Abstract
The whitegrub Macrodactylus near ovaticollis Bates (Coleoptera: Melolonthidae) has become an important pest of maize and other crops in the northeastern region of the Cauca Department in southwestern Colombia. Populations of this insect have increased steadily for the past five years in hillside areas, from 1,500 m (near the Salvajina dam) to 2,200 m in the Cabuyal watershed. Larvae feed on roots of grasses and wild plants, causing no apparent economic damage. Adults devour maize inflorescences causing severe damage to this crop. They also attack flowers of beans, mango, avocado, star apple, guamo, roses, hibiscus, rue, sage, shepherd's needle, and persimmon fruits. The biology of this insect was studied in a rearing chamber (21° C, 70% R.H., 12-hour photoperiod). The duration in days of the immature stages was as follows: egg, 19.5 ± 0.7; first instar, 51.5 ± 0.7; second instar, 59.1 ± 4.4; third instar, 193.5 ± 6.3; prepupa, 1.3 ± 0.5; pupa, 17.0 ± 1.9. Total duration from egg to adult emergence was estimated as 342.0 ± 14.6 days. The longevities of males and females were almost identical: 53.1 ± 6.7 days. Sex ratios were 1:1. After a preoviposition period that lasted 16.5 ± 4.3 days, females laid an average of 122.7 ± 11.9 eggs in an average oviposition period of 35.2 ± 5.7 days. Egg fertility was 96%. Habits and phenological aspects are described. Observations were made on the almost perfect synchronization between the phenology of the insect and that of the main host plants which allows the adults to emerge when most host plants are in full flowering.
Introducción
En la región agrícola del nororiente del Cauca (municipios de Buenos Aires, Piendamó, Cajibío, Caldono y Pescador) a alturas entre 1500 у 2200 m.s.n.m. se ha venido incrementando desde 1987 una plaga denominada "cojoyo" por los agricultores. Este insecto es una chisa que fue identificada por el Dr. M. L. Cox del Instituto Internacional de Entomología del CAB International en Londres como Macrodactylus cerca ovaticollis Bates (Coleoptera: Scarabaeoidea: Melolontidae: Melolontinae). Las larvas se alimentan de raíces de gramíneas y rastrojos y aparentemente no causan daños de importancia económica. Los adultos por el contrario emergen en diciembre y enero y atacan en forma masiva los órganos reproductivos del maíz, varios otros cultivos y plantas silvestres. En maíz prefieren consumir los estigmas. Este hábito alimenticio le convierte en una plaga de importancia para la producción de maíz en esta área del Cauca. En otra región más baja del departamento del Cauca, en San Antonio, a 1100 m.s.n.m., PardoLocarno et al. (1995) señala un Macrodactylus sp como chisa rizófaga de yuca, pero es posible que se trate de una especie diferente.
No hay antecedentes de estudios sobre la biología, hábitos y hospedantes de M. cerca ovaticollis. Existen sí publicaciones sobre la biología de M. mexicanus Burns como plaga polífaga en el Valle de México (Carrillo 1960) y de M. subspinosus (F.), causando daños severos en rosas y otros ornamentales y en frutales en Norteamérica (Williams 1979; Williams et al. 1990). Como plagas de los órganos reproductivos de maíz han sido estudiados en México M. nigripes Bates y M. murinus Bates (Altieri y Trujillo 1987). En este caso los adultos devoran los estigmas de la mazorca con lo cual impiden la polinización. Esto se traduce en pérdidas importantes en el rendimiento.
Los trabajos ya citados y los de Allsopp et al. (1992) y Potter (1983) indican que las diversas especies del género Macrodactylus ovipositan en suelos con contenidos medios de arcilla y con porcentajes de humedad cercanos a capacidad de campo. Estos factores son importantes cuando se adelantan estudios biológicos. También es importante tener en cuenta que la aparición de las chisas está asociada con las épocas de mayor precipitación (Pardo-Lorcano et al. 1995) y que, en general, la emergencia de los adultos está sincronizada con la época de floración de las plantas que sirven de alimento a éstos (Altieri y Trujillo 1987; Williams et al. 1990).
