan hasta el margen posterior del primer urotergito, los cuales presentan en sus bordes laterales tres escolos de tamaño diferente.
Quinto instar (Figura 6)
Su cuerpo es de forma oval más alargado que en el tercero y cuarto instar; cabeza claramente diferenciada; antenas con su tercer segmento de color claro, el cuarto tan largo como la mitad del tercero.
Pronoto claramente definido, de color negro con una mancha blanca semicircular en cada margen antero-distal y otra blanca, en forma de corazón en la parte postero mesal.
El pronoto presenta un cuarto escolo en cada margen antero-lateral. Cojines alares de color blanco con áreas negras en las regiones basal y apical, proyectadas hasta el margen posterior del cuarto urotergito. El abdomen plano y de color negro.

Ninfa Instar V.
Adulto (Figura 7)
Es una pequeña chinche que mide 3 a 4 mm de longitud y 1,5 a 2 mm de ancho, tiene forma de óvalo alargado, la hembra es de apariencia muy robusta. La longitud de las antenas corresponden a más o menos la mitad de la longitud del cuerpo; con sus dos primeros artejos de color negro, cortos y robustos, el tercero es de color café claro o amarilloso, más largo que todos los demás y el cuarto es de color negro, muy pubescente y aproximadamente tan largo como un tercio de la longitud del tercero.

Adulto de D. monotropidia. Abajo detalle ventral de la parte final del abdomen del macho y la hembra (dibujo del natural. Olga Beatriz Giraldo).
Esta especie se caracteriza, en general, según Alayo (1) por su aspecto robusto y por tener pronoto con carinas laterales muy poco marcadas; paranotos apretadamente doblados sobre el pronoto y hemiélitros con una hilera de grandes celdillas hialinas rodeando los bordes costal y apical. Son de color café oscuro.
Las hembras son ligeramente más grandes y robustas que los machos y se pueden distinguir fácilmente porque su extremo abdominal termina en ángulo, mientras que en los machos es redondeado y muy prominente.
Biologia
La duración total del ciclo de vida, desde el huevo hasta la emergencia del adulto varió, de 28 a 60 días, con un promedio de 45,89 días (Tabla 2); en el estado ninfal pasa por cinco instares, ya descritos, cuya duración promedia fue de 2,62, 3,06, 4,18, 4,10 y. 6,43 para los instares I, II, III, IV y V respectivamente y un total, para el estado ninfal de 21,39 días. El adulto tiene una duración promedia de 14.33 días.
Comportamiento reproductivo de la chinche de encaje del nogal cafetero Dictyla monotropidia.
Número de especímenes observados.
Lo anterior indicaría que este insecto podría tener ocho generaciones por año, sin embargo debe tenerse en cuenta que en los períodos lluviosos la oviposición se reduce al mínimo y la duración del ciclo de vida se prolonga considerablemente. La Tabla 3 resume la información obtenida durante todo este estudio en relación con el ciclo de vida de la chinche de encaje (D. monotropidia).
Duración de los estados de huevo y ninfa de la chinche de encaje del nogal cafetero. Dictyla monotropidia.
Habitos
La hembra deposita sus huevos incrustados en grupos, generalmente en la nervadura central por el envés de las hojas, de preferencia en ramas medias y bajas. Los árboles más atacados parecen ser los menos fértiles, con follaje menos denso, hojas más angostas, hirsutas y de color más claro, observándose con frecuencia árboles severamente atacados al lado de árboles sanos. Todo parece indicar que la hembra al ovipositar inyecta alguna toxina ya que tres o cuatro días después de la oviposición, el área aledaña a la postura presenta necrosidad y con frecuencia se rompe.
Las ninfas recién emergidas permanecen agrupadas chupando savia alrededor de la postura y al parecer inyectando también alguna toxina, dado que el daño de quemazón o necrosis que se observa en las hojas es desproporcionado en relación con el número y tamaño de las ninfas de cada colonia.
Las ninfas que emergen de cada postura permanecen agrupadas, siempre por el envés de las hojas hasta llegar al estado adulto.
Las hojas atacadas, vistas por el haz, muestran una coloración amarillenta con un área central necrosada alrededor del sitio donde estaba localizada la postura. Esta necrosis se va extendiendo a medida que las ninfas crecen y causan mayor daño debido a su hábito alimentario. Por el envés, además de los síntomas descritos y que son aún más notorios, se observan abundantes puntos negros de aspecto oleoso que corresponden a las excresiones de las ninfas; así mismo, se observan abundantes mudas acumuladas ya que las ninfas cuando van a mudar, se adhieren con sus garras tarsales al sustrato y por esta razón las exuvias permanecen adheridas.
Al llegar al estado adulto copulan uno a tres días después, lo cual hacen aún en el grupo, aunque a veces la hembra se aleja, seguida de un macho a una hoja cercana o a otra parte de la misma. La hembra, una vez fecundada busca en las cercanías del sitio un lugar adecuado, hace su postura y permanece cuidándola hasta la eclosión. Algunas hembras abandonan la postura poco antes de la eclosión. Cuando la cópula ocurre en el grupo, la hembra se retira y busca un lugar para la oviposición.
Los adultos se camuflan en las áreas necrosadas o en las axilas de las hojas, permaneciendo inmóviles por períodos prolongados, especialmente cuando el clima es muy frío. En la época de invierno se observaron adultos en un mismo lugar, hasta por 24 días.
Durante el invierno no se observan oviposiciones ni cópulas y las poblaciones se reducen considerablemente. Al mismo tiempo, los árboles recuperan abundante cantidad del follaje perdido en el último verano, el cual permanece sin daño aparente hasta unos dos meses después de iniciado nuevamente el verano, cuando las hojas en las que había permanecido la población durante el invierno, se secan y se caen. Los adultos inician entonces un nuevo ciclo en las hojas medias y bajas de los árboles.
Distribucion En Antioquia
La chinche D. monotropidia, se registró en todas las localidades visitadas donde se encontró C. alliodora con alturas inferiores a 1800 metros y temperaturas superiores a 18°C. La Tabla 4 y la Figura 8 muestran las localidades visitadas y aquellas en las cuales se encontró el insecto. A mayores alturas fue frecuente encontrar la especie D. parmata (Distant) atacando Cordia acuta y en las zonas más cercanas al nivel del mar, además de D. monotropidia, siempre asociada con C. alliodora, se encontró la especie D. berryi (Drake) asociada con otras especies silvestres de Cordia.
Distribución de la chinche Dictyla monotropidia en el departamento de Antioquia.
Municipios donde se encontró el insecto.

