Hunter Ants in A Sub-Andean Landscape of Colombia: Richness,Composition,and Indicator Species

Abstract

The richness and composition of hunter ants associated with the leaf-litter of mature forest, secondary forest, riparian forest and grassland was examined in a 2500-ha rural ranching landscape located in the middle watershed of the Chambery River (Caldas, Colombia). A total of 23 ant species was collected, and a high sampling efficiency of 97.8% was obtained. Richness was higher in secondary forest (20 species), followed by mature forest (19), riparian forest (18), and grassland (10). Differences in species composition among all elements of the landscape were found. The greatest dissimilaritywas found between mature forest and grassland (88.73%) and secondary forest and grassland (88.23%). Pachycondyla becculata, P. aenescens, Hypoponera sp. 1 and Gnamptogenys bisulca were the species that contributed most to establish differences between the elements. The species with the highest value as indicators were Hypoponera sp. 1 for mature forest, Pachycondyla aenescens for secondary forest, and Hypoponera sp. 3, Heteroponera microps, and Odontomachus erythrocephalus for grassland.

Introducción

Los bosques montanos y premontanos de los Andes tropicales son considerados a nivel mundial como centros de alta diversidad y endemismo (Dezzeo y Huber 1995; Myers et al. 2000). Sin embargo, esta región es una de las más transformadas puesto que su régimen de lluvias, clima templado y riqueza de fuentes hídricas han promovido los asentamientos humanos y el desarrollo de la agricultura y ganadería (Rudas et al. 2007). Debido a estas características económicamente ventajosas, los ecosistemas nativos andinos han sufrido procesos de transformación que implican reducción y fragmentación del hábitat, pérdida de conectividad, aumento en tasas de erosión, modificaciones en los suelos y contaminación, los cuales han traído consecuencias como la introducción y extinción de especies y el incremento en la heterogeneidad de los paisajes (Halffter y Ezcurra 1992). Tal es el caso de los Andes centrales de Colombia con un 61.8% de su área modificada (Cavalier et al. 2001; Arango et al. 2003), donde actualmente se cultivan las mayores extensiones de café (Cavalier y Etter 1995) pero la ganadería constituye la principal motivación económica de la región (Jiménez et al. 2008a; Mendoza et al. 2008).

El ritmo con el cual se vienen transformado los ecosistemas andinos en Colombia, es mucho mayor al de los estudios tendientes a medir o mitigar las consecuencias de los cambios y en muchos casos ni siquiera se cuenta con un conocimiento previo de lo que se tenía antes de los procesos de transformación (Rudas et al. 2007). Para generar conocimiento básico sobre cambios en la diversidad se han utilizado algunos taxones indicadores entre los cuales sobresale la familia Formicidae (Majer 1983; Andersen 1990; Brown 1991) y dentro de ésta, las hormigas cazadoras, un grupo con taxonomía relativamente bien conocida que ha sido propuesto como indicador de biodiversidad en bosques secos tropicales de Colombia (Arcila et al. 2008; Chacón de Ulloa et al. 2008).

Estudios sobre las hormigas cazadoras de los Andes colombianos concuerdan en que los hábitats con cobertura arbórea presentan mayor riqueza de especies (Bustos 1994; Estrada y Fernández 1998; Bustos y Ulloa-Chacón 1996; Chaves et al. 2008; Jiménez et al. 2008a). También se han analizado las hormigas cazadoras como indicadoras del efecto de la tecnificación en cultivos de café, siendo los de mayor riqueza los cultivos con sombra (García et al. 2008; Armbrecht et al. 2008).

En el valle interandino del río Cauca, Chacón de Ulloa et al. (2008) registraron 16 especies de hormigas cazadoras de las cuales el 94% se encontraron en bosques secundarios y solamente el 19% se hallaron en potreros. En un análisis a nivel del paisaje incluyendo fragmentos de bosque, guaduales, cañadas, cultivos de caña de azúcar y potreros, Arcila et al. (2008) registraron 22 especies de las cuales el 73% se encontró en bosque y solamente el 32% se halló en cultivos y potreros. Estos mismos autores encontraron que la hormiga cachona Ectatomma ruidum Roger, 1860 es indicadora del hábitat de potrero y la ponerina Pachycondyla constricta (Mayr, 1884) lo es para el guadual.

El presente trabajo cuantifica la riqueza y compara la composición de especies de hormigas cazadoras, en el mosaico de parches de vegetación natural y pastizales que conforman el paisaje rural de la cuenca media del río Chambery (Caldas). Además propone especies indicadoras de los tipos de hábitat estudiado (bosque maduro, bosque secundario, corredor ripario y pastizal).

Materiales y Métodos

Área de estudio.

La cuenca media del río Chambery (5 °18’N 75°28’W) se encuentra al norte del departamento de Caldas entre los municipios de Aranzazu y Salamina, abarca un rango altitudinal entre 1700 y 2100 msnm, precipitación de 2000 a 4000 mm/año con dos temporadas de lluvia y dos temporadas secas; temperatura media anual entre 12º y 20°C. La zona de vida corresponde a bosque muy húmedo montano bajo (Bmh-MB) (Jiménez et al. 2008a). El área de estudio se considera un paisaje ganadero (Jiménez et al. 2008a) y cubre una extensión de 2500 Ha (Fig. 1). Se eligieron cuatro tipos de elementos del paisaje para la caracterización de la diversidad de hormigas: bosque maduro (cuatro réplicas), bosque secundario (cinco réplicas), corredor ripario (cobertura vegetal que circunda ríos y riachuelos - siete réplicas) y pastizal (cinco réplicas).

Figura 1.

Interpretación de las coberturas vegetales del área de la cuenca media del río Chambery, Caldas-Colombia, mostrando 21 réplicas de cuatro elementos del paisaje. (BS: Bosque secundario, BM: Bosque maduro, C: Corredor ripário y P: Pastizal) (IAvHH 2005).

Muestreo de hormigas.

Se usó el protocolo recomendado para inventarios de hormigas de hojarasca (Agosti y Alonso 2000), el cual ha sido aplicado con algunas modificaciones en varias zonas montañosas de Colombia (Chaves et al. 2008; Jiménez et al. 2008a; Mendoza et al. 2008) y en el valle geográfico del río Cauca (Arcila et al. 2008). Para cada réplica de un elemento del paisaje se delimitó un transecto donde se marcaron doce estaciones de muestreo, separadas 10 m entre sí (ver figura en Arcila et al. 2008; Jiménez et al. 2008a). En cada estación se usaron dos técnicas de muestreo: una trampa de caída, la cual consistió en un vaso plástico de 16 onzas semi-lleno con una solución de agua jabón dejándose actuar por 24 horas y recolección de 1 m² de hojarasca que luego se procesó en sacos mini-Winkler por 48 horas. Cada estación se muestreó cuatro veces, dos en época seca (septiembre 2006 y enero 2007) y dos en época de lluvia (marzo y noviembre 2006) con el fin de obtener el inventario más completo de la diversidad de hormigas cazadoras. En total el esfuerzo de muestreo comprendió 21 transectos, 252 estaciones, 1008 trampas de caída y 1008 m² de hojarasca para sacos mini-Winkler.

Análisis de laboratorio.

La determinación de las especies se realizó con ayuda de las claves de Kempf (1975), Brown (1977), Lattke (1990), Lacau y Delabie (2002), Baroni-Urbani y Andrade (2003), Longino (2008) y Mackay y Mackay (2008). Además se comparó con las colecciones del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt, Museo de Entomología de la Universidad del Valle (MEUV) y Museo del Instituto de Ciencias Naturales de la Universidad Nacional de Colombia (ICN).

Análisis de datos.

La eficiencia del muestreo fue evaluada empleando dos estimadores no paramétricos, Chao 2 y Jackknife 1 con el software EstimateS v. 8.0 (Colwell 2000). Debido a diferencias en el número de réplicas por elemento del paisaje, se aplicó un análisis de rarefacción (Colwell y Coddington 1994) para comparar la riqueza de especies entre elementos. Con el objetivo de examinar la relación entre la riqueza de hormigas cazadoras y las réplicas de cada elemento, se utilizó el escalamiento multidimensional no métrico (NMS) como técnica de ordenamiento a través del programa PC-ORD v. 4.34 (McCune y Grace 2002), empleando el índice de Bray-Curtis como medida de distancia. Además se usó la simulación de Monte Carlo (1000 iteraciones) para evaluar la significancia de los ejes de ordenación obtenidos (McCune y Grace 2002).

