Abstract
Cacao (Theobroma cacao L.) is a high-value commercial crop from which the popular chocolate is derived. Despite its importance, little is known about the associated arthropods and the factors affecting their diversity and functional dynamics. On the other hand, organic farming systems are considered a solution for biodiversity conservation. Consequently, this study aims to compare the abundance and diversity of arthropods, along with their functional roles, evaluating differences between conventional and organic systems. The study was conducted in Nilo, Cundinamarca, Colombia, comparing six conventional and organic cacao plots. Pitfall, interception, Malaise, and floral glue traps were used to recollect arthropods each day over three days in three sampling periods, each attempting to capture a phenological phase of cacao. A total of 273 arthropod families and 15,310 individuals were identified and categorized based on their ecological roles. The results indicate a significant increase in arthropod abundance in organic plots. Additionally, at the functional role level, an effect was found on the abundance of each plot. However, according to the inverse Simpson index, no differences in diversity were found between conventional and organic systems. A negative effect of temperature and precipitation on arthropod abundance was observed across several functional roles. These findings highlight the dynamics of the entomofauna in cacao and how organic management can benefit biodiversity. However, further research is needed to assess its impact on production and societal benefits.
Introducción
El cacao (Theobroma cacao L.) es uno de los cultivos con mayor valor comercial del cual se extrae el chocolate, uno de los productos más consumidos a nivel mundial después del café y el té (Nair, 2021). Aunque los modelos de polinización del cacao han sido cada vez más estudiados, persisten limitaciones en su comprensión, especialmente fuera de su rango de distribución natural, donde pueden influir diversos factores ecológicos (Chumacero de Schawe et al., 2018). Recientemente, se ha propuesto que las tasas de polinización en esta especie están determinadas en parte por la disponibilidad de materia orgánica en el suelo (Ríos-Moyano et al., 2023), lo que sugiere que el uso de pesticidas y otras prácticas agrícolas que reducen la calidad del suelo podrían afectar negativamente la incidencia de polinización (Carpio et al., 2021). Una baja tasa de polinización se traduce en una disminución de la productividad del cultivo, disminuyendo los ingresos de los productores (Toledo-Hernández et al., 2020). Chumacero de Schawe et al. (2018) han estudiado la diversidad de visitantes florales comparando agroecosistemas con cacao silvestre y se ha visto una alta abundancia de insectos de los órdenes Hymenoptera y Diptera. No obstante, no encontraron polen en estos insectos por lo que establecer polinizadores supone un gran reto. Ahora bien, los impactos negativos del cambio climático pueden traer consigo una disminución en la producción de chocolate debido a las consecuencias sobre la planta y la entomofauna asociada (Toledo-Hernández et al., 2017). Así mismo, los cambios en los patrones climáticos pueden exacerbar la presencia de plagas fitófagas o sus interacciones con depredadores (Skendžić et al., 2021).
Muchos insectos pueden tener múltiples roles y se necesita estudiar conjuntamente plagas fitófagas, polinizadores, descomponedores y biocontroladores (parasitoides y depredadores) para mejorar el manejo integrado (Merle et al., 2022). Los insectos funcionan como indicadores para predecir cambios en el ecosistema que puedan perjudicar o favorecer al cultivo (Akesse-Ransford et al., 2020). A pesar de la existencia de estudios enfocados en describir los roles funcionales de los artrópodos (Srinivasnaik et al., 2016), no se ha estudiado la interacción de los diferentes roles funcionales para entender el equilibrio del agroecosistema (Akesse-Ransford et al., 2020; Dewi et al., 2020; Syarief et al., 2018). Estos estudios se han centrado en aspectos específicos, como las interacciones entre fitófagos y biocontroladores (Pasaru et al., 2021), o se han enfocado en la función de los polinizadores (Chumacero de Schawe et al., 2018; Toledo-Hernández et al., 2021; Winder, 1978; Zegada Herbas et al., 2020). En los polinizadores se ha comparado cómo se afecta la diversidad de acuerdo con el sistema de manejo que se use (Vásquez et al., 2020). Por consiguiente, no existe aún suficiente información sobre la integridad de la entomofauna asociada al cultivo de cacao (Tuck et al., 2014).
El balance entre las comunidades de fitófagos, depredadores, polinizadores, descomponedores y parasitoides está relacionado con el rendimiento del cultivo (Dewi et al., 2020). Este balance puede verse afectado por cambios en el clima o factores de manejo, como el uso de químicos agroindustriales o los distintos microhábitats que se pueden generar alrededor del cultivo (Zegada Herbas et al., 2020). En términos generales se ha estudiado el efecto del uso de productos químicos sobre algunos grupos funcionales como los fitófagos o los polinizadores (Salazar-Díaz & Torres-Coto, 2017; Zegada Herbas et al., 2020), pero se conoce poco las consecuencias de estos sobre la estructura de la comunidad que habita el cultivo.
Uno de los productos agroindustriales más usados son los pesticidas, cuyos efectos intencionales e indirectos sobre los artrópodos y sobre la biodiversidad de insectos son significativos (Dankyi et al., 2014). Además, se pueden encontrar compuestos como los neonicotinoides que se translocan al néctar de la flor afectando así a potenciales polinizadores (Jones et al., 2020). Estos agroquímicos pueden tener efectos letales al reducir las abundancias de insectos no objetivos, como los polinizadores. Forcipomyia, uno de los principales polinizadores de este cultivo, ha mostrado ser significativamente afectado por ciertos pesticidas (Sotomayor-Chávez et al., 2020). Se han encontrado diferencias significativas en la diversidad de artrópodos terrestres en relación con la aplicación de distintos pesticidas, viendo una disminución en esta debido a la toxicidad generada (Garay-Crisanto et al., 2022). A su vez, existen efectos indirectos que tienen consecuencias en las cadenas tróficas, como por ejemplo la disminución en la abundancia de un insecto biocontrolador induce indirectamente el aumento de poblaciones de fitófagos perjudicando el cultivo (Saaristo et al., 2018). En cacao se ha evaluado la toxicidad de varios plaguicidas en los servicios ecosistémicos, donde se ha visto que hay un gran impacto sobre las poblaciones de depredadores comprometiendo el control biológico natural de fitófagos. Finalmente, el cambio global puede incrementar estos efectos entre las comunidades de insectos (Harvey et al., 2023), por lo que se hace necesario implementar estrategias agroecológicas que permitan resguardar el ecosistema sin perjudicar la productividad.
En Colombia, un país que posee grandes superficies con condiciones climáticas y geográficas óptimas para el cultivo de cacao (González-Orozco et al., 2020), solo alcanza una contribución a la producción mundial del 1%. Este bajo rendimiento subestima su potencial agrícola. Además, los sistemas de producción de cacao se caracterizan por ser predominantemente convencionales y de pequeña escala, especialmente en la producción de fino aroma (Abbott et al., 2017). Iniciativas tanto de los campesinos como las asociaciones con entidades gubernamentales para organizar la producción han permitido un aumento del 11% de producción de cacao en el año 2021 (Moreno Trujillo, 2021). También se evidencia un aumento en los cultivos orgánicos que no usan químicos dentro de las plantaciones e implementan metodologías agroecológicas sostenibles (Akesse-Ransford et al., 2020). Las diferencias entre los sistemas de producción orgánicos y convencionales no representan una línea divisoria clara en este país, debido a que muchos cacaocultores no usan pesticidas dentro del cultivo, privilegiando el control manual por falta de recurso, pero no cuentan con los mismos recursos o las condiciones para certificar su producto como orgánico (Contreras, 2013). En Nilo Cundinamarca, donde el cultivo de cacao es reciente y se ha organizado la producción en asociaciones, se logró acceder a un sello orgánico diferenciador en el mercado para generar un ingreso más estable (Amado Sierra et al., 2021), lo cual lo hace un lugar apto para nuevas investigaciones que permitan mejorar las prácticas sostenibles y recompensas sociales que el cacao le trae a los productores.
Los cambios en el uso del suelo tienen un impacto significativo sobre la biodiversidad, y este puede aumentar debido a los cambios climáticos (Skendžić et al., 2021). Se han documentado casos donde el aumento de la temperatura global favorece la proliferación de plagas en diferentes cultivos, prediciéndose pérdidas económicas de hasta el 25%. No obstante, cambios en los patrones de precipitación en distintas regiones del mundo evidencian una disminución en la diversidad de insectos polinizadores, lo cual podría poner en peligro la seguridad alimentaria (Skendžić et al., 2021). Es crucial gestionar el uso del suelo y el cambio climático para mitigar estos efectos, ya que aún se desconocen los impactos del macro y microclima en los insectos y la productividad del cacao.
Dados los vacíos mencionados anteriormente, este estudio se propone evaluar no solo la abundancia y diversidad, sino también los efectos del manejo y las condiciones climáticas en la funcionalidad de las comunidades de artrópodos en cultivos de cacao.
Materiales y métodos
Descripción del área de estudio
El experimento se llevó a cabo en el municipio de Nilo, Cundinamarca en tres localidades específicas. En cada una se eligieron un par de parcelas, convencionales y orgánicas, para un total de seis parcelas (Figura 1). Se definió una distancia de 1 km dentro de cada par, para tener las mismas condiciones ambientales, pero limitando el intercambio de insectos entre parcelas convencionales y orgánicas de un par (Forbes & Northfield, 2017). Entre los diferentes pares, se definió un mínimo de 2 km para tener sitios independientes desde de un punto de vista estadística. Se realizaron tres periodos de muestreo, intentando capturar etapas fenológicas diferentes del cultivo.
Ubicación geográfica de las 6 parcelas evaluadas por pares en el experimento en el municipio de Nilo, Cundinamarca. (A) Localidad Agua de diosito. (B) Localidad Buenos Aires. (C) Localidad Margaritas
Las parcelas orgánicas están certificadas bajo las normas Orgánicas para Estados Unidos y la Unión Europea y la norma de alimento agroecológico de Colombia vigente hasta el 2020 otorgada por Kiwa BCS Öko Garantie a través del Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural. Se describen las prácticas de cada manejo en la Tabla 1. Finalmente, se realizó una descripción de las parcelas con la finalidad de tener en cuenta aspectos del paisaje de cada sitio estudiado (Tabla 2).
Descripción de las prácticas agrícolas según el sistema de manejo.
Descripción de las parcelas donde se realizó el estudio. La abreviación Org. Hace referencia al sistema de manejo orgánico y Conv. se refiere a un sistema de manejo convencional.
Determinación de fase de desarrollo del cacao
Para determinar la fase de desarrollo al momento de cada muestreo, se contaron (1) el número de flores cerradas y abiertas, (2) el número de frutos y (3) el número de hojas nuevas durante los 3 días de muestreo. Para el conteo de flores se seleccionó una sección de longitud total de 6 metros desde el tronco hasta tres líneas de ramas donde más flores se observaban. Se contaron las flores cerradas, las flores abiertas y los frutos sin signos de marchitez. Por último, se realizó una estimación del número de hojas nuevas en todo el árbol, contando grupos aproximados de 10 hojas.
En cacao se han descrito 2 grandes periodos fenológicos; uno de reproducción (floración y fructificación) y otro de crecimiento vegetativo (ramificación) (Romero Vergel et al., 2022). Debido a condiciones climáticas se decidió establecer una clasificación propia para determinar las fases fenológicas. Se clasifica la época fenológica del cultivo para cada uno de los órganos, como mínimo, máximo, intermedio. Una época que correspondió entre los muestreos al máximo de flores, frutos, y/o hojas nuevas fue considerada como floración, fructificación y/o crecimiento vegetal, respectivamente. Cada fase corresponde con el pico en el número de órganos correspondientes. Una época que correspondió entre los muestreos al mínimo para todos los órganos fue considerada como periodo mínimo. Una época que corresponde a ninguno de lo anterior se determinó que se iba a considerar como indeterminada.
Muestreo de artrópodos
Se instalaron 14 trampas en cada parcela: 4 trampas pitfall para artrópodos no voladores, 4 trampas de intercepción para artrópodos aéreos, una red Malaise y 5 trampas de árboles con flores donde se colocó pegamento en la lígula (Figura 2). Las trampas usadas en cada parcela no usan ningún tipo de atrayente y permiten monitorear varios tipos de artrópodos terrestres y voladores (Frimpong et al., 2009; Shi et al., 2022; Sial et al., 2022). Las trampas de intercepción son constituidas láminas en cruz con una superficie total de 0,5 m2 (Anexo 1) las cuales se instalaron a una altura de 50 cm del suelo. La red Malaise cuenta con un área de captura de 2,32 m2 (Anexo 2). El vaso de la trampa pitfall tenía una circunferencia de caída de 38,5 cm2.
Se distribuyeron según el modelo presentado en la Figura 3 dejando una distancia entre trampas de 30 m aproximadamente. Para la colecta de los visitantes florales se pintaron las flores con pegamento Bio-Tac (2 mL cada flor, Ecuaquímica, Ecuador) (Figura 2D) (Chumacero de Schawe et al., 2018; Toledo-Hernández et al., 2021; Zegada Herbas et al., 2020), Cada día de muestreo se seleccionaron cinco árboles (o menos si no había suficientes), en los cuales se pintaron hasta 10 flores por árbol con pegamento, distribuidas por todo el individuo. Las flores tratadas fueron marcadas con cinta para facilitar su recolección al día siguiente. Las trampas se instalaron por 24 horas durante un período de tres días en tres épocas de muestreo correspondiendo a diferentes fases de desarrollo del cacao. Las muestras obtenidas de las trampas, incluyendo las flores, fueron recolectadas en bolsas o frascos con alcohol etílico al 70 %.
Trampas usadas a nivel de muestreo. A) Trampa Malaise. B) Trampa de intercepción. C) Trampa pitfall. D) Trampa de pegamento en flores.
Disposición espacial de los métodos de muestreo en una parcela circular de 50 m de diámetro. Los árboles marcados con una cruz verde indican los puntos donde se seleccionaron flores y se aplicó pegamento para capturar insectos visitantes. Las cruces negras corresponden a trampas Malaise para insectos voladores, las cruces azules indican pitfall para artrópodos caminadores, y las cruces naranjas representan trampas de interceptación. El área sombreada representa la parcela de muestreo, y el cuadrado interior de 30 m por lado delimita una subárea de referencia para la colocación sistemática de las trampas a una misma distancia (Forbes & Northfield, 2017).
Identificación de artrópodos
La taxonomía de los especímenes colectados se realizó a partir de guías y claves taxonómicas (Villet, 2005) hasta familias para los insectos y hasta órdenes para los otros grupos de artrópodos como miriápodos y arácnidos. Se actualizó la información taxonómica haciendo uso de la base de datos disponibles en el National Library of Medicine (NCBI) (Sayers et al., 2021). Adicionalmente se realizó una revisión de literatura (detallada en el Anexo 3: tabla de roles) para identificar el rol trófico de cada familia de artrópodos. Esta revisión se complementó con la búsqueda de artículos que describieran su función ecológica en cultivos de cacao o en otros sistemas agrícolas tropicales similares, y con base en esta información, se les asignó un rol específico.
Análisis estadístico
Se analizaron con GLMs (Modelo Lineal Generalizado) bajo una distribución residual de Poisson los factores de abundancia de los artrópodos para todos los insectos o para cada grupo taxonómicos o cada rol funcional según la fórmula (1). Estos modelos fueron seleccionados debido a la naturaleza discreta y conteo de los datos, permitiendo evaluar el efecto de las variables ambientales y del sistema de manejo sobre la abundancia de los artrópodos.