Localidades donde se encontró nogal cafetero en plantaciones, parcelas o silvestre. Aparecen en negro aquellas donde se encontró D. monotropidia y en blanco aquellas donde no se halló.
Conclusiones
Según la literatura y las observaciones del autor, la chinche de encaje del nogal cafetero o moho D. monotropidia, es de amplia distribución, sin embargo ésta no parece adaptarse a todas las zonas de distribución de su huésped ya que éste puede encontrarse hasta los 2000 metros de altura, en cambio el insecto sólo se encuentra en alturas hasta 1800 metros.
Este insecto está estrechamente asociado con la especie forestal C. alliodora. Las condiciones que podrían considerarse óptimas para ella, lo son también para la chinche, por tanto, merece tenerse siempre en cuenta en los planes sanitarios de las plantaciones de nogal que se establezcan.
Aunque las condiciones óptimas para el desarrollo y reproducción de D. monotropidia son cálidas, aparentemente no importa mucho la humedad, pues el insecto sobrevive en los períodos de invierno.
Este insecto ofrece aspectos de gran interés para estudios de biología y comportamiento.
Footnotes
Agradecimientos a
– Los Ingenieros Javier Jailler y Genaro Botero, gerentes anterior y actual de la Sociedad Forestal de Antioquia (CORFORESTAL).
– La señorita Olga Beatriz Giraldo, Dibujante.
– Señor Francisco Serna, Colaborador en los trabajos de laboratorio.