Para detectar diferencias en la composición de especies entre elementos del paisaje, se utilizaron los análisis ANOSIM (Analysis of Similarities) y MRPP (MultiResponse Permutation Procedure), los cuales ponen a prueba la hipótesis de no diferencia entre grupos (elementos) (Quinn y Keough 2002). Seguidamente se calcularon porcentajes de disimilitud (SIMPER) (Community Analysis Package (CAP v. 3.01) (Searby et al. 2004) para establecer cuales especies contribuyen a diferenciar los elementos del paisaje.

En la búsqueda de especies indicadoras se utilizó el método de Dufrene y Legendre (1997) que se basa en el grado de especificidad a un hábitat particular y en el grado de fidelidad, es decir la frecuencia de ocurrencia dentro del mismo hábitat, ambos medidos de manera independiente para cada especie y expresados como porcentaje. Así, el análisis de especies indicadoras produce valores (IndVal) que van desde 0 (no indicador) hasta 100 (indicador perfecto). Las especies con un valor alto se consideran mejores indicadoras porque tienen mayores probabilidades de ser detectadas en contraste con las especies raras (Dufrene y Legendre 1997). Seguidamente y mediante simulaciones de Monte Carlo (1000 iteraciones) se probó la hipótesis nula de que los valores de indicación obtenidos no son mayores que los esperados por el azar (PCORD v. 4.34) (Mc Cune y Grace 2002).

Resultados

Patrones generales del ensamblaje.

En un total de 977 capturas se hallaron 23 especies de 13 géneros de hormigas cazadoras (Tabla 1). Cuatro especies se registran por primera vez para el área de estudio: Heteroponera monticola Kempf & Brown, 1970, Pachycondyla impressa Roger, 1861, Leptogenys ca. ritae y Simopelta minima (Brandao, 1989). Esta última es un nuevo reporte para Colombia. La ectatomina Gnamptogenys bisulca Kempf y Brown, 1968 y las ponerinas Pachycondyla becculata Mackay & Mackay, 2010 e Hypoponera sp. 1 presentaron las mayores frecuencias de captura y sumaron el 49,1% de la recolección total; dichas especies fueron abundantes en corredor ripario y bosque maduro principalmente. Respecto a especies exclusivas, L. ca. ritae y Belonopelta attenuata Mayr, 1870 se hallaron en bosque maduro y S. minima en bosque secundario; el corredor ripario y el pastizal no presentaron ninguna especie exclusiva (Tabla 1). En cuanto a la época de muestreo, el 91,3% de las especies se colectaron tanto en época húmeda como seca aunque con mayor frecuencia en esta última (60,80% del total de capturas). S. minima y Amblyopone orizabana Brown, 1960 fueron recolectadas solo en época seca.

Tabla 1.

Abundancia de las especies de hormigas cazadoras recolectadas en los elementos del paisaje de la cuenca media del río Chambery, Caldas, Colombia.

Subfamilia y Especie	Bosque maduro	Bosque secundario	Corredor ripario	Pastizal	Total	%
Amblyoponinae
Amblyopone orizabana Brown, 1960	4	2	0	0	6	0,61
Ectatomminae
Gnamptogenys bisulca Kemf y Brown, 1968	53	4	117	4	178	18,20
Gnamptogenys nigrivitrea Lattke, 1995	12	2	3	4	21	2,15
Gnamptogenys strigata (Norton, 1871)	23	0	24	12	59	6,03
Typhlomyrmex pusillus Emery, 1894	3	1	2	6	12	1,23
Heteroponerinae
Heteroponera microps Borgmeier, 1957	6	8	65	27	106	10,84
Heteroponera monticola Kemf & Brown, 1970	2	1	2	1	6	0,61
Ponerinae
Belonopelta attenuata Mayr, 1870	2	0	0	0	2	0,20
Hypoponera sp. 1	55	28	65	1	149	15,24
Hypoponera sp. 2	4	15	15	8	42	4,29
Hypoponera sp. 3	0	1	0	22	23	2,35
Leptogenys ca. ritae	2	0	0	0	2	0,20
Odontomachus erytrocephalus Emery, 1890	0	1	5	11	17	1,74
Pachycondyla aenescens (Mayr, 1870)	25	50	9	0	84	8,59
Pachycondyla becculata Mackay & Mackay, 2010	52	39	62	0	153	15,64
Pachycondyla ferruginea (Smith F, 1858)	15	23	16	0	54	5,52
Pachycondyla impressa Roger, 1861	1	9	1	0	11	1,12
Pachycondyla sp. 1	6	6	3	0	15	1,53
Simopelta minima (Brandao, 1989)	0	1	0	0	1	0,10
Thaumatomyrmex zeteki Smith, 1944	2	5	6	0	13	1,33
Proceratiinae
Discothyrea horni Menozzi, 1927	5	2	3	0	10	1,02
Discothyrea testacea Roger, 1863	3	6	1	0	10	1,02
Proceratium brasiliense Borgmeier, 1959	0	1	2	0	3	0,31
Total frecuencia de captura	275	205	401	96	977	100

La curva de acumulación de la riqueza de todo el paisaje exhibe una tendencia asintótica y sugiere que el muestreo fue muy eficiente (97,8%). La mayor eficiencia de muestreo se obtuvo en bosque maduro (96%) y corredor ripario (94%); mientras que en bosque secundario y pastizal fue del orden del 80%. El análisis de rarefacción indicó que las diferencias en riqueza de especies se debieron a la diversidad contenida en cada elemento y no a la variación en el número de muestras (Fig. 2). Así, la riqueza fue mayor en bosque secundario (20 especies) seguida de bosque maduro (19), corredor ripario (18) y pastizal (10).

Figura 2.

Curvas de acumulación de especies de hormigas cazadoras en el paisaje de la cuenca media del río Chambery y Rarefacción. BS: Bosque secundario, BM: Bosque maduro, C: Corredor ripario y P: Pastizal.

El análisis de escalamiento multidimensional no métrico (NMS) indicó que un ordenamiento en dos dimensiones es adecuado para representar los datos (Fig. 3). Los pastizales se separaron de los elementos con mayor cobertura vegetal, bosques y corredor ripario, y a su vez, éstos se agruparon a lo largo del eje 1 (Stress promedio = 42,306; Stress mínimo = 25,1; P < 0.05), sin encontrarse diferencias entre las réplicas (BM, BS, C), aunque éstas no se agruparon como elementos discretos.

Figura 3.

Ordenamiento de las réplicas de los elementos del paisaje de la cuenca media del río Chambery, utilizando Escalamiento Multidimensional No Métrico (NMS) con el índice de Bray-Curtis.

Composición del ensamblaje.

El análisis de similitud detectó diferencias significativas en la composición de especies de hormigas cazadoras entre todos los elementos del paisaje (ANOSIM R global = 0.1606, P < 0.001; MRPP, T = -64.38 A = 0.082 8 = 0.76, P < 0.001). Los dos tipos de bosque comparados con el pastizal fueron los elementos con las mayores diferencias en composición (Tabla 2); así, la disimilitud promedio entre bosque maduro y pastizal (88,73%) fue semejante a la encontrada entre bosque secundario y pastizal (88,23%). Para la primera comparación, las especies P. becculata, Hypoponera sp. 1 y G. bisulca fueron las que más aportaron a la disimilitud (16,70%, 16,52% y 15,03% respectivamente), y para la segunda comparación, también P. becculata además de Pachycondyla aenescens (Mayr, 1870) (17,64% y 16,27% respectivamente) marcaron las diferencias. Por otro lado, el menor promedio de disimilitud (58,67%) se obtuvo entre bosque maduro y corredor ripario.

Tabla 2.

Disimilitud entre cuatro elementos del paisaje de la cuenca media del río Chambery con base en la fauna de hormigas cazadoras.

Comparaciones	Especie	Contribución (%)	Disimilitud promedio (%)
Bosque maduro vs Bosque secundario	Gnamptogenys bisulca	16.38	64.66
	Hypoponera sp. 1	16.11
	Pachycondyla becculata	11.95
	Pachycondyla aenescens	11.51
	Gnamptogenys strigata	9.39
Bosque maduro vs Corredor ripario	Gnamtogenys bisulca	18.53	58.67
	Pachycondyla becculata	13.82
	Hypoponera sp. 1	13.46
	Heteroponera microps	10.74
	Gnamptogenys strigata	8.81
Bosque maduro vs Pastizal	Pachycondyla becculata	16.70	88.73
	Hypoponera sp. 1	16.52
	Gnamtogenys bisulca	15.03
	Gnamptogenys strigata	8.96
	Pachycondyla aenescens	7.00
Bosque secundario vs Corredor ripario	Gnamtogenys bisulca	22.24	69.237
	Pachycondyla aenescens	12.87
	Hypoponera sp. 1	12.24
	Heteroponera microps	11.37
	Pachycondyla becculata	9.51
Bosque secundario vs Pastizal	Pachycondyla becculata	17.64	88.23
	Pachycondyla aenescens	16.27
	Hypoponera sp. 3	8.25
	Pachycondyla ferruginea	7.97
	Hypoponera sp. 1	7.95
Corredor ripario vs Pastizal	Gnamtogenys bisulca	25.13	78.79
	Pachycondyla becculata	14.52
	Hypoponera sp. 1	13.86
	Heteroponera microps	10.00
	Hypoponera sp. 3	8.12

Especies indicadoras.

Seis especies mostraron valor indicador altamente significativo (P < 0.001) para los cuatro elementos del paisaje (Tabla 3). Hypoponera sp. 1 resultó indicadora de bosque maduro, P. aenescens de bosque secundario, G. bisulca de corredor ripario y tres especies Hypoponera sp. 3, Heteroponera microps Borgmeier, 1957 y Odontomachus erythrocephalus (Emery, 1890) de pastizal.

Tabla 3.

Prueba de significancia de Monte Carlo para los máximos valores de indicación calculados en el análisis de especies indicadoras (Dufrene y Legendre 1997).

Elemento	Especie	Valor Indicador		P
		Observado	Esperado
Bosque maduro	Hypoponera sp. 1	20.1	8.5	0.001
Bosque secundario	Pachycondyla aenescens	15.4	5.4	0.001
Corredor ripario	Gnamptogenys bisulca	24.5	9.7	0.001
Pastizal	Hypoponera sp. 3	28.8	2.2	0.001
	Heteroponera microps	17.5	6.4	0.001
	Odontomachus erythrocephalus	12.4	1.8	0.001

Discusión

La riqueza y la composición de especies en un ensamblaje son dos características que pueden arrojarnos patrones diferentes en un área, debido a que el número de especies y la identidad pueden tener efectos diferentes sobre el ecosistema (O'Connor y Crowe 2005). En la cuenca media del río Chambery se recolectó el 86.95% de las 23 especies registradas por Jiménez et al. (2008b), obteniéndose en total 25 especies. La ausencia de Amblyopone degenerata Borgmeier, 1957 y de una especie perteneciente al género Hypoponera recolectadas por Jiménez et al. (2008b), puede obedecer a que estos autores muestrearon otros elementos del paisaje como cercas vivas, plantaciones de fríjol, cafetales con sombra y cafetales asociados, los cuales no se tuvieron en cuenta en este trabajo.

En el pastizal que es la matriz que domina el paisaje del área de estudio (Fig. 1), el número de especies de hormigas cazadoras se redujo en un 47,2% en promedio frente a los elementos que conservan cobertura vegetal nativa. Este resultado es acorde con otros estudios realizados en regiones subandinas de los cuales se deduce una pérdida en riqueza de especies del 42,3% (Serna y Vergara-Navarro 2008), 52,9% (Jiménez et al. 2008b) y 67,1% (Chaves et al. 2008); y en el valle interandino del río Cauca, donde Arcila et al. (2008) calculan una reducción promedio del 53,1% al comparar la matriz de potrero y cañaduzal con bosques secundarios, riparios y guaduales.