Abundancia ~ periodo de muestreo, sistema de manejo + fase de desarrollo + tipo de trampa + temperatura promedio + precipitación durante el periodo de muestreo diario
Los datos de temperatura y precipitación por hora en los sitios de muestreo fueron extraídos de capas raster de predicción del Instituto Meteorológico Nacional Colombiano (IDEAM) de resolución 1 km. Se calculó el promedio de los valores registrados por hora durante las 24 h del muestreo. La precipitación acumulada diaria se determinó sumando los valores de precipitación registrados en cada hora a lo largo de las 24 horas del día. Este cálculo se realizó de manera independiente para cada uno de los tres días de muestreo. Este GLM se usó para determinar cómo varían los roles ecológicos de acuerdo con las fases del cultivo medidas.
El balance entre funciones se analizó con un GLM de distribución residual binomial. La variable binomial dependiente agrupó por un lado a los insectos beneficiosos (visitantes florales + descomponedores + parasitoides + depredadores) y a las fitófagas por otro lado. Se evaluaron con un GLM de distribución residual binomial los factores anteriores (fórmula 1).
Se empleó el Índice Inverso de Simpson (Thukral, 2017) como una medida de la diversidad en las comunidades analizadas. Este índice proporciona un valor que representa el número efectivo de tipos taxonómicos presentes, independientemente de la intensidad de muestreo, lo que facilita comparaciones entre diferentes trampas y sitios de estudio. Un valor mínimo de 1 denota una comunidad con una sola especie, mientras que valores más altos, indican una mayor diversidad, llegando al máximo cuando se alcanza la riqueza total en la comunidad. Adicionalmente, se generaron curvas de rango-abundancia para describir la heterogeneidad de abundancia de los grupos en las parcelas. Los análisis estadísticos se realizaron con el programa R (R Core Team, 2023). Se usó el paquete Vegan para los análisis de diversidad (Oksanen et al., 2022).
Resultados
Durante las tres épocas de muestreo, se recolectaron e identificaron un total de 15,310 individuos pertenecientes a 28 órdenes de artrópodos. De estos, se registraron 17 órdenes y 273 familias de insectos. Dentro de la diversidad encontrada se hallaron órdenes pertenecientes a insectos, arácnidos y crustáceos. Los cinco órdenes más abundantes fueron Coleoptera, Collembola, Diptera, Hemiptera e Hymenoptera (Figura 4).
Número de insectos colectados de los cinco órdenes más abundantes según el sistema de producción de cacao Convencional (Conv) y Orgánico (Org) en las 3 localidades estudiadas.
Las familias se distribuyeron en 5 roles ecológicos (visitantes florales, depredadores, descomponedores, parasitoides y fitófagos) que se agruparon en 15 categorías teniendo en cuenta que una sola familia puede presentar múltiples roles (roles mixtos) (Figura 5). Los fitófagos fueron el grupo más abundante, representando el 32,93 % del total (Figura 5A). La familia Curculionidae (a la cual pertenece) fue la más abundante (70,46 %). En orden descendente de abundancia continúan los descomponedores con un 16,08% (Figura 5C) y su mayor representante Collembola (80,22%). Sigue un grupo funcional con roles múltiples, los depredadores/visitantes florales que representaron un 13,21 % de la abundancia total con su mayor representante Formicidae (89,86 %). Los visitantes florales/fitófagos representan un 12,20 % (Figura 5G) y su mayor representante es Aphididae (54,07 %). Los depredadores representan el 9,12 % (Figura 5E) y su mayor representante es Staphylinidae (51,68 %). Los visitantes florales representan un 6,62 % (Figura 5J) y su mayor representante Cecidomyiidae (30,57 %). Los polinizadores y descomponedores representan un 5,03 % (Figura 5I) y su mayor representante es Nitidulidae (99,1%). Los parasitoides representan un 2,33% (Figura 5B) y su mayor representante es Heterothripidae. (14,84 %). Los polinizadores y parasitoides representan un 0,78% (Figura 5H) y su mayor representante Braconidae (60 %). Los descomponedores y fitófagos representan un 0,76% (Figura 5L) y su mayor representante es Cucujidae (88,03 %). Los fitófagos y depredadores representan un 0,44 % (Figura 5K) y su mayor representante es Delphacidae (72,06%). Los depredadores y descomponedores representan un 0,32 % (Figura 5D) y su mayor representante es Carabidae (79,59 %). No se presentaron roles de menor importancia, aquellos con menos de 10 individuos representantes en total.
Abundancia de los roles funcionales y taxón mayor representante por cada uno. (A) fitófagos (Curculionidae). (B) Parasitoides (Heterothripidae). (C) Descomponedores (Collembola). (D) Depredadores y descomponedores (Carabidae). (E) Depredadores (Staphylinidae). (F) Depredadores y polinizadores (Formicidae). (G) Polinizadores y fitófagos (Aphididae). (H) Polinizadores y parasitoides (Braconidae). (I) Polinizadores y descomponedores (Nitidulidae). (J) Polinizadores (Cecidomyiidae). (K) fitófagos y predadores (Delphacidae). (L) Descomponedores y fitófagos (Cucujidae). No se presentaron roles de menor importancia, aquellos con menos de 10 individuos representantes en total.
Determinación de fase de desarrollo de cacao
Se hizo un análisis estadístico para la determinación de las fases entre las diferentes parcelas (GLM, valor p > 0,05). Se observó que no hay una tendencia marcada entre las parcelas en cuanto a número de órganos por lo que se mantuvo la clasificación de acuerdo con el máximo observado en la Figura 6a. En el primer muestreo se observó un máximo de hojas y frutos (etapa de mayor fructificación y ramificación) en el segundo muestreo un máximo de flores (etapa de mayor floración). Y en el tercer muestreo todos los órganos se observaron en un número mínimo (periodo mínimo para todos los órganos) (Figura 6a). La abundancia de artrópodos por cada fase de muestreo se presenta en la Figura 6B.
A) Resultado análisis cualitativo para la determinación de fase del cultivo de acuerdo con el conteo de flores, frutos y hojas nuevas colectados en el muestreo. B) Abundancia de artrópodos en diferentes fases de muestreo realizados. Se comparan las fases M1, M2 y M3, representadas con colores distintivos. Las diferencias fueron evaluadas mediante un modelo lineal generalizado (GLM) con distribución de Poisson, considerando como predictores el sistema de manejo, la fase de muestreo, la temperatura promedio y la precipitación.
Efectos en la abundancia de artrópodos
Efecto de la fase de muestreo
Se encontró una mayor abundancia de artrópodos durante la fase de muestreo M1 correspondiente al periodo de ramificación y fructificación (Tabla 2). En el primer muestreo, periodo de mayor ramificación y fructificación se evidenció una mayor abundancia de fitófagos, visitantes florales/parasitoides y visitantes florales/fitófagos. En el segundo muestreo, periodo de mayor floración se evidenció una mayor abundancia de los depredadores y de los visitantes florales/descomponedores. En el tercer muestreo, periodo mínimo para todos los órganos, se evidenció una mayor abundancia de los organismos descomponedores, los visitantes florales y los visitantes florales/depredadores (Figura 7).
Efecto de la fase del cultivo en la abundancia de artrópodos según su rol ecológico. M1: fase de máxima fructificación y crecimiento vegetal. M2: fase de máxima floración. M3: fase mínima para todos los órganos. NS: no significativo. NA datos insuficientes. '***': p < 0,001, '**': p < 0,01, '*': p < 0,05. (A) Descomponedor valor-p< 2.2e-16; (B) Hematófago; (C) Parasitoide; (D) Parasitoide/Descomponedor; (E) Fitófago; (F) Fitófago/Descomponedor; (G) Fitófago/Parasitoide; (H) Fitófago/Depredador; (I) Depredador; (J) Depredador/Descomponedor; K) Visitante Floral; (L) Visitante Floral/Descomponedor; (M) Visitante Floral/ Parasitoide; (N) Visitante Floral/Fitófago valor-; (O) Visitante Floral/Depredador.
Efecto del manejo del cultivo
En dos localidades, la abundancia de artrópodos fue mayor en las parcelas orgánicas, mientras que en Buenos Aires fue mayor en las convencionales (Figura 8A y B, Tabla 3).
A) Diagrama de barras para evidenciar diferencias en la abundancia de artrópodos por sistema de manejo B) Diagrama de barras para evidenciar diferencias en la abundancia de artrópodos de los sitios estudios por sistema de manejo. Las diferencias fueron evaluadas mediante un modelo lineal generalizado (GLM) con distribución de Poisson, considerando como predictores el sistema de manejo, la temperatura promedio y la precipitación
Abundancia de roles funcionales en función del sistema de manejo. Conv: Convencional. Org: orgánico. NS: no significativo. NA datos insuficientes para aplicar el modelo. '***': p<0.001, '*': p<0.05. A) Descomponedor; B) Hematófago; C) Parasitoide; D) Parasitoide/Descomponedor; E) Fitófago; F) Fitófago/Descomponedor; G) Fitófago/Parasitoide; H) Fitófago/Depredador; I) Depredador; J) Depredador/Descomponedor; K) Visitante Floral; L) Visitante Floral/Descomponedor; M) Visitante Floral/Parasitoide; N) Visitante Floral/Fitófago; O) Visitante Floral/Depredador.
En la Tabla 3 se presentan los porcentajes de varianza explicada por el modelo de regresión lineal para cada variable en relación con los diferentes roles determinados en nuestro estudio.
Se observó un aumento de la abundancia de los artrópodos en las parcelas orgánicas (Figura 8A). Se determinó un efecto positivo en un tercio de los roles funcionales estudiados. Donde hay una mayor abundancia de los organismos descomponedores, fitófagos, visitantes florales /parasitoides y depredadores y visitantes florales/descomponedores con respecto a las parcelas convencionales (Figura 9). El glm binomial agrupando a beneficiosos (visitantes florales, depredadores, descomponedores y parasitoides) versus fitófagos no mostró un efecto significativo del manejo sobre el balance (Tabla 3).
Porcentaje de varianza explicada por cada factor con relación a la abundancia de cada rol funcional.
Nota. En la Tabla se incluye si la variable tiene un efecto significativo en la abundancia. '***': p < 0,001, '**': p < 0,01, '*': p < 0,05. (1) GLM con distribución de poisson, y log link. (2) GLM con distribución binomial, y link logit; Negativo corresponde a roles que incluyan fitófagas y beneficiosos a roles que incluyan visitantes florales, parasitoides, depredadores y descomponedores. (+) Indica que el efecto de la variable es positivo con respecto a la abundancia. (-) Indica que el efecto de la variable es negativo con respecto a la abundancia.
Efectos del clima
En el modelo realizado se encontró que la temperatura y la precipitación tienen en general un efecto negativo significativo en la abundancia de todos los artrópodos, independientemente del rol. Sin embargo, evaluando los roles individualmente los fitófagos, los visitantes florales/fitófagos y los visitantes florales/descomponedores presentaron un efecto positivo al aumento de la temperatura y la precipitación, mientras que los visitantes florales/depredadores, descomponedores y visitantes florales presentaron un efecto negativo al aumento de estas variables (Tabla 3).
Efectos en la diversidad de artrópodos
Efecto de la fase de muestreo
En la Tabla 3 se presentan los porcentajes de varianza explicada por el modelo de regresión lineal para cada variable en relación con la diversidad de artrópodos medidos a partir del índice inverso de Simpson. No se encontró diferencia significativa de diversidad entre las tres épocas de muestreo.
Efecto del manejo del cultivo
La diversidad de artrópodos no cambia significativamente entre tratamientos. Las curvas de rango de abundancia presentaron una posición desplazada hacia la derecha en los cultivos orgánicos, indicando una mayor abundancia en los sistemas orgánicos de las familias menos abundantes. Sin embargo la pendiente de la curva era similar entre orgánico y convencional (Figura 10).
Curvas de rango abundancia de las familias presentes en el cultivo de cacao bajo los sistemas de producción convencional (Conv) y orgánico (Org).
Efecto del clima
En el modelo GML, las variables climáticas de temperatura y precipitación no tuvieron un efecto significativo en la diversidad medida de los artrópodos (Tabla 4).
Porcentaje de varianza explicada por cada factor con relación a la diversidad de artrópodos (índice inverso de Simpson) en el cultivo. Adicionalmente, se incluye si la variable tiene un efecto significativo en la abundancia. '***': p < 0,001, '**': p < 0,01, '*': p < 0,05. (1) GLM con distribución gaussiana.
Discusión
Se observó una mayor abundancia de artrópodos en los cultivos orgánicos que en cultivos convencionales, comprobando la hipótesis de que el cultivo orgánico protege a los insectos en general (Akesse-Ransford et al., 2020. Los artrópodos, en su mayoría, son altamente susceptibles al uso de agroquímicos, y su uso en las parcelas puede perjudicar la biodiversidad del ecosistema (Toledo-Hernández et al., 2021). Al revisar las localidades de forma individual, las parcelas de la localidad Buenos Aires no tuvieron el mismo patrón. En esta localidad el sistema convencional presentó una mayor abundancia de artrópodos que en las parcelas orgánicas. Estas parcelas son las que menos diferencia presentan con los cultivos orgánicos en cuanto a la distancia al bosque y los años sin químicos. Lo anterior hace que las características del paisaje sean muy similares teniendo un impacto semejante sobre la abundancia de los artrópodos como se ha visto en sitios con distancias al bosque similares (Adjaloo et al., 2012).
El efecto significativo observado entre cultivos convencionales y orgánicos sobre la abundancia no se reflejó en diferencias significativas en términos de diversidad. Sugiere que, si el tamaño de las poblaciones es afectado, los límites de tamaño necesarios para la sobrevivencia de las especies no fueron superados. Esto se puede deber a que las parcelas convencionales no emplean una gran cantidad de pesticidas debido a que la producción se realiza a pequeña escala en lugar de a gran escala a pesar de utilizar fertilizantes químicos (Contreras, 2013). Sobre lo anterior se ha documentado que el impacto de los fertilizantes en la perdida de diversidad de artrópodos es menor que el generado por los pesticidas (Prashar & Shah, 2016). En cultivos orgánicos tropicales de caña de azúcar se han encontrado resultados similares donde estás prácticas más sostenibles favorecen la abundancia de artrópodos edáficos (dos Santos et al., 2017).
Ahora bien, la abundancia en relación con los roles presentó diferencias frente al resultado general descrito anteriormente. Sólo se encontraron diferencias significativas en 5 de las 15 categorías descritas en el estudio. Los fitófagos fueron el grupo funcional más abundante con una mayor abundancia en las parcelas orgánicas. Los métodos utilizados en el sistema convencional son enfocados al control de grupos de plagas fitófagas principalmente (Oblitas Quintanilla, 2015) lo cual explica que se encuentran menos. La mayor abundancia de los fitófagos en las parcelas orgánicas puede también deberse a que estaban más cerca al bosque que las parcelas convencionales. Rice y Greenberg (2000) también observaron una mayor abundancia de insectos, incluidos los fitófagos en los cultivos de cacao cercanos al bosque.
Por otro lado, se observó una mayor abundancia de descomponedores, visitantes florales/parasitoides y depredadores en las parcelas orgánicas. Mientras que en las parcelas convencionales hay mayor abundancia solo de visitantes florales/ descomponedores. A partir de este análisis, es posible determinar que hay una mayor cantidad de roles beneficiosos en el cultivo orgánico, lo cual termina favoreciendo los servicios ecosistémicos ofrecidos por estos organismos como el biocontrol de fitófagos, la polinización de las flores o la disponibilidad de nutrientes en el suelo que trae como consecuencia un aumento en la productividad de los cultivos (Getanjaly et al., 2015; Salazar-Díaz & Torres-Coto, 2017).
Diagrama de cajas para evidenciar diferencias en la diversidad de artrópodos en los sitios de estudio por sistema de manejo. Las diferencias fueron evaluadas mediante un modelo lineal generalizado (GLM) con distribución de Gaussiana, considerando como predictores el sistema de manejo, la temperatura promedio y la precipitación.
Con respecto del análisis binomial realizado del número de insectos beneficiosos o negativos, el balance entre plagas y benéficos no fue significativamente afectado. El aumento en la abundancia de fitófagos en un ecosistema aumenta la aparición de enemigos naturales de éstas (Dewi et al., 2020; González et al., 2021). Dependiendo del costo de los pesticidas, este balance entre plagas y benéficos puede generar un beneficio directo al productor (Saunders et al., 2016). En el caso de los cultivos de arroz las prácticas orgánicas favorecen la presencia de enemigos naturales que pueden tener un impacto en el control de plagas fitófagas (Yunus et al., 2022).
En el primer periodo (máximo de frutos y ramas nuevas), se encontró mayor abundancia de fitófagos, visitantes florales/fitófagas y visitantes florales/parasitoides. Entonces, la producción de frutos y de hojas nuevas, están relacionadas con un aumento de insectos fitófagos de frutos y hojas, visitantes florales y parasitoides debido a acoplamientos fenológicos (Toledo-Hernández et al., 2021; Yee et al., 2001).
Durante el segundo periodo se estableció la etapa de floración del cultivo, donde los roles más abundantes fueron los depredadores y los visitantes florales/descomponedores. El pico de floración es un recurso importante debido a la corta vida y renovación de las flores (Aneja et al., 1999). El aumento de los visitantes florales se explica por el aumento de este recurso alimenticio (Zegada Herbas et al., 2020). La renovación de las flores produce también una mayor cantidad de material vegetal en descomposición, creando condiciones favorables para los descomponedores (Bai, 2022). Finalmente, el aumento de los recursos vegetales proporcionados por las flores puede aumentar en la cascada trófica los niveles de depredadores (Van Rijin et al., 2002).
Durante el tercer período mínimo para el número de flores, brotes de hojas y frutos, debido a condiciones climáticas adversas que limitan el desarrollo del cultivo (Asitoakor et al., 2022), se observó abundancia mínima en la mayoría de los grupos, menos los descomponedores y los visitantes floral/depredador reflejando la complejidad de los efectos. Algunas funciones ecológicas pueden responder con desfase temporal, de modo que un aumento en la disponibilidad de recursos, como materia orgánica, puede generar un incremento en la reproducción, cuyos efectos se evidencian semanas después, reflejando la complejidad en la dinámica de los ecosistemas (Blasius et al., 2019).
En las curvas de rango-abundancia, las parcelas orgánicas se desplazan a la derecha. Esto indica que, las familias de insectos menos presentes en el estudio, tienen una mayor abundancia en las parcelas orgánicas. Por esta razón, el sistema de manejo orgánico, a largo plazo, podría favorecer el incremento en la abundancia de ciertos grupos que suelen verse amenazados en sistemas convencionales, convirtiendo estos cultivos en refugios para su conservación (Scialabba, 2003).
En ambas parcelas, se destaca la familia Curculionidae donde se lograron identificar una gran cantidad de individuos pertenecientes a la subfamilia Scolytinae. Los escolítidos suelen estar asociados a cultivos arbóreos y algunos de ellos tienen importancia económica debido a sus hábitos de perforación del tejido vegetal, lo que puede causar daños significativos al cultivo. Se ha informado que son plagas importantes en los cultivos de cacao (Bernal Zuluaga, 2021).
Se encontró un efecto negativo del aumento de temperatura y de precipitación en la abundancia de los artrópodos en general. La precipitación y la temperatura pueden generar cambios en las abundancias de diferentes grupos de insectos, tanto a nivel micro climático como macro climático (Asitoakor et al., 2022; Beirne, 1970). Pero el efecto de la temperatura fue positivo para los fitófagos, los visitantes florales/fitófagos y los visitantes florales/descomponedores. El aumento en las temperaturas puede aumentar el metabolismo de los insectos herbívoros y las defensas de las plantas (Skendžić et al., 2021). Para los visitantes florales/fitófagos y los visitantes florales/descomponedores se ha observado en la literatura efectividad y capacidad reproductiva relacionado con este aumento (Forrest & Chisholm, 2017).
El efecto de las precipitaciones es negativo en general para los visitantes florales, depredadores y descomponedores. Las precipitaciones pueden reducir la efectividad de forrajeo de los depredadores (Skendžić et al., 2021). La susceptibilidad a la lluvia es una observación común en los visitantes florales (Forrest & Chisholm, 2017). En los descomponedores se ha observado que aumentan sus poblaciones cuando disminuyen las precipitaciones ya que las lluvias intensas los pueden arrastrar del suelo junto con los nutrientes de los que se alimentan (Skendžić et al., 2021). Además, en temporadas más secas estos organismos aumentan su actividad como descomponedores debido al aumento en la tasa de descomposición de materia orgánica disponible en el suelo (Sünnemann et al., 2021).
