Abstract
In the municipality of Inzá (Cauca, Colombia) the profitability of the main economic resource, coffee crops, decreased. As an alternative, yellow pitaya crops were established, but knowledge of the possible phytosanitary limitations for this crop in this region was absent. This study presents the entomofauna associated with yellow pitaya crops in three plantations of Inzá that contrast in agronomic and landscape features. Direct sampling of the insects found on each structure of the plant and sampling was done using entomological nets from directly under the plants to 50 cm away. Abiotic factors and indices of ecological diversity were considered. With direct sampling, 58 families were recognized; of these, Formicidae (n = 22), Coreidae (n = 11) and Lonchaeidae (n = 7) were most prevalent. Five orders and 56 families of insects were collected using entomological nets. The plants with the highest density of cladodes favored the Lonchaeidae (τ = 1.0; P = 0.00), Formicidae (τ = 1.00; P = 0.007) and Cicadellidae (τ = 1.00; P = 0.00) families. Insects from the Lonchaeidae family benefitted from the positive correlation between rainfall (τ = 1.00; P = 0.00) and temperature (τ = 1.00; P = 0.00). Damage associated with
Introduction
Las pitayas o pitahayas forman parte del orden Cactales, familia Cactaceae, subfamilia Cereoideae, tribu Hylocereae, subtribu Hylocereinae, con representación de dos géneros de importancia agrícola:
Colombia es el principal productor y exportador de pitaya amarilla a nivel mundial, con áreas sembradas en Boyacá, Valle del Cauca, Bolívar, Caldas, Cundinamarca, Huila, Quindío, Risaralda, Santander y Tolima (Betancourt et al. 2010). Las zonas más adecuadas para el cultivo se encuentran entre 1.400 y 1.700 msnm, con temperaturas entre 14 a 26 °C, suelos con pH entre 5,5 y 6,5 y precipitaciones de 1.300 a 2.200 mm anuales (Rebolledo et al. 2003). Aunque el municipio de Inzá, Cauca se considera zona ecológica marginal para este cultivo, se establecieron de novo cultivos de pitaya amarilla a partir de 2015, como alternativa de diversificación y como una respuesta a la reducción de la rentabilidad del cultivo de café, tradicionalmente sustento económico. A pesar de los altos costos para el establecimiento de este cultivo, el proceso se llevó a cabo sin asistencia técnica o estudios que permitieran estimar las limitantes para su producción y comercialización. El objetivo de este estudio fue caracterizar la entomofauna asociada a cultivos de pitaya amarilla de tres predios productivos, con características de la composición del paisaje agrícola contrastantes, del municipio de Inzá, Cauca, Colombia.
Materials and methods
Sitio de estudio
El municipio de Inzá, Cauca, se encuentra ubicado a los 02°33′24″N y 76°04′00″O; con cabecera municipal ubicada a una altitud de 1.800 msnm, temperatura promedio anual de 19 °C y precipitación media anual de 1.526 mm (Gobernación del Cauca 2013). El estudio se llevó a cabo en tres predios productivos para pitaya amarilla localizados en distintas zonas altitudinales y con diferentes arreglos agronómicos de producción. 1) Predio Piedra Mesa (02°30'10,63″N, 076°02′58,22”O) de la vereda Turminá, a una altitud de 1.804 msnm, con el cultivo pitaya amarilla en pendiente de 33% y tutorado vivo de árboles maderables como flor amarillo (

Description of the study area. A. Plot 1: Piedra Mesa, Turminá village. B. Plot 2: Buena Vista, Guanacas village. C. Plot 3: La Cabaña, Mesopotamia village.
Componente entomológico
Se realizó un estudio de tipo transversal con tres eventos de muestreo asociados al régimen de lluvias del municipio, así: junio 2016 (100-150 mm), septiembre 2016 (100-150 mm) y enero 2017 (50-100 mm) (rangos de precipitación obtenidas de estaciones climáticas del IDEAM, próximas a los predios evaluados). Los muestreos se realizaron por bloques definidos de acuerdo a la pendiente de cada predio, considerando un tamaño de muestra del 5 % por predio. El predio Piedra Mesa estuvo compuesto por 3 bloques y 27 unidades muestrales, el predio Buena Vista por 2 bloques con 24 unidades muestrales y el predio La Cabaña por 2 bloques con 36 unidades muestrales. Cada planta constituyó una unidad muestral y los muestreos se realizaron entre las 09:00 y 12:00 horas. Se consideraron variables fenológicas como longitud del cladodio más largo de la planta, número de cladodios, número de botones florales y número de frutos.