El objetivo de esta investigación fue estudiar los aspectos más relevantes sobre la biología de M. cerca ovaticollis. Esta información forma parte de los estudios que se adelantan en la cuenca del río Cabuyal sobre la posibilidad de explotar la fenología del cultivo de maíz como herramienta para evadir los daños severos causados por los adultos de cojoyo en la zona (De la Cruz et al., Rev. Col. de Entomología, en imprenta).
Materiales y Métodos
El presente trabajo se realizó en condiciones de invernadero (21° C y 70% H.R., 12 horas de fotoperíodo) en el Centro Internacional de Agricultura Tropical (CIAT), Palmira a 990 m.s.n.m. Para lograr la oviposición e iniciar una cría masiva del insecto se colectaron aproximadamente 300 adultos de ambos sexos en maíz, los cuales se colocaron en bandejas plásticas de 19.5 cm de longitud, 14.5 cm de anchura, 5.5 cm de altura, con capacidad aproximada de 1 kg de suelo traído de la zona Pescador. El suelo se mantuvo a un nivel de humedad cercano a capacidad de campo. Los adultos fueron alimentados con mazorcas tiernas y pistilos de maíz, mango, aguacate, manzana, flores de hibiscus y pétalos de rosa. Con este método se colectaron cerca de 3000 huevos ovipositados en un solo día los cuales fueron colocados en bandejas provistas de suelo esterilizado con el fin de prevenir ataques de nemátodos y hongos entomopatógenos. Después de la eclosión, las larvas de primer ínstar se individualizaron en germinadores que contenían plantas de trigo y maíz inicialmente y pasto Brachiaria decumbens (Hochst) posteriormente para alimentación de larvas en estado avanzado de desarrollo por ser éste un excelente substrato alimenticio.
A partir de la oviposición se hicieron mediciones y observaciones en muestras de 95-110 huevos cada cinco días hasta la eclosión; luego las observaciones se espaciaron a 15 días hasta el segundo ínstar y luego a 20 días hasta prepupa; de allí en adelante las mediciones fueron diarias hasta la emergencia del adulto. Cuando las larvas llegaron a tercer ínstar se pasaron a bolsas plásticas negras de 1 kg de suelo sembradas con Brachiaria decumbens cuyas raíces constituyen sustrato alimenticio muy adecuado para este ínstar. Todos los estados fueron medidos bajo estereoscopio provisto de reglilla micrómétrica con el fin de determinar su longitud y anchura. En el caso de las larvas se midió también el ancho de la cápsula cefálica con el fin de precisar la ocurrencia de ínstares. Se calculó la duración de los respectivos estados inmaduros con base en la cohorte inicial y final para cada estado. La relación de sexos se estimó con base en 100 adultos recién emergidos.
A la emergencia de los adultos, se individualizaron 50 parejas en bandejas plásticas de 20 cm de longitud, 10 cm de anchura y 8 cm de altura provistas de una capa de suelo de más o menos 5 cm con el fin de que éste sirviera de substrato para oviposición. Los adultos fueron alimentados con la dieta mixta de frutas y partes florales de rosas ya mencionada. Cada dos días se hizo el recuento de huevos por hembra extrayéndolos del suelo. Se tomaron datos de longevidad de los adultos, duración de los períodos de preoviposición y oviposición y fertilidad de los huevos colocados. Se hicieron cálculos de medias y desviaciones estándar de todos los parámetros medidos.