En consecuencia, en escenarios futuros donde se espera un aumento en los valores promedio de temperatura y precipitación en la región Andina en Colombia (Gonzalez et al., 2021) el efecto negativo observado de las temperaturas y de las precipitaciones sobre los artrópodos en general y positivo sobre los fitófagos confronta la hipótesis que el cambio climático pueda tener impacto adverso sobre los servicios ecosistémicos proporcionados por los insectos en el cacao.
Conclusiones
Los sistemas orgánicos exhibieron una mayor abundancia de artrópodos. No obstante, la diversidad de artrópodos relacionados con el cultivo de cacao no evidenció diferencias significativas entre los sistemas de producción convencional y orgánico, ya que el manejo aplicado a ambos es muy similar, especialmente a pequeña escala, lo que podría no ser suficiente para afectar la biodiversidad. La principal diferencia radica en la capacidad de certificarse, pero no en el manejo aplicado.
Respecto a los roles funcionales de los artrópodos, se evidencian diferencias asociadas al manejo del cultivo. A pesar de la mayor presencia de fitófagos en los cultivos orgánicos, se observa un equilibrio compensatorio con un incremento en la presencia de roles benéficos cómo depredadores, descomponedores y visitantes florales. Este equilibrio contribuye a la protección del agroecosistema. El presente estudio sugiere que, en Colombia, el manejo convencional a pequeña escala tiene efectos similares sobre la biodiversidad de insectos en comparación con el sistema orgánico. Esto se debe a que, en su mayoría, el sistema convencional de pequeña escala está manejado por agricultores con recursos limitados que no utilizan maquinaria ni productos industriales. Dado que no se encontraron diferencias en la diversidad, se puede inferir que, en estos sistemas a pequeña escala como los de Nilo, el tipo de manejo influye más en la abundancia de los organismos que en su diversidad. Sin embargo, es importante repetir el estudio con productores a mayor escala para confirmar estos resultados. Además, resulta relevante considerar que cambios en las precipitaciones y en la temperatura pueden incidir en los servicios ecosistémicos proporcionados por los insectos, teniendo como consecuenciael incremento de la presencia de fitófagos por aumento de temperatura y disminuir la eficiencia de los polinizadores y descomponedores en el caso de la precipitación. En este sentido, es esencial profundizar en investigaciones que evalúen tanto el macro clima como el microclima del cultivo, para evaluar el balance entre grupos funcionales, Asimismo, este estudio brinda la oportunidad de ampliar el entendimiento sobre las dinámicas de los artrópodos dentro del cultivo de cacao y las implicaciones de los cultivos a pequeñas escalas sobre la biodiversidad de entomofauna asociada.
Por último, es importante reconocer algunas limitaciones de este estudio. Primero, el tiempo de muestreo puede no haber capturado completamente las variaciones estacionales de las comunidades de artrópodos, lo que podría influir en la interpretación de los datos. Segundo, aunque se observó una relación entre el manejo del cultivo y la abundancia de ciertos grupos funcionales, otros factores como la heterogeneidad del paisaje, la disponibilidad de recursos alternativos y la variabilidad climática a nivel microambiental podrían influir en las tendencias observadas. Finalmente, la identificación taxonómica de los insectos hasta nivel de familia puede limitar la precisión de los resultados en términos de interacciones ecológicas específicas. Considerando estas limitaciones, futuras investigaciones podrían incluir períodos de muestreo más prolongados, análisis a niveles taxonómicos más finos y la integración de modelos predictivos que permitan evaluar mejor los efectos del cambio climático en estas comunidades.
El incremento de las precipitaciones puede afectar la actividad de los visitantes florales y depredadores generando declives en las poblaciones de estos (Skendžić et al., 2021). Lo mismo se puede esperar de los organismos descomponedores (Sünnemann et al., 2021), afectando los servicios ecosistémicos de los que el cultivo del cacao se beneficia para mejorar su producción. No obstante, a partir de los datos actuales, resulta difícil prever cómo se equilibran los roles positivos y negativos en el cultivo. Por lo tanto, se hace imprescindible llevar a cabo más investigaciones sobre las interacciones de los roles funcionales en relación con las variables climáticas. Estos estudios adicionales podrían ayudar a comprender si, en el futuro, la productividad de este cultivo podría disminuir debido a la reducción de los artrópodos.
Origen y financiamiento
El proyecto fue financiado por el Instituto Francés de Investigación para el Desarrollo Sostenible (IRD).
Contribución de los autores
El primer autor se encargó de la recolección de muestras, análisis de datos, identificación taxonómica y escribió el manuscrito. El segundo autor se encargó de la recolección de muestras, desarrollo de la metodología y escribió el manuscrito. El tercer autor se encargó del desarrollo de la metodología y escribió el manuscrito. El cuarto autor se encargó de la recolección de muestras, desarrollo de la metodología, análisis de datos y escribió el manuscrito.
Conflicto de intereses
Los autores declaran no tener ningún conflicto de intereses.