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Abstract

Spanish

The carmine spider mite, Tetranychus cinnabarinus, is considered a polyphagous and very damaging pest worldwide. Developmental times, reproductive rates, and population growth parameters of T. cinnabarinus were evaluated on three muskmelon varieties (Cantaloupe, Galia, and Honeydew) under experimental conditions (28 ±1°C, 56±4% RH and 14:10 L:D). The developmental time of immature stages varied from 10.7 on Galia to 12.9 days on Honeydew. Immature survival was 74 and 92% on Galia and Cantaloupe, respectively. On average, there were 61, 48 y 47 eggs produced per female on Cantaloupe, Honeydew y Galia, respectively. The intrinsic rate of natural increase (r_m), net reproductive rate (R_o), generation time (T) and finite rate of increase (λ) for carmine spider mite, indicated significant differences among tested varieties (P<0.05). The values for r_m and R_o were 0.22 and 29 for Galia, 0.20 and 45 for Cantaloupe and 0.19 and 32 for Honeydew, respectively. The results indicate that Honeydew was least suitable for T. cinnabarinus population growth. This differential suitability is an important factor to consider and could be used in IPM strategies.

Keywords

Carmine spider mite Host plant Cantaloupe Honeydew

Introducción

La arañita roja carmín, Tetranychus cinnabarinus (Boisduval 1867) (Acari: Tetranychidae), es una plaga cosmopolita polífaga que ataca alrededor de 120 cultivos de importancia económica (Jeppson et al. 1975). En Chile, se distribuye ampliamente y tiene como hospederos a Cucumis melo (Linneo, 1753), Phaseolus vulgaris (Linneo, 1753), Medicago sativa (Linneo, 1753), Prunus persica (L. Batsch, 1810), Prunus cerasus (Linneo, 1753), Fragaria x ananassa (Duchesne, 1766) y Dianthus caryophyllus (Linneo, 1753) (Klein y Waterhouse, 2000).

En la zona norte de Chile, el cultivo del melón tiene gran importancia, abarcando una superficie de 3.116 ha cada año (ODEPA 2010). Las principales variedades que se cultivan corresponden a Cantaloupe, Galia Arava y Honeydew. Estas tres variedades son atacadas severamente por arañitas rojas, especialmente por T. cinnabarinus, que habitan en el envés de las hojas aumentando la población en las épocas de más calor (Giaconi y Escaff 1997). Precisamente, son las condiciones ambientales del norte de Chile, de sequedad y calor, muy influyentes para el desarrollo de esta arañita fitófaga.

Los ácaros del género Tetranychus rompen el tejido epidérmico, remueven el contenido celular, destruyendo las células del parénquima en empalizada y el esponjoso. Esto destruye los cloroplastos, lo que se traduce en una disminución de la tasa fotosintética, de la conductancia estomática y de la transpiración, afectándose el crecimiento, desarrollo y la producción (Aponte y Aponte 1990; Candolfi et al. 1992; Bondada et al. 1995; Sadras y Wilson 1997; Reddall et al. 2004; Reddall et al. 2007; Freitas et al. 2009). La severidad del daño ocasionado por los ácaros tetraníquidos depende de los hábitos del ácaro, de las condiciones fisiológicas en la que se encuentre la planta huésped y también depende de las condiciones ambientales en las que se desarrollen.

En Chile, al igual que muchos otros países, el control de T. cinnabarinus sobre melón es por medio de aplicación de acaricidas. Estas aplicaciones provocan serios problemas de resistencia en las especies del género Tetranychus (Guo et al. 1998; Herron y Rophail 2002; Stavrinides et al. 2010). El problema de resistencia desarrollado por los ácaros tetraníquidos ha generado que se busquen estrategias de control basadas en sistemas de Manejo Integrado de Plagas (MIP). Para que esta estrategia sea eficiente, se debe conocer en detalle aspectos como la determinación de hospederos menos susceptibles o parámetros biológicos como el desarrollo post embrionario y las tablas de vidas de tetraníquidos.

En consecuencia, existen pocos estudios de los parámetros biológicos de T. cinnabarinus y prácticamente no existen trabajos acerca de su biología sobre melón. En este contexto, se determinaron los parámetros poblacionales de T. cinnabarinus sobre tres variedades de melón; Cantaloupe Topmark, Honeydew y Galia Arava bajo condiciones experimentales, con el objetivo de determinar la susceptibilidad de las tres variedades y obtener una mejor comprensión de la biología de la arañita sobre estas variedades para desarrollar futuros programas de MIP en el norte de Chile.

Materiales y Métodos

La investigación se realizó en los laboratorios del Departamento de Agricultura del Desierto y Biotecnología, dependiente de la Universidad Arturo Prat, Iquique, Chile (20°16'S 70°0,7'W), entre el 5 de Octubre 2009 y el 28 de Enero 2010. Todos los experimentos fueron manejados a 28°1°C, 56°4% de humedad relativa y un fotoperiodo de 14:10 (L:O).

Las colonias de T. cinnabarinus fueron iniciadas con individuos recolectados sobre plantas comerciales de clavel D. caryophyllus L, provenientes de invernaderos de la institución. Estas colonias fueron multiplicadas con secuencias de infestación semanal y mantenidas bajo las condiciones experimentales indicadas, durante cuatro semanas, antes de comenzar los experimentos.

Tres variedades comerciales de melón C. melo "Cantaloupe Topmark", "Honeydew" y "Galia Arava", se utilizaron para determinar los parámetros poblacionales. Se cortaron discos de hojas frescas y de madurez estándar, de 3 cm de diámetro cada una de cada variedad de melón, los cuales se depositaron sobre un algodón saturado de agua dentro de placas de Petri de 12 cm de diámetro. Estas placas de Petri fueron colocadas dentro de una bandeja de plástico de 41x31x7 cm con una esponja de poliuretano con agua, para prevenir la desecación de hojas y huevos.

En cada disco de hoja se colocó una hembra grávida para la ovipostura. Después de 12 h se sacó la hembra y se dejó un huevo por disco, removiéndose el exceso de huevos. Para el análisis del desarrollo postembrionario se revisó la hoja dos veces por día (8:00 y 20:00). Cuando se obtuvieron hembras adultas se adicionaron dos machos para la fertilización. Posteriormente, se registraron los periodos de preoviposición, oviposición y postoviposición. Para determinar la proporción sexual se sacaron los huevos puestos por cada hembra y se colocaron en otros discos de hoja de las tres variedades de melón contenidos en placas de Petri.

Se utilizó un diseño completamente al azar con seis repeticiones por cada tratamiento. La unidad experimental fue un grupo de cinco discos de hojas de melón con un huevo cada uno. Para los datos de desarrollo postembrionario y de fases adultas se aplicó un análisis de varianza (ANDEVA) (Zar 2006). Los porcentajes se transformaron a Arcoseno √x%, antes del análisis. Las diferencias significativas entre los valores de la media se determinaron utilizando el test de rango múltiple de Tukey.

Posteriormente, se estimaron la tasa intrínseca de crecimiento (r_m), la tasa neta de reproducción (R_o), la tasa finita de crecimiento natural (λ) y el tiempo generacional (T) (Birch 1948). Los parámetros de la tabla de vida se calcularon a través del programa computacional LIFE 48 escrito en BASIC (About-Setta et al. 1986). Para la comparación de los parámetros de tablas de vida de T. cinnabarinus sobre las tres variedades de melón se utilizó el método de Jackknife con una confiabilidad del 95% (Maia et al. 2000) utilizando el programa SAS System (SAS Institute, Cary, NC, USA) (La Rossa and Kahn 2003; Ansaloni et al. 2007).

Resultados y Discusión

Tiempo de desarrollo de estadios inmaduros. No hubo diferencias en el periodo de desarrollo del huevo entre las tres variedades de melón (F_2.72=1,46; P=0,24). Sin embargo, la duración del periodo de larva (F_2.72=24,91; P<0,0001), protoninfa (F_2.72=5,03; P=0,009), deutoninfa (F_2.72= 14; P<0,0001) y el tiempo total de desarrollo de los estados desde huevo a adulto (F_2.72= 26,34; P<0,0001) fue distinta entre las variedades, obteniéndose los menores tiempos sobre la variedad Galia (Tabla 1). La duración de los estados inmaduros está dentro de los intervalos existentes en la literatura para T. cinnabarinus sobre otras plantas hospederas (Biswas et al. 2004; Kazak y Kibritçi 2008; Tello et al. 2009). Además, se encuentran dentro de los valores obtenidos para otros tetraníquidos (Razmjou et al. 2009; Silva et al. 2009).

La supervivencia de juveniles osciló desde 73,5 hasta 91,9% y la proporción de hembras osciló entre 78 y 85% entre las tres variedades de melón (Tabla 1). Nuestra información concuerda con lo establecido por Tello et al. (2009), quienes indican una supervivencia del 80,22% y una proporción sexual de 76,28% en T. cinnabarinus sobre D. caryophyllus var. Celta a 29,44±1,47°C, 42,35±5,01% HR y 14:10h (L:O). Además, coinciden con los estudios de Cakmak y Demiral (2007), quienes encontraron para la proporción sexual de T. cinnabarinus sobre Fragaria x ananassa, intervalos que van desde 79 a 85% de hembras para el cv. Camarosa y valores de 78 a 82% de hembras para el cv. Sweet Charlie bajo condiciones controladas de 25°1°C, 65±10% HR y 16:8h (L:O) у 1760, 2400 y 3040 mg L⁻¹ de NaCl.

Tabla 1.

Duración (días) de varios estados, supervivencia de juveniles (%) y relación sexual de Tetranychus cinnabarinus sobre tres variedades de melón (media± error estándar) (n=30).

	Cantaloupe	Honeydew	Galia
Huevo	4,56 ± 0,10 a*	4,68 ± 0,10 a	4,44 ± 0,10 a
Larva	2,76 ± 0,12 b	3,36 ± 0,10 a	2,20 ± 0,13 c
Protoninfa	2,24 ± 0,09 b	2,64 ± 0,10 a	2,16 ± 0,15 b
Deutoninfa	2,60 ± 0,10 a	2,28 ± 0,09 b	1,92 ± 0,08 с
Huevo a Adulto	12,16 ± 0,19 b	12,96 ± 0,20 a	10,72 ± 0,26 с
Supervivencia Juveniles	91,85 a	85,48 b	73,54 c
Razón sexual	0,81 a	0,78 a	0,85 a

Medias seguidas por distintas letras en la fila son estadísticamente diferentes entre sí (Tukey, P < 0,05).

Longevidad y fertilidad. La longevidad de las hembras adultas varió entre las tres variedades (F_2.72= 5,69; P=0,0051). Sobre Galia, la arañita roja es menos longeva, mientras que en Cantaloupe la longevidad es mayor. La oviposición varió entre los hospederos (F_2.72= 9,92; P=0,0002), el mayor tiempo de oviposición se obtuvo en las variedades Cantaloupe y Honeydew (Tabla 2). Los máximos valores de oviposición se obtienen en el sexto y octavo día para la variedad Cantaloupe, en el sexto día para la variedad Honeydew y en el noveno día en la variedad Galia, después de iniciado el período de oviposición. Posterior a esos días la curva de ovipostura decrece (Figs. 1A-C).

El número total de huevos puestos por cada hembra también difiere entre las variedades de melón (F_2.72= 6; P=0,0039). La mayor fertilidad se alcanzó en la variedad Cantaloupe, mientras que una menor se alcanzó en las variedades Honeydew y Galia (Tabla 2). Estos resultados difieren con los obtenidos por Kazak y Kibritçi (2008) para la misma especie sobre distintos cultivares de Fragaria x ananassa a 25±2°C, 65±10% HR y 14:10h (L:O), obteniendo entre 62,71 y 163,44 huevos por hembra. Estas diferencias se atribuyen a la aceptación que tiene la arañita y a la calidad de la planta hospedera (Yano et al. 1998).

Figura 1.

Tasas de supervivencia y de fertilidad a una edad específica de Tetranychus cinnabarinus sobre tres variedades de melón Cucumis melo: A. Cantaloupe. B. Honeydew y C. Galia Arava. (Programa: MicroCal Origin Versión 3.01).

Parámetros de Tabla de Vida. Los parámetros de tabla de vida difieren entre las tres variedades de melón (P<0,05) (Tabla 3). Estos valores son similares a los obtenidos por Tello et al. (2009) para T. cinnabarinus sobre D. caryophyllus (r_m=0,18 y R_o=40,81, λ=1,201 y T=20,24 días) y a Kazak y Kibritçi (2008) sobre distintos cultivares de fresa (r_m= entre 0,21 y 0,25; R_o= entre 39,51 y 120,19; T=entre 18,96 y 22,32 días). Así mismo, concuerdan con los valores indicados por diversos autores para otras especies de tetraníquidos (Morros y Aponte 1994; Gallardo et al. 2005; Taleb y Sardar 2008).

Tabla 2.

Duración (días) de los períodos de preoviposición, oviposición, postoviposición, longevidad y tasa de reproducción de Tetranychus cinnabarinus sobre tres variedades de melón (media error estándar) (n=30).

	Cantaloupe	Honeydew	Galia
Preoviposición	1,44 ± 0,14 b*	1,76 ± 0,17 b	2,44 ± 0,16 a
Oviposición	18,48 ± 0,67 a	15,90 ± 0,89 ab	13,44 ± 0,83 b
Postoviposición	3,12 ± 0,43 a	3,72 ± 0,46 a	2,96 ± 0,40 a
Longevidad	23,04 ± 0,59 a	21,40 ± 1,06 ab	18,84 ± 0,95 b
Total fertilidad	60,70 ± 3,31 a	48,20 ± 3,34 b	46,60 ± 2,79 b
Tasa oviposición	3,30 ± 0,15 a	3,10 ± 0,19 a	3,56 ± 0,19 a

Medias seguidas por distintas letras en la fila son estadísticamente diferentes entre sí (Tukey, P<0,05).

El valor máximo de R_o se obtuvo en Cantaloupe, mientras que los valores más altos de r_m y λ se alcanzaron en las variedades Galia y Cantaloupe, siendo estas variedades más susceptibles a la plaga, el alto valor de r_m sobre Galia, se debe al corto período de oviposición. La diferencia en la susceptibilidad entre Galia y Cantaloupe, puede determinarse con la fertilidad de las hembras ya que fue menor en Galia (47 huevos/hembra) que en Cantaloupe (61 huevos/hembra) y la supervivencia de juveniles fue inferior en Galia (74%) y superior en Cantaloupe (92%) (Tablas 2 y 3). Krips et al. (1998), señalan al respecto, que la tasa neta reproductiva (R_o) y la tasa natural intrínseca de incremento (r_m) son dos indicadores muy importantes de la dinámica poblacional de los tetraníquidos.

Tabla 3.

Parámetros de tabla de vida de Tetranychus cinnabarinus sobre tres variedades de melón (media± error estándar) (n=30).

Variedad	Tasa neta de reproducción R_o	Tiempo generacional T	Tasa intrínseca de crecimiento r_m	Tasa finita de crecimiento λ
Cantaloupe	45,18± 10,16a*	18,78± 1,29a	0,20± 0,02ab	1,23± 0,02ab
Honeydew	32,22± 9,22b	18,39± 1,27a	0,19± 0,02b	1,12± 0,02b
Galia	29,14± 7,20b	15,61± 1,17b	0,22± 0,02a	1,24± 0,02a

Medias seguidas por distintas letras en la columna, son estadísticamente diferentes entre sí, según prueba de Tukey (P<0,05).

Muchos mecanismos pueden ser responsables de las diferencias observadas en este estudio. En este sentido, las tres variedades de melón ofrecerían condiciones diferentes que afectarían la biología de T. cinnabarinus. Estas condiciones involucran aspectos químicos, nutritivos, aspectos físicos como la pubescencia, la resistencia de los tejidos, la estructura superficial de las hojas, la superficie disponible para cada individuo y a los componentes secundarios de las plantas (Crooker 1985; Gutiérrez y Helle 1985; Dennis et al. 1998; Agrawal 2000; Kerguelen y Hoddle 2000; Balkema-Boomstra et al. 2003; Biswas et al. 2004; Matos et al. 2006) .Estos factores pueden reducir la calidad alimenticia, reduciendo la digestibilidad y afectando a la fertilidad, el crecimiento, la densidad poblacional, la supervivencia, el desarrollo y la mortalidad de los estados juveniles de las arañitas rojas.

T. cinnabarinus encontró distintos niveles de nitrógeno, de agua, de carbohidratos y de aminoácidos en las variedades de melón estudiadas, Wermelinger et al. (1985), Wilson et al. (1988), Wermelinger et al. (1991), Kiełkiewicz et al. (2006), determinaron que un alto contenido de nitrógeno y fósforo en las hojas tienen un efecto positivo en los parámetros de tabla de vida de ácaros tetraníquidos, mientras que un alto contenido de potasio y de metabolitos secundarios como los compuestos fenólicos, tienen un efecto adverso en la oviposición y en algunas poblaciones inmaduras de arañitas rojas.

Otra razón que pudo influir en nuestros resultados, son los aspectos morfológicos de las tres variedades de melón. Skorupska (1998) encontró diferencias en variedades de manzanos resistentes (distinto número de pelos/cmβ, distinto número de estomas/cmβ, etc.) sobre los parámetros demográficos de Tetranychus viennensis (Zacher, 1920) y T. urticae, posteriormente, Skorupska (2004) demuestra una correlación negativa entre el aumento del número de pelos de la superficie abaxial de las hojas de manzano y la fecundidad de T. urticae. Sarria et al. (2009), demostraron que las características externas de la epidermis de la hoja de dos cultivares de melón influyen en el comportamiento de Aphis gossypii (Glover, 1877), sus resultados sugieren que una alta densidad de tricomas glandulares del tipo I que están presentes en las hojas del cultivar resistente, almacenan y secretan sustancias químicas como fenoles y flavonoides. Esto apoyaría nuestros resultados, ya que cada variedad de melón podría poseer una densidad distinta de tricomas glandulares sugiriendo que T. cinnabarinus fue perturbado y disuadido por estos compuestos en mayor o menor medida. Además, Razdoburdin (2006) señala las diferencias en la dinámica poblacional y reproducción de T. urticae entre distintos cultivares de C. melo, las diferencias estarían determinadas por el cultivar y por el estado morfológico y fisiológico de las plantas.

Las temperaturas más cálidas influyen en la biología de los tetraníquidos (Da Silva 2002; Prasliĉka y Huszár 2004) y la sequedad (Sadras et al. 1998; Haile y Higley 2003). En el norte de Chile, estas condiciones abióticas están presentes, por lo tanto la selección de la variedad de melón más tolerante sería de gran importancia para la inclusión y el establecimiento de un manejo integrado de plagas, esto con el propósito de reducir la incidencia de T. cinnabarinus sobre C. melo con la consecuente reducción en la utilización de acaricidas.

Footnotes

Agradecimientos

Al Departamento de Agricultura del Desierto y Biotecnología de la Universidad Arturo Prat.

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Abstract

Keywords

Introducción

Materiales y Métodos

Resultados y Discusión

Footnotes

Agradecimientos

References