Los insectos se recolectaron empleando dos métodos realizados de forma simultánea por cultivo: el primero consistió en aspiración bucal y recolección manual directa de los insectos sobre órganos vegetales en todo el componente epigeo de la planta. En el segundo método se realizaron pases dobles con red entomológica a 0,50 m del tallo de la planta bajo el área foliar y 0,50 m del suelo. El material entomológico se preservó en alcohol al 70 %, en viales individuales etiquetados de acuerdo a la ubicación de la planta en el cultivo. La determinación taxonómica de artrópodos se realizó con base en caracteres morfológicos externos según claves taxonómicas (Sharp 1889; Linnavuori 1959; Korytkowski y Ojeda 1971; González y Carrejo 1992; Norrbom y McAlpine 1996; Delvare et al. 2002; Habeck 2002; Korytkowski 2003; Resh y Cardé 2003; Triplehorn y Johnson 2005; Dietrich 2005; Brown et al. 2009; Jones y Deitz 2009; Thyssen 2010; Hernández 2013; Fernandes et al. 2015). La determinación de individuos de la familia Lonchaeidae (Diptera) se realizó con base en caracteres morfológicos (Castro 2012) y confirmación con experto.
Para cada grupo insectil encontrado se determinó la abundancia relativa y su asociación con las variables fenológicas de la planta. Se calcularon los índices ecológicos de riqueza específica de especies (Margalef, DMg), de diversidad (Shannon-Wiener, H’) y de recambio de especies (Whittaker, βw). Los resultados obtenidos en campo se sometieron a un análisis descriptivo y de varianza con un nivel de significancia de P < 0,05 con comprobación de los supuestos de homogeneidad (prueba de Levene) y normalidad (prueba Kolmogorov-Smirnov). Las variables que no se ajustaron a la distribución normal se analizaron mediante pruebas no paramétricas (Test de Kruskal-Wallis y Kendall) con un nivel de significancia P < 0,05. La relación entre la composición de la entomofauna, variables climáticas y fenológicas de las plantas se estimaron mediante correlación de Kendall (Calderón y Alzamora 2011). Todos los análisis estadísticos se realizaron con SPSS 22© (IBM Corp. Released 2013) siguiendo los métodos propuestos por Guisandé et al. (2013).
Resultados
En el muestreo directo de insectos asociado a cada órgano y estado fenológico de las plantas, en todos los predios y eventos de muestreo, se recolectó un total de 170 individuos representados por 9 órdenes y 58 familias (Tabla 1). En ningún caso se observaron daños en las plantas atribuibles a especies registradas como limitantes al cultivo (Kondo et al. 2013a).
La familia Lonchaeidae (Diptera) estuvo representada por tres individuos del género
Insect families found in productive plots of yellow pitaya, Inzá, Cauca 2016-2017.
Ca: Cladodio zona alta. Cm: Cladodio zona media. Cb: Cladodio zona baja. F: Fruto. B: Botón.
No se encontraron diferencias estadísticamente significativas en la distribución espacial de los individuos entre los bloques o entre la abundancia relativa de insectos para todos los eventos de muestreo en los predios evaluados (Tabla 2). Sin embargo, para el predio Piedra Mesa la mayor abundancia relativa de insectos se obtuvo en cladodios medios y altos para todos los eventos de muestreo, mientras que solo hubo asociación de individuos con flores y frutos en los muestreos 2 y 3. En el predio Buena Vista, la mayor cantidad de individuos se encontró en cladodios altos, medios y bajos y no se encontraron individuos en botones y en flores. En el predio La Cabaña, la fauna insectil se encontró asociada a cladodios altos, medios y bajos de las plantas (Figs. 2A-2C). Sin embargo, se encontró correlación positiva entre plantas con mayor densidad de cladodios y el número de individuos la familia Lonchaeidae (τ = 1,0; P = 0,00) y estos con las variables 'temperatura' (τ= 1,0; P=0,00) y ‘precipitación' (τ= 1,0; P = 0,00). En el predio Buena Vista, las poblaciones de las familias Formicidae y Syrphidae presentaron una correlación positiva con la 'humedad relativa' (τ = 1,00; P = 0,007). El comportamiento de la familia Lonchaeidae en el predio La Cabaña presentó correlación positiva con la variable número de frutos (τ = 1,0; P = 0,00).
Comparison of the spatial distribution and relative abundance of insects between samplings for the evaluated plots P > 0.05. Kruskal-Wallis and Kendall test.
M1 = sampling 1, M2 = sampling 2, M3 = sampling.
La biodiversidad basada en insectos en los predios evaluados reveló una riqueza equiparable con sistemas de baja intervención antrópica (Piedra Mesa DMg = 7,01; Buena vista DMg= 6,46; La Cabaña DMg = 7,42), siendo ligeramente menor en el predio Buena Vista, con menor diversidad de plantas y a menor altitud. Entre predios se encontró alta heterogeneidad con diversidad moderada de insectos, ligeramente mayor en el predio de La Cabaña con menor intensidad de prácticas agronómicas (Índices de Shannon: Piedra Mesa H' = 3,089; Buena Vista H' = 3,005; La Cabaña H' = 3,217). En general, se encontró homogeneidad para la zona de estudio (βw = 1,0) con bajo solape de familias de insectos (βr = 0,25).
El muestreo realizado con el método 2 permitió registrar a Lepidoptera, no encontrado con el método 1 y en total, 56 familias de insectos asociadas a los cultivos de pitaya amarilla en los predios productivos evaluados: Buena Vista n = 69, La Cabaña n = 63, Piedra Mesa n = 58 (Tabla 3).

Total population (n = 170) of insects collected on the vegetative organs of yellow pitaya (
Insect families found using method 2 in productive plots of yellow pitaya, Inzá, Cauca 2016-2017. n = number of individuals.
Discussion
La pitaya amarilla constituye un cultivo introducido en Inzá-Cauca, que por su carácter perenne puede modificar de forma importante la dinámica poblacional y las interacciones ecológicas de las poblaciones de insectos, favoreciendo aquellas que puedan obtener mayor beneficio del nuevo recurso (Mack et al. 2000). La producción en pequeñas parcelas a modo de policultivos, con labranza mínima y un manejo fitosanitario basado en podas y remoción manual de arvenses en calles y plato, genera menor impacto en la biodiversidad insectil permitiendo la representatividad de familias de insectos benéficos para el sistema productivo, lo que promueve relaciones tróficas con tendencia al equilibrio de las poblaciones y sus distintas funciones en el sistema (Harvey et al. 2004; Schoonhoven 2005; Weyland y Zaccagnini 2008; Altieri y Nicholls 2007; Gutiérrez et al. 2007). No obstante, debido a que se encontró una correlación positiva entre variables abióticas y algunos grupos de insectos asociados al número de cladodios y el número de frutos de pitaya amarilla en los predios evaluados, debe enfatizarse en la arquitectura de las plantas durante su establecimiento, con miras a la regulación del microclima al interior de los cultivos (Pérez 1999; Medina y Kondo 2012; García 2016; Torres y García 2014; Kolb et al. 2016) como estrategia de prevención y manejo fitosanitario, particularmente en épocas de alta precipitación.
No se encontró clorosis o punturas por daño asociado con las chinches del género
El país cuenta con información que permite el reconocimiento temprano de daños asociados a insectos en pitaya amarilla (Kondo et al. 2013a) por lo que en aras de mantener el equilibrio trófico en las poblaciones de artrópodos que redunde en la producción limpia de pitaya amarilla en Inzá, se requiere capacitación a los productores para el reconocimiento de las principales plagas. Por ejemplo, además de
Los índices ecológicos revelaron una alta riqueza y diversidad de grupos insectiles, muy posiblemente por la contribución de familias con funciones benéficas como parasitoides (Braconidae e Ichneumonidae), depredadores (Syrphidae y Reduviidae), posibles cleptoparásitos de la familia Milichiidae, que podrían estar relacionadas a la presencia de
A pesar de no contar con criterios técnicos para el manejo de los cultivos comerciales de pitaya amarilla en Inzá, los agricultores establecieron una asociación para su comercialización nacional e internacional, por lo que se espera un negocio de largo aliento en la zona. Durante el desarrollo del estudio, los frutos presentaron sanidad fitosanitaria, excelentes cualidades organolépticas y gran tamaño (con peso promedio de 433 g). Debido a los retrasos en el desarrollo fenológico de las plantas, definido por estar localizados en zona marginal para el cultivo (Alarcón et al. 1996; García y Straube 1998; Wintgens 2004; Alvarado-Gaona et al. 2015), la cosecha está desfasada con respecto a la producción nacional, lo que favorece su comercialización. Aunado al impacto familiar, económico y social que ha tenido el cultivo de pitaya amarilla en Inzá-Cauca, se espera la ampliación de hectáreas sembradas, por lo que la información que aporte a la vigilancia entomológica es fundamental para un manejo integrado de plagas basado en criterios técnicos y de evaluación.
Colombia cuenta con importante información sobre el cultivo de pitaya amarilla (Ayala et al. 2009; Jiménez et al. 2012; Kondo et al. 2013b), por lo que debe establecerse un sistema de acompañamiento a productores que permita la adopción de sistemas de vigilancia fitosanitaria y de estrategias de manejo agronómico con criterio técnico, amigables con el ambiente y con perspectiva a largo plazo. La evaluación permanente de los sistemas productivos en Inzá-Cauca cobra especial importancia para alimentar los sistemas de alerta temprana para enfermedades y plagas, ya que una vez establecidos pueden generar pérdidas muy importantes. El equilibrio de las relaciones planta-insecto que se describen en el presente estudio deberían mantenerse a largo plazo, para lo cual la vigilancia entomológica regular es esencial.
Conclusions
Las características del sistema de siembra tipo policultivo a pequeña escala para pitaya amarilla en Inzá, Cauca, fomentan la riqueza y diversidad de insectos con amplia representación de benéficos, base fundamental de relaciones tróficas complejas en beneficio del equilibrio del ecosistema. Aunque los hallazgos del estudio no revelaron la existencia de
Origin and financing
Author contributions
Footnotes
Acknowledgements
A los productores de pitahaya amarilla del municipio de Inzá Cauca, a Heidy Xiomara Ortega Microbióloga MSc, Angela Patricia Castro Avila MSc, y al Semillero de Entomología del laboratorio de Entomología de la Facultad de Ciencias Agrarias de la Universidad Nacional de Colombia, sede Bogotá.