Al examinar la composición de especies entre todos los elementos del paisaje se encontraron diferencias significativas. Sin embargo, la gráfica de ordenamiento de NMS muestra que las réplicas se separan entre las que presentan cobertura vegetal nativa como los bosques y corredores riparios, y las que no la presentan como los pastizales. Esto coincide con otros estudios en los cuales se encontró que las hormigas cazadoras dependen altamente de la cobertura boscosa (Chacón de Ulloa et. al 2008; Chaves et al. 2008; Jiménez et al. 2008a) donde anidan en raíces de epifitas, madera en descomposición, hojarasca del suelo y acumulada en rosetas de bromélias (Lattke 2003; Chacón de Ulloa et al. 2008; Fernández y Arias-Penna 2008).

Las especies que se encontraron en los pastizales son un subconjunto de las especies que se recolectaron en los demás elementos; la diferencia radica en sus abundancias. P. becculata marcó la mayor diferencia entre elementos con cobertura vegetal y el pastizal ya que no se encontró en ninguna de las réplicas de este último elemento. Otras especies como Hypoponera sp. 1 y G. bisulca, también marcaron diferencias entre los elementos mencionados; a mayor cobertura vegetal su frecuencia de captura fue más alta. Lo contrario ocurrió con Hypoponera sp. 3 cuya frecuencia de captura fue máxima (96%) en el elemento con menor cobertura vegetal. Aunque se ha encontrado que las hormigas del género Hypoponera son de hábitos boscosos (Lattke 2003; Fernández 2008), diferentes autores las han recolectado en abundancia en áreas abiertas (Arcila et al. 2008; Cháves et al. 2008; García et al. 2008; Jiménez et al. 2008a). En el presente estudio, las Hypoponera aportaron un número importante de individuos (214) lo cual es esperado ya que es considerado el tercer género más abundante en hojarasca (Lattke 2003).

A nivel del paisaje se encontró que las especies A. orizabana, Thaumatomyrmex zeteky Smith, 1944, Discothyrea horni Menozzi, 1927, Discothyrea testacea Roger, 1863, Proceratium brasiliense Borgmeier, 1959, B. attenuata, L. ca. ritae y S. minima junto con cinco especies del género Pachycondyla, solo se registraron en elementos con cobertura arbórea (Tabla 1). Cabe destacar que con excepción de las Pachycondyla, las ocho especies mencionadas junto con H. monticola, tuvieron una baja frecuencia de captura (< 1%, Tabla 1). Tales hormigas son de hábitos crípticos, depredadoras especialistas de artrópodos y generalmente no muy abundantes en muestreos por lo que han sido consideradas especies con prioridad de conservación (Jiménez et al. 2008b), revistiendo importancia la calidad del medio que habitan. Además H. monticola es una especie endémica de Colombia que se encuentra en regiones lluviosas y elevadas (Jiménez et al. 2008b), ha sido recolectada en bosque primario y secundario de los Farallones de Cali (Bustos y Ulloa-Chacón 1996) y en bosque maduro del Quindío (Chaves et al. 2008).

Seis especies de cinco géneros resultaron indicadoras de los diferentes elementos del paisaje. El mayor número de especies indicadoras ocurrió en el pastizal donde se hallaron tres especies, dos de las cuales (Hypoponera sp. 3 y Heteroponera microps Borgmeier, 1957) han sido reconocidas como comunes en pastizales de los departamentos de Quindío (Chaves et al. 2008) y Caldas (Jiménez et al. 2008a); la tercera especie (O. erytrocephalus) se encuentra entre las hormigas más comunes y conspicuas del suelo, se ha registrado en zonas altamente intervenidas como jardines y terrenos baldíos (Lattke 2003), áreas urbanas (Chacón de Ulloa 2003) y pastizales (Chaves et al. 2008). P. aenescens y G. bisulca se proponen como indicadoras de bosque secundario y corredor ripario respectivamente. Ambas especies presentan alta prioridad de conservación (Jiménez et al. 2008b); han sido observadas desde el borde hasta el interior de bosque maduro en la reserva de Bremen (Quindío) sin llegar a recolectarse en áreas abiertas como el pastizal adyacente al bosque (Chaves et al. 2008); lo cual apoya los resultados del presente estudio.

Este trabajo es un importante avance en el conocimiento de la riqueza, composición y selección de hormigas cazadoras, como bioindicadores de un paisaje ganadero en los Andes colombianos, dando paso a la implementación de programas de monitoreo, para evaluar la recuperación o degradación del área estudiada.