Abstract
The leafminer Liriomyza huidobrensis (Blanchard), is one of the most common insect pests found on beans in the Andean zone. Together with the greenhouse whitefly, the leafminer is one of the insects motivating excessive use of insecticides in the region. The actual economic importance of this pest was studied in a series of 22 trials conducted in Colombia, Ecuador, and Perú. In these trials, effective control of the pest with ciromazine or avermectin was compared with traditional chemical control practices used by farmers and with unprotected checks. Results indicated that the leafminer is not an economically important pest of beans in the Andean zone. Average yield losses were 0, 3.9, and 2.3% in Sumapaz (Colombia), Loja (Ecuador), and Chincha-Lambayeque in Perú, respectively. In all but one the trials the benefit/cost ratio of using insecticides was negative. Risk analysis showed that farmers would be better off if they abstained from spraying against this insect allowing natural enemies to act in the repression of a pest that does not even respond to chemicals commonly used in the region.
Introducción
Hasta finales de la década de los años 70 el minador Liriomyza huidobrensis (Blanchard), una especie polífaga muy común en América (Spencer 1984), fue una plaga secundaria y poco notoria del fríjol en cultivos de ladera en la zona Andina (Schoonhoven y Cardona 1980). A medida que aumentó el uso de insecticidas por parte de pequeños agricultores, el insecto fue adquiriendo mayor notoriedad y se incrementaron las dificultades para su control (Cardona 1989), en particular en la región de Sumapaz en Colombia (Prada et al. 1993). Algo muy semejante ha ocurrido en el Ecuador (Espinosa y Sánchez 1982) y en Perú (Soto 1989) donde los agricultores también perciben este insecto como una plaga que requiere control. Al punto que en encuestas conducidas en 1990-1991 se detectó un excesivo uso de insecticidas contra este insecto por pequeños productores de habichuela y fríjol en la zona Andina: promedios de 8.9, 4.6 y 5.2 aplicaciones por cultivo en Colombia, Ecuador y Perú, respectivamente (Cardona et al. 1991). Con el agravante de que, como muchas otras especies de minadores, L. huidobrensis tiene una gran habilidad para adquirir resistencia (Parrella 1987). De hecho, los datos obtenidos en la región de Sumapaz (Prada et al. 1993) indican que hay dificultades crecientes de control con metamidofos, monocrotofos, metomil, deltametrina y tiociclam hidrogenoxalato, que son algunos de los productos más usados por los agricultores para la represión de esta plaga. Esta es una situación muy difícil, representativa de la problemática relacionada con el excesivo uso de insecticidas por pequeños agricultores, una práctica que está lenta pero progresivamente contribuyendo a erosionar la sostenibilidad de la producción agrícola en minifundio de ladera en la zona Andina.
Con el fin de entender mejor la problemática y aclarar hasta qué punto se justifica este excesivo uso de plaguicidas, se resumen a continuación los resultados de 22 experimentos conducidos entre 1991 y 1996 en tres países. Los estudios tuvieron como objetivos fundamentales determinar la eficiencia del control químico de minador ejercido por los agricultores, medir la magnitud de las pérdidas causadas por el insecto en habichuela y fríjol, medir la viabilidad económica del control químico de esta especie y determinar la influencia que la aversión al riesgo por parte de los agricultores tiene en las decisiones de control que ellos toman.
Materiales y Métodos
Los trabajos experimentales se hicieron en fincas de agricultores y en algunos pocos casos en estaciones experimentales en las regiones de Sumapaz en Colombia, Loja en Ecuador y Chincha y Lambayeque en el Perú. En todos los experimentos se usó un diseño de bloques completos al azar con 3 ó 4 repeticiones, parcelas de 30-60 m cuadrados para fríjol y 120 m cuadrados para habichuela. Se utilizaron las variedades comerciales de cada región: habichuela 'Lago Azul' en Colombia, fríjol 'Percal' en Ecuador y fríjol 'Vista Florida' en Perú. En todos los experimentos se siguieron las prácticas culturales de los agricultores y se hicieron las aplicaciones de agroquímicos simulando en un todo el sistema del agricultor. Con variaciones según la naturaleza del experimento se hicieron recuentos detallados semanales de las poblaciones de larvas y pupas de minador en 10 trifolios tomados al azar por parcela, evaluación visual del daño causado por el insecto en cada parcela y determinación de la incidencia de parasitimo por parcela (muestras semanales de material infestado, identificación de especies de parasitoides y estimación de porcentajes de parasitismo). A la cosecha se tomaron rendimientos. En el caso de la habichuela se hizo estimación visual de la calidad del producto final. Para evitar interferencia por la mosca blanca de los invernaderos Trialuerodes vaporariorum (Westwood) en Sumapaz se usó el insecticida selectivo buprofezin. Las posibles interferencias por polilla del fríjol, Epinotia aporema (Walsingham) en Perú, fueron controladas con carbaril, insecticida que no tiene efecto sobre el minador.
Hubo tres tipos de experimentos. Primero se hizo una evaluación rápida de la eficiencia de los productos organofosforados, carbamatos y piretroides más utilizados por el agricultor para el control del minador en comparación con productos relativamente más recientes como son ciromazina y avermectina. Los dos más eficientes fueron luego utilizados en un intento por establecer un umbral de acción para el insecto haciendo aplicaciones a diferentes niveles de infestación establecidos por medio de una escala visual de daño desarrollada por Prada et al. (1993). Posteriormente, se compararon los rendimientos obtenidos con cuatro tratamientos: 1. 'Agricultor' (simulación del regímen de aplicaciones usado por los agricultores de la respectiva zona o sea aplicaciones alternadas de los insecticidas metamidofos, cipermetrina, deltametrina, metomil, dimetoato, entre otros); 2. ciromazina; 3. avermectina; 4. testigo (agua).
Todos los datos fueron sometidos a análisis de varianza y cuando la prueba de F fue significativa se procedió a hacer la separación de medias por medio de la Prueba de Rangos Múltiples de Duncan. En los experimentos para buscar un umbral de acción se calculó la regresión entre niveles de infestación y rendimientos. En la mayoría de los experimentos se llevó registro riguroso de costos para calcular presupuestos parciales y relaciones beneficio/costo por la metodología sugerida por CIMMYT (1988). Finalmente, se hizo análisis de riesgo para algunas zonas por los métodos seguidos por Reichelderfer y Bottrell (1985).
Resultados y Discusión
Los primeros ensayos en Colombia y Ecuador mostraron que varios de los insecticidas más usados por los agricultores para control de minador (metamidofos, dimetoato, metomil, bifentrin, cipermetrina) ya no ofrecen un buen control de este insecto. Esto se evidenció en pruebas de eficiencia en las cuales se hizo recuento semanal detallado de las poblaciones de larvas vivas y pupas por hoja. Cuando se compararon los productos, que podríamos llamar tradicionales, con sustancias relativamente nuevas y más específicas para minador, se encontró una diferencia altamente significativa a favor de avermectina y ciromazina (Tabla 1), dos insecticidas cuyo uso no es económico en fríjol pero que se utilizaron en estos estudios como herramienta de investigación para comparar su eficiencia con la de los productos de uso tradicional. Los resultados no solamente corroboraron observaciones de campo sobre la baja eficiencia de los productos más usados, sino que confirmaron resultados previos obtenidos por Oatman y Kennedy (1976), Johnson et al. (1980) y Trumble y Toscano (1983) quienes fueron los primeros en evidenciar explosiones de minadores debidas a excesivas aplicaciones con metomil y otros productos no eficientes.
Efecto de cuatro insecticidas en las poblaciones de larvas y pupas de Liriomyza huidobrensis en habichuela. Promedios de infestación a través del cultivo
Las medias seguidas por la misma letra dentro de una columna no son significativamente diferentes al 5% (Prueba de rangos Múltiples de Duncan).

Poblaciones de larvas y pupas de Liriomyza huidobrensis en habichuela sometida a diferentes regímenes de control de minador.
La baja eficiencia de los productos usados por los agricultores se confirmó cuando se comparó el tratamiento denominado 'Agricultor' (una simulación de los regímenes de aplicación usados por los agricultores de cada zona) con un testigo y con ciromazina o avermectina. Un ejemplo de esta situación se muestra en la figura 1. Las poblaciones de larvas y pupas que se desarrollaron en el tratamiento 'Agricultor' fueron siempre más altas que las poblaciones en el testigo que no recibió insecticida. La mayor incidencia de minador cuando se aplican repetidamente insecticidas de amplio espectro y baja eficiencia se debe a la sistemática destrucción de los enemigos naturales de L. huidobrensis que, en el caso de la zona Andina, son los Eulophidae Chrysocaris bedius (Walker) y Diglyphus sp., el Pteromalidae Halticoptera sp. y el Braconidae Oenonogastra sp., siendo Diglyphus sp. la especie predominante. En conjunto, estos parasitoides causan niveles de mortalidad importantes que aún en zonas de alto uso de insecticidas pueden llegar a ser del 30-35%. La efectividad baja de los insecticidas en uso y la destrucción de los enemigos naturales del minador, explica entonces por qué este insecto se ha vuelto tan notorio en la zona Andina.
Valores de regresión entre niveles de infestación por Liriomyza huidobrensis y rendimientos de habichuela (Colombia), fríjol para consumo en grano verde (Ecuador) y fríjol para consumo en grano seco (Perú)
NS = no significativo
Respuesta de fríjol arbustivo al control del minador Liriomyza huidobrensis en el Ecuador y Perú
De 6-8 aplicaciones de insecticidas por época de cultivo. El tratamiento 'Agricultor' es una simulación de las prácticas de control químico seguidas por los agricultores de la zona.
Promedios de 9 ensayos en Ecuador y 5 ensayos en Perú.
Las medias seguidas por la misma letra dentro de una columna no son significativamente diferentes al 5% (Prueba de Rangos Múltiples de Duncan).
Rendimientos (t/ha) 1 de habichuela (Colombia) y fríjol (Ecuador, Perú) obtenidos con dos regímenes de control del minador Liriomyza huidobrensis
Promedios de 4-5 ensayos por localidad
El tratamiento 'Mejor insecticida' se refiere al uso de avermectina o ciromazina. El tratamiento 'Agricultor' es una simulación de las prácticas de control químico seguidas por los agricultores en cada zona de estudio.
Las medias seguidas por la misma letra dentro de una columna no son significativamente diferentes al 5% (Prueba de Rangos Múltiples de Duncan).
Cuando se trató de establecer un umbral de acción para control del minador que permitiera racionalizar en algo el control químico, se halló la primera evidencia sobre la poca importancia económica del insecto en fríjol. Ninguna de las regresiones entre niveles de infestación estimados mediante una escala visual de daño y rendimientos fue significativa (Tabla 2). Ni siquiera en el Perú donde, de acuerdo con Soto (1989), las condiciones de sequía favorecen el desarrollo de las infestaciones.
La no respuesta del fríjol al control químico del minador se comprobó en ensayos repetitivos en los cuales el tratamiento 'Agricultor' se comparó con un testigo sin insecticida y con tratamientos en los cuales se ejerció control mediante avermectina o ciromazina (Tabla 3). Esta falta de respuesta del fríjol en la zona Andina a un buen control de L. huidobrensis con ciromazina o avermectina (Tabla 4) no es de extrañar. Parrela (1987) por ejemplo dice que ha sido muy difícil asociar con precisión la alta incidencia de minadores con reducciones en los rendimientos de diversos cultivos a pesar de que se han hecho mediciones cuidadosas sobre la pérdida de la capacidad fotosintética como resultado del daño a los tejidos de las hojas en el proceso de minación por parte de las larvas. Entre los varios autores que no han hallado una correlación significativa entre daños por minadores y reducciones en rendimiento se puede citar a Lindquist (1974) y Johnson et al. (1980) quienes trabajaron en tomate, Foster y Sánchez (1988) en apio y Lindquist (1983) en cultivos de invernadero. En el caso específico del fríjol, Hanna et al. (1987) no hallaron respuesta en habichuela al control del minador L. sativae Blanchard, al paso que Martens y Trumble (1987) tampoco encontraron impacto significativo del daño por L. trifolii (Burgess) en el rendimiento de fríjol lima debido a mecanismos de compensación de la planta como respuesta al daño por larvas. El único registro sobre pérdidas en fríjol de enredadera proviene de la isla de Guam donde Schreiner et al. (1996) hallaron una correlación significativa entre el número promedio de minas por folíolo y mermas en rendimiento. En este caso la máxima diferencia entre las parcelas protegidas con fenvalerato y el testigo fue de apenas 284 kg/ha. Desafortunadamente, los autores no dan una indicación sobre el significado económico de esta merma en rendimiento.