Resultados y Discusión
Huevo
La duración promedia del huevo fue de 19.5 días (Tabla 1). Recién puesto, el huevo de M. cerca ovaticollis es semiesférico, de color perla brillante pero no translúcido. La superficie es lisa y carece de pedicelo (Fig. 1A). Mide 1.4 mm de diámetro polar y 0.95 de diámetro ecuatorial, dimensiones que al cabo de 15 días, cuando está llegando a madurez, aumentan a 1.62 y 1.34 mm, respectivamente (Tabla 2). A medida que madura, el huevo se vuelve más translúcido sin perder su brillo y en su interior se empieza a obser var una masa blanca que posiblemente sea el comienzo de la diferenciación morfológica de la larva. Se torna muy susceptible a la sequía ya que se plasmoliza rápidamente si el suelo baja al punto de marchitez fisiológica. En condiciones de humedad adecuada muestra turgencia y tiende a perder su forma alargada para volverse esférico. Quince días después de la oviposición, es más translúcido y fácilmente se observan las mandíbulas rojizas de la larva de primer ínstar. A la eclosión, la larva rompe el corión con las mandíbulas y se lo come. Los huevos son colocados individualmente aunque es común encontrar grupos de ellos en áreas de 10-15 cmβ de suelo a profundidades de 10-20 cm.
Primer ínstar
La duración promedio fue de 51.5 días (Tabla 1). Mide en promedio 3.25 mm de longitud y 0.9 mm de anchura (Tabla 3). La anchura de la cápsula cefálica fue 0.98 mm (Tabla 4). Tiene forma de C, típica de muchos Scarabaeoidea (Fig. 1B). La cabeza es tipo hipognata, con partes bucales bien desarrolladas; la sutura epicraneal es más corta que la altura de la frente, la cual es en forma de V. Presenta antenas de cuatro segmentos. Debajo de las mandíbulas, a la altura de su inserción en la cabeza, hay dos hileras de setas. Los segmentos protorácicos se muestran bien diferenciados. Hay placas respiratorias a cada lado, de color blanco. Las patas con cinco segmentos están bien desarrolladas y terminan en una uña. El abdomen presenta 10 segmentos. En la parte terminal hay dos setas largas oscuras y seis setas rojizas en dirección a la parte caudal.
Duración en días de los diferentes estados de desarrollo de Macrodactylus cerca ovaticollis
Dimensiones del huevo (mm) de Macrodactylus cerca ovaticollis
Estados de vida de Macrodactylus cerca ovaticollis: A, huevo recién puesto; B, ínstares larvales; C, pupa; D, adultos.
Curvas de supervivencia de machos y hembras de Macrodactylus cerca ovaticollis. Promedio de 50 individuos por sexo.
Segundo ínstar
En las condiciones de este estudio duró en promedio 59.1 días (Tabla 1). Mide 3.39 mm de longitud y 1.81 mm de anchura (Tabla 3). La cápsula cefálica tiene una anchura de 1.46 mm (Tabla 4). Como el primer ínstar, es de color blanco y tiene forma subcilíndrica en C (Fig. 1B). La cabeza presenta un color amarillo pálido claro, oscureciéndose más hacia la parte del labrum, donde toma un color café rojizo en las mandíbulas. El abdomen y la parte caudal no son tan oscu ros como en el primer Instar. En la cabeza hipognata ya se diferencian con claridad los cuatro segmentos de las dos antenas inserta das cerca de las mandíbulas. En la parte in mediatamente superior, donde está el primer segmento de las antenas, presenta dos puntos negros que no son totalmente redondeados. Estos se encuentran por fuera de la sutura epicraneaL Las mandíbulas son más grandes que en el primer ínstar. Debajo de las mandí bulas tiene dos palpas con seis setas sensoria les de color café rojizo en la parte terminal, estos palpos con forma de mandíbula son asimétricos, Por encima de cada palpo pre senta un artejo con cuatro segmentos, y deba jo de estos artejos presenta una estructura globosa con dos artejos de menor tamaño, con dos segmentos cada uno, tal vez para sostener la comida. Posee nueve espiráculos cribiformes, uno torácico y ocho abdomina les. El abdomen y tórax presentan numerosