Abstract
The purpose of this study was to estimate and compare the species richness of arthropods in environments of the Chaco Húmedo, Selva Paranaense and Isla Apipé Grande in Corrientes Province (Argentina). Two samplings in 15 forests patches in the study area were made, five on each of the three considered environments. The samples were taken with a G -Vac (garden-vaccum) over vegetation. A total of 19,348 arthropods were collected of 1,242 morphospecies. Inventories obtained in each environment exceeded the 74% until the 87% of completeness. The Selva Paranaense showed the highest abundance and species richness. Spiders, beetles, dipterans, hemipterans and hymenopterans accounted the 90% of all recorded species in the samplings, obtaining the highest values of diversity. These groups are considered as indicators of biodiversity and respond to various aspects of habitat heterogeneity, as this heterogeneity may influence the abundance and diversity patterns of these arthropod orders.
Introducción
El concepto de "riqueza de especies" es uno de los funda-mentales en ecología de comunidades (Peet 1974). Teórica-mente, el número total de especies puede determinarse para cualquier comunidad, considerando que es dependiente del tamaño de muestra (Walther y Morand 1998). Así, los inven-tarios de biodiversidad deben diseñarse en torno al uso de muestreos eficaces y procedimientos de estimación, sobre todo para grupos megadiversos como los artrópodos. Los urgentes desafíos del cambio climático, la transformación masiva del hábitat y la amenaza de extinción generalizada, han hecho de la extrapolación y la predicción un componente fundamental de muchos programas de estimación de diversi-dad (Colwell y Coddington 1994).
Para conservar la biodiversidad es necesario identificar e incluir una muestra lo más amplia y representativa posible de los componentes que conforman la biota de una región deter-minada (Humphries et al. 1995). Por lo tanto, la planificación de estrategias de conservación, sólo puede desarrollarse e im-plementarse una vez que los inventarios, o al menos inven-tarios parciales, sean completados (Whitmore et al. 2002).
La diversidad local o diversidad alfa depende de los fenó-menos locales ecológicos, cómo la selección de hábitat y las interacciones biológicas que varían en corto plazo (Moreno y Rodriguez 2010). Muchos de los trabajos de inventarios y estimaciones son realizados con especies/morfoespecies. Las morfoespecies pueden ser usadas para clasificar y representar la diversidad de insectos sin comprometer la precisión, refle-jando que la medida más usada de diversidad es la riqueza de especies (Samways et al. 2010).
En la provincia de Corrientes existen tres regiones fito-geográficas: el Chaco Húmedo, la Selva Paranaense y el Es-pinal. Al norte de la provincia se encuentran las dos primeras regiones, adyacentes a la Isla Apipé Grande. Las caracterís-ticas ambientales de las dos regiones y la isla son diferen-tes, por lo tanto resulta interesante comparar los inventarios faunísticos de los tres ambientes a fin de determinar si existen diferencias entre los distintos hábitats en función de dichas características ambientales y geográficas. Los artrópodos son totalmente dependientes del hábitat, por lo que se espera que cada ambiente presente ensambles particulares de acuerdo a los requerimientos ambientales de cada especie.
Existen algunos estudios realizados en grupos específi-cos de artrópodos en ambientes particulares de la provin-cia de Corrientes, por ejemplo, sobre odonatos (Muzón et al. 2008), dípteros (Coscarón 2003; Oscherov et al. 2005, 2007), isópteros (Torales et al. 2003), lepidópteros (Lazzeri et al. 2010), hormigas (Arbinoy Godoy 2003; Vittar 2008), heterópteros (Coscarón et al.2009), Araneae (Avalos et al. 2002; Avalos et al. 2005, 2007, 2009; Rubio et al. 2004) y artrópodos en general (Bar et al. 2004, 2005). Este estudio sería el primero en Corrientes en realizar un relevamiento, estimación y comparación de la riqueza de especies de ar-trópodos entre los ambientes de bosque del Chaco Húmedo, Selva Paranaense y de la Isla Apipé Grande. Corrientes está sufriendo una avanzada destrucción por acción antrópica de sus ambientes naturales donde seguramente una fauna importante se extinguirá antes de ser estudiada o recolec-tada. Este último año, la Isla Apipé Grande sufrió una de las grandes inundaciones de las últimas décadas debido a la crecida del Río Paraná que produjo la apertura de todas las compuertas de la represa Yacyretá, produciendo que el agua sobrepase el nivel máximo de las barrancas costeras de la isla. Por lo tanto, se considera que los resultados obtenidos en colectas anteriores a esta catástrofe son de valor para el conocimiento general de la biodiversidad de esta área tan di-versa del noroeste de Argentina. Al mismo tiempo, Morrone y Coscarón (1998) sostienen que es necesario un inventario faunístico para alcanzar una serie de objetivos a mediano y largo plazo, tales como el desarrollo de los medios útiles para preservar la biodiversidad de los artrópodos argentinos, manejar de modo sustentable los artrópodos como recursos biológicos, mantener servicios ecológicos fundamentales como la calidad del agua o el clima y el control de la erosión y generar recursos económicos.