La medición de rendimientos en parcelas tratadas y no tratadas en comparación con el régimen tradicional de aplicaciones del agricultor permitió medir las pérdidas potenciales y reales causadas por el insecto en habichuela y en fríjol en áreas selectas de la zona Andina (Tabla 5). Las pérdidas reales, o sea aquellas calculadas a partir de las diferencias entre parcelas protegidas con un producto eficiente (ciromazina o avermectina según el caso) y parcelas protegidas con el régimen del agricultor fueron en el peor de los casos del 3.9%, cifra que no justifica en lo más mínimo el excesivo uso de insecticidas que hacen los agricultores. De hecho, en todos los casos la relación beneficio/costo fue mucho más favorable para la alternativa de no aplicar (control natural) que para la práctica de ejercer un control profiláctico cada 8-10 días (Tabla 6) como es la costumbre del 100% de más de 800 agricultores encuestados en la zona.
Pérdidas causadas por el minador Liriomyza huidobrensis en habichuela (Colombia) y fríjol (Ecuador, Perú). Resultados de experimentos en los cuales la protección completa (PC) se comparó con las prácticas del agricultor (PA) y con testigos sin aplicar (TSA) (1991-1996)
Relaciones beneficio/costo (B/C) para control químico del minador del fríjol Liriomyza huidobrensis en la zona Andina siguiendo dos estrategias de control (profiláctico vs natural)

Relación costo-beneficio para dos estrategias de manejo de minador de fríjol en Sumapaz, Colombia. Valores en miles de pesos/ha.
Análisis de riesgo para control químico de Liriomyza huidobrensis en dos regiones de la zona Andina (1991-1996)
Datos de 11 ensayos. El decil 10 se formó promediando los datos de las dos observaciones más altas.
El análisis económico de los datos en la región más crítica como es la de Sumapaz en Colombia confirmó que es mucho más ventajoso para los agricultores abstenerse de aplicar que aplicar contra el minador (Fig. 2) no solo porque al aplicar repetidamente aumentan excesivamente los costos sino porque sus beneficios se disminuyen ya que, como se ha visto, el cultivo no responde al supuesto control del minador que los agricultores creen lograr con productos que ya no son eficientes. Este análisis constituyó la primera prueba de tipo económico sobre el alto grado de aversión al riesgo que muestran los pequeños cultivadores de fríjol en la zona Andina. Tal como lo señala Dent (1991), la aversión al riesgo, o sea el temor a perder, puede tener importantes repercusiones en la economía del agricultor porque lo condiciona a no maximizar sus ganancias, lo cual a su vez lo lleva a aplicar un insecticida aunque no se necesite. El agricultor adverso al riesgo prestará mucha más atención a las opciones de control que le ofrezcan protección total aunque sus beneficios netos o ganancias disminuyan. Estará interesado en minimizar la variabilidad de sus ingresos mientras que el agricultor que no es adverso y quiere tomar riesgos concentrará sus esfuerzos en obtener la mayor ganancia posible de una estrategia de control de insectos. En este caso los beneficios excederán en buena medida a los costos de control. Tal como lo muestra la figura 2, por desgracia nuestros agricultores en la zona Andina prefieren hacer excesivo uso de insecticidas en el fallido intento de aumentar ganancias precisamente porque perciben como importante a una plaga que no lo es.
Prueba adicional de la inviabilidad económica de ejercer control químico del minador en la zona Andina se obtuvo cuando se hizo el análisis de riesgo para las regiones de Loja (Ecuador) y Sumapaz (Tabla 7). Este análisis muestra claramente que, en promedio, los agricultores que pretenden controlar minador del fríjol por medios químicos pierden 46 y 93 dólares por hectárea en Loja y Sumapaz, respectivamente. No sólo eso. La pregunta que cabe hacerse es si los agricultores de Loja o de Sumapaz pueden darse el lujo de perder dinero el 40% y 60% de las veces, respectivamente (Tabla 7) tratando de controlar un insecto que no causa pérdidas de rendimiento en el cultivo y que de todos modos ni siquiera tiene un buen control. Se concluye entonces que no existen razones que justifiquen el excesivo uso de insecticidas contra el minador del fríjol y que se hace imperativo adelantar campañas de educación entre los agricultores de la zona Andina orientadas a demostrarles que les sería más beneficioso abstenerse de aplicar dejando así que los enemigos naturales del minador ejerzan su acción reguladora.
Footnotes
Agradecimientos
Los autores agradecen el apoyo financiero del Centro Internacional de Investigaciones para el Desarrollo (CIID), agencia del gobierno de Canadá.