Materiales y métodos
Área de estudio.
Se extiende entre los 29°11'05,59"S 58°04'33,04"O en la provincia de Corrientes, Argentina, don-de están representados ambientes pertenecientes a la Selva Paranaense, Chaco Húmedo e Isla Apipé Grande. El Chaco Oriental Húmedo es una extensa región que abarca la mi-tad oriental de Formosa y Chaco, Noroeste de Corrientes y Norte de Santa Fe. Los humedales cubren más del 80% del territorio del Chaco Oriental. Las comunidades vegetales se encuentran condicionadas por el gradiente topográfico que ocupan, y éste está relacionado, a su vez, con el gradiente de inundación (Brown et al. 2005). La Selva Paranaense ocupa toda la provincia de Misiones y el extremo Noreste de Co-rrientes, y se continúa por el Este de Paraguay y Sur de Brasil (Bertonatti y Corcuera 2000). Esta selva posee los bloques boscosos remanentes más grandes y el valor más alto de bio-diversidad del país junto con las Yungas (Placi y Di Bitteti 2005). La Isla Apipé Grande, integra el sistema de reservas de la Provincia de Corrientes, en el que se incluyen Rincón Santa María, la Unidad de Conservación Galarza y la Reser-va Natural Iberá (Colonia Pellegrini), las dos últimas en el sistema de los Esteros del Iberá. Esta isla se ubica en el norte de la provincia, frente al departamento Ituzaingó, a 2 km río abajo de la represa de Yacyretá, y comprende casi 30.000 ha. La región presenta un clima subtropical perhúmedo.
Muestreo y análisis de datos.
Se realizaron dos muestreos, uno en primavera (noviembre 2006) y otro en otoño (mayo 2007) siendo estas estaciones del año complementarias para la captura de artrópodos (Coscarón et al. 2009). Se seleccio-naron 15 sitios de bosque en el área de estudio, cinco en cada uno de los ambientes considerad os (Chaco Húmedo, Selva Paranaense y la Isla Apipé Grande), separados por no menos de 1 km y de acuerdo con la posibilidad de acceso dentro de las isletas de bosques. En cada sitio de muestreo georeferen-ciado, se tomaron 10 muestras de artrópodos con un "garden-vaccum" (G-Vac) Stihl sobre la vegetación, el cual posee un tubo aspirador de 1.10 m de longitud y 12 cm de diámetro, dividido en el medio donde contiene una malla delgada para recolectar artrópodos. Cada muestra, separada por 10 m, fue tomada al azar y consistió en la succión de la vegetación en un área de un metro cuadrado por el término de un minuto, hasta 2 m de altitud. El material recolectado en cada una de las muestras fue colocado en bolsas de polietileno con alco-hol etílico al 70%, debidamente rotuladas y se trasladaron al laboratorio.
Se generaron curvas de rarefacción basadas en indivi-duos para cada sitio usando el programa Ecosim (Entsminger 2012), a fin de asegurar que cualquier respuesta que se detecte no sea producto de sesgos del muestreo (Krebs 1989). Tam-bién se realizaron curvas de acumulación de especies basadas en individuos para cada sitio usando el programa EstimateS 7.0 (Colwell 2004). Con el mismo programa se evaluó el des-empeño de diferentes estimadores no paramétricos de riqueza de especies (ACE, Chaol, Jacknifel, y Michaelis-Menten) en cada uno de los sitios estudiados los que de compararon con la riqueza observada (Sobs) para analizar cuan completo fue el inventario obtenido (Walther y Morand 1998).
Resultados
Inventario y estimadores no paramétricos
Un total de 19.348 artrópodos adultos se recolectaron en 150 muestras, representantes de 1.242 especies/morfoespecies y 20 órdenes. La Selva Paranaense es la que presentó una ma-yor abundancia y riqueza de especies (S = 694 n = 7.971) en comparación con el Chaco Húmedo (S = 689 n = 6.123) y la Isla Apipé Grande (S = 601 n = 5.254).
En el análisis de rarefacción se observó que interpolando al menor número de individuos (n = 5.254), el Chaco fue el ambiente más rico en especies (S = 644; DS = 11), por lo que pudo determinarse que la riqueza observada en este ambiente fue significativamente mayor que la riqueza de especies de los otros dos. El ambiente con menor número de especies fue Selva Paranaense (S = 585; DS = 17) (Fig. 1).
Curva de acumulación de especies basada en individuos para Chaco Húmedo, Apipé Grande y Selva Paranaense en la Provincia de Corrientes, Argentina.
Estimadores no paramétricos de riqueza de especies conside-rando el muestreo planificado, mostrando los valores de los estimadores Chaol, ACE y los "singletones" y "doubletones". Provincia de Corrien-tes, Argentina.
Los inventarios obtenidos en cada ambiente superaron en todos los casos el 74% de los valores esperados mediante el estimador Michelis-Menten. Se evidenció que el inventario de Selva Paranaense fue el más completo donde los estimado-res Michaelis-Menten y Jacknifel calcularon un 20 y 30% de especies más que las observadas, respectivamente (Tabla 1).
Asimismo, las curva de "singletones" y "doubletones" tienden a una asíntota, ratificando que se logró un buen in-ventario (Fig. 2; Tabla 1). El porcentaje de "singletones" fue moderado, llegando a un poco menos del 38%, mientras que el de "doubletones" fue bajo (14,57%). El porcentaje de "singletones"en Chaco fue bastante elevado, con un 44% y el de "doubletones" fue bajo con 13%. En Apipé los "singleto-nes" llegaron al 43% y los "doubletones" 15%, mientras que en Selva ellos representaron el 40% y 16%, respectivamente.
Riqueza de especies de artrópodos observada y estimada en Chaco Húmedo, Apipé Grande y Selva Pa-ranaense en la Provincia de Corrientes, Argentina, acorde a los estimadores Michelis-Menten (MM), Jacknife de primer orden (Jack1) y Chaol, "singletones", "doubletones", únicos y duplicados.
Composición de los ensambles de los órdenes más representativos
Arañas, coleópteros, dípteros, hemipteros e himenópteros representaron el 90% de las especies registradas en este es-tudio. Al comparar la completitud del inventario de dichos órdenes se determinó, a partir de estimadores no paramétri-cos basados en incidencia y abundancia, que el protocolo de muestreo fue eficiente para cada uno de ellos, aunque tanto en arañas, dípteros e himenópteros se logró un porcentaje más elevado de completitud del inventario (Tabla 2).
Riqueza de especies observada y estimada de los órdenes de a rtrópodos más representativos obte11idos durante el muestreo en la Provincia de Corrientes, Argentina, de acuerdo con los va lores de los estimadores Michelis-Menten, Jacknife de primer orden y Chaol.
Se recolectaron 21 órdenes de artrópodos, de los cuales Diptera, Araneae, Hymenoptera, Coleoptera y Hemipte-ra fueron los más abundantes y ricos en especies (Tabla 3) al comparar los ambientes estudiados. Si bien los dípteros, arañas, himenópteros, coleópteros y hemípteros fueron los grupos más abundantes y diversos en cuanto a riqueza de es-pecies, se observó un cambio en los ensambles de los artró-podos en los tres ambientes estudiados (Fig. 3).
Abundancia (N) y riqueza de especies (S) de los órdenes de artrópodos presentes en los ambientes estudiados de la provincia de Corrientes, Argentina.
Composición de los ensambles de artrópodos de los órdenes más representativos teniendo en cuenta la riqueza de especies (S) y la abun-dancia relativa (N) en los ambientes estudiados. A. Araneae. B. Coleoptera. C. Diptera. D. Hemiptera. E. Hymenoptera. Provincia de Corrientes, Argentina.
La comunidad de arañas del Chaco Húmedo presentó el mayor número de especies y la mayor abundancia en compa-ración a los otros dos ambientes, siendo Apipé quien presentó los menores valores (Fig. 3A). La familia con mayor número de especies en los tres ambientes fue Araneidae, la que a su vez fue la más abundante en Apipé Grande (34%), Linyphii-dae representó el 45% del total de arañas de Chaco, mientras que en Selva Paranaense, tanto Linyphiidae (21%), Aranei-dae (19%), Anyphaenidae (18%) como Theridiidae (16%) mostraron abundancias similares. Theridiidae y Salticidae fueron ricas en especies en todos los ambientes.
El mayor porcentaje de coleópteros fue registrado en Chaco (46%) y el menor en Apipé Grande (22%), mostrando la Selva Paranaense una mayor diversidad de ellos en el área de estudio. Chrysomelidae fue la familia con más represen-tantes tanto en Chaco como en Selva Paranaense, mientras que en Apipé dominó Curculionidae (Fig. 3B).
Entre los dípteros, los quironómidos mostraron una des-tacada dominancia en los tres ambientes, con abundancias marcadamente superiores al resto de las familias (Chaco: 43%, Apipé: 66%, Selva: 34%). En Apipé y Selva Paranaen-se, Ceratopogonidae presentó el mayor número de especies, mientras que en el Chaco ellos con los clorópidos estuvieron representados por 18 especies cada uno (Fig. 3C). Selva Pa-ranaense obtuvo los valores más altos en número de especies e individuos de dípteros, seguido por Chaco en cuanto a la riqueza y Apipé a la abundancia.
Dentro del orden Hemiptera (Fig. 3D), los cicadélidos fueron los más representativos tanto en riqueza de especies como en abundancia, seguidos por los míridos que en los tres ambientes presentaron la mayor riqueza específica. El resto de las familias, si bien no fueron abundantes, mos-traron cambios en su abundancia relativa en los distintos ambientes. Mientras que algunas resultaron exclusivas de algún ambiente, otras se encontraron ausentes en alguno de ellos. La riqueza de especies y la abundancia de hemípteros en Chaco y Selva fueron simil ares, mientras que en Apipé se obtuvo la mayor abundancia y la menor riqueza de especies.
Los forrnícidos fueron el grupo más abundante dentro de los himenópteros en todos los ambientes (Fig. 3E), siendo la mi sma especie de Crematogaster Lund, 1831 (Hyrnenoptera: Fonni cidae) dominante en Chaco Húmedo y Selva Paranaense, mientras que otra especie del mismo género (Crematogaster sp. 2) lo fue en Apipé Grande. Otras tres familias exclusivamente de parasitoides fueron abundantes en todos los ambientes: Braconidae, Eulophidae y Scelionidae. Las hormigas también presentaron el mayor número de especies en Chaco y Selva; mientras que en Apipé fueron los bracónidos. La riqueza de especies de himenópteros fue prácticamente la misma en los tres ambientes (con cuatro especies más en Selva que en Chaco y Apipé).
Discusión
El número de especies es, qui zás, el atributo más frecuentemente utili zado a la hora de describir una comunidad, y es un parámetro comúnmente empleado para comparar localidades diferentes (Gastan 1996; Gotelli y Colwell 200 1; Magurran 2004), lo que le confiere una gran importancia en los estudios de Bi odiversidad y Biología de la Conservación. Sin embargo, la mayoría de los inventarios fa un íst icos son forzosamen te incompletos, debido a la imposibilidad de registrar el total de especies cuando trabajarnos con grupos muy diversos pero pobremente conocidos como los artrópodos (Colwell y Coddington 1994; Hammond J 994). A pesar de ello, media11te nuestro relevamiento se logró un inventario completo con va lores superiores al 87% de las especies estim adas por los estimadores no paramétricos más próximos a la riqueza observada para el área de estudio. La elevada proporción de especies/morfoespecies representadas por un solo individuo y dos individuos ("singletones" y "doubletones") en nuestro estudio, coincide con la fauna tropical y neotropical de artrópodos, caracterizadas por presentar un alto número de especies, las cuales en su mayoría ex hiben bajas densidades poblacionales o son raras (Silva 1996; Silva y Coddington ·1996; Flórez 1998; Avalos et al. 2009).
En las unidades de pai saje exploradas dentro de cada clase (Insecta, Arachnida y Crustacea) hubo órdenes constantes, mientras que otros fueron ocasionales (Derrnaptera, Pseudoescorpionida e Isopoda). Las arafias, dípteros, himenópteros (principalmente formícid os), co leópteros y hemípteros fueron dominantes respecto a otros en los distintos arnbientes. En arafias, dípteros e himenópteros el inventario obtenido es completo, mientras que en los de coleópteros y hemípteros llegan un poco más del 50% de completitud, indi cando que el protocolo de muestreo fue bastante efic iente para cada uno de estos órdenes, debido a que cuando hay menos del 50% de especies no detectadas, el muestreo se considera completo (Chao el al. 2009).
Las arañas son un grupo clave en cualquier ecosistema y pueden ser utilizadas como indicadoras de calidad ambiental (Pinkus-Rendón et al. 2006), debido a que son dependientes del hábi tat y su complejidad (Weeks y Holtzer 2000; Pearce et al. 2003). La familia Araneidae es la más diversa en todos los ambientes estudiados ya que habita casi todos los estratos arbóreos y ocupa una gran cantidad de nichos ecológicos. Estos datos concuerdan con los resultados obtenidos por diversos autores (Flórez 1998; Avalas et al. 2005; Rico et al. 2005; Avalas et al. 2007; Cabra-García et al. 2010; Escorcia et al. 2012) donde las comunidades de arañas de telas orbiculares (Araneidae), encuentran una gran oferta de hábitats entre los estratos de la vegetación arbóreo-arbustiva para construir la tela y capmrar sus presas (Jiménez-Valverde et al. 2009). La estructura del hábitat, y más precisamente la complejidad de la vegetac ión, ha sido consistentemente reconocida corno uno de los fac tores más importantes que determinan la presencia de arañas, así como su riqueza de especies y composición (Jiménez-Valverde y Lobo 2007). Así, a pesar de la ausencia de una fu erte asociación de las arañas con la planta hospedadora, el tipo de vegetación puede ser un importante factor en la determinación de los ensambles de arañas por su relación con la estructura de la vegetac ión (J iménez-Valverde y Lobo 2007). Theridiidae y Salticidae (arañas saltadoras) también presentaron una elevada riqueza de especies. Los theridiidos son de hábitos sedentarios que permanecen en la parte in fe rior de telas iii-egulares dispuestas entre la vegetación de los estratos inferiores, en cambio los sa ltíc idos tienen especies de hábitos cursorial es, mayormente diurnos y son excelentes depredadores con alta capacidad visual (Jackson y Pollard 1996); su alta divers idad de comportamientos que consiste en tácticas depredadoras específicas, sumado a su mimetismo que se refleja en sus patrones de coloración y formas de su cuerpo, puede explicar su alta diversidad en los diferentes tipos de ambientes estudiados.
Los coleópteros son el mayor orden de insectos, cuya importancia funcional se refleja en la di versidad de comportamientos alimenticios, pudiendo actuar como detritívoros, herbívoros, fungívoros o depredadores (Lawrence y Britton 1994). Nuestros resultados muestran un elevado número de especies y varios estudios relacionan a estos insectos con las características del entorno y demuestran que la complejidad del hábitat es un buen predictor de la abundancia y la riqueza de especies, y a menudo, las preferencias de un hábitat deter-minado pueden reflejar sus hábitos de alimentación (Lassau et al. 2005).
En el caso de los dípteros, ellos también han sido pro-puestos como un grupo indicador de biodiversidad y del es-tado de los ecosistemas (Hanski y Koskela 1997), ya que sus patrones de diversidad están estrechamente relaciona-dos con el tipo de hábitat y la disponibilidad de alimento (Woodcock et al. 2003). Se destacan como un grupo con gran predominio ecológico gracias a que explotan una gran variedad de recursos, lo cual se observa en los hábitos ali-menticios, que van desde saprófagos, fitófagos, hematófa-gos, nectarívoros, polinívoros, parasitoides y depredadores (Sánchez y Amat-García 2005). En nuestro estudio se en-contraron 29 familias pero sólo algunas de ellas presentan abundancias relativas y riqueza específica altas, observán-dose el mismo patrón de abundancia y riqueza de dípteros en los tres ambientes. Los ceratopogónidos y los quironómidos presentan un alto predominio y éxito ecológico, lo cual se evidencia por su alta riqueza y abundancia en todas las comunidades estudiadas. Esto puede estar relacionado con el hecho que los dípteros pueden responder a varios aspectos de la heterogeneidad del hábitat, la cual puede influir en los patrones de abundancia y diversidad de este grupo de artrópodos (Haslett 2001).
A pesar del esfuerzo de muestreo, los estimadores sugieren que una buena cantidad de especies de hemípteros aún no se registraron. Se encontraron 27 familias, donde los cicadélidos fueron particularmente diversos y abundantes. Estos insectos fitófagos encuentran en los bosques una amplia gama de recursos alimenticios. Bar et al. (2005) capturaron 15 familias en la Reserva Iberá, a pesar de haber utilizado una amplia variedad de métodos de muestreo. De las 13 familias de heterópteros registrados en nuestro estudio, los míridos fueron los más diversos en los tres ambientes (19 especies), lo mismo fue registrado por Cascarón et al. (2009) en Colonia Pellegrini, donde Miridae fue la familia que presentó el mayor número de especies. Sin embargo, dichos autores registraron 1 O familias de chinches que no se encontraron en _nuestro estudio, posiblemente debido a que los heterópteros ocupan diferentes hábitats, microhábitats y nichos tróficos y, por lo tanto, requieren distintos métodos de muestreo para su recolección (Marrero et al. 2008). Aparentemente Miridae es la familia de heterópteros más fácil de muestrear y nuestros resultados apoyan lo obtenido por Cascarón et al. (2009) y Cava et al. (2012) donde sugieren que son muy buenos candidatos como grupo indicador de calidad ambiental en los estudios de monitoreo a largo plazo en ambientes naturales y perturbados.
En nuestros sitios de muestreo, las hormigas son los himenópteros más abundantes. Ellas muestran ser buenas indicadoras ecológicas y/o de biodiversidad (Arcila y LozanoZambrano 2003), dependiendo altamente de la cobertura boscosa (Chacón de Ulloa et al. 2008; Chaves et al. 2008; Jiménez et al. 2008), donde se asocian a diferentes plantas en busca de recursos alimenticios y de anidamiento (Lattke 2003; Chacón de Ulloa et al. 2008; Fernández y Arias-Penna 2008). La alta diversidad de parasitoides observada en el área de estudio, particulam1ente los bracónidos y los eulópidos, posiblemente se deba a una gran oferta de alimento que presentan los ambientes analizados, ya que ellos son parasitoides de una gran variedad de artrópodos, especialmente lepidópteros, coleópteros, dípteros, himenópteros, hemípteros y tisanópteros; muchos de estos grupos abundantes en el área de estudio.
Nuestros resultados son los primeros para la zona en estudio donde se consideran inventarios de artrópodos y se comparan los cambios en los ensambles de los órdenes más representativos en cuanto a riqueza de especies y abundancia. Ellos permiten inferir que la complejidad estructural de la vegetación influye sobre la alta diversidad de artrópodos encontrada en los parches de bosques estudiados, ya que tal heterogeneidad genera microhábitats potencialmente ocupados por las diferentes especies/morfoespecies de artrópodos. Esta es una temática que necesita ser profundizada y evaluada con detenimiento para cada grupo de artrópodos en futuros estudios.
Footnotes
Agradecimientos
Los a utores agradecen al CIUNSa (Consejo Nacional de Investigaciones de la Universidad Nacional de Salta), CONICET (Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas) y UNNE (Universidad Nacional del Nordeste) por su apoyo y la colaboración en el desarrollo de este proyecto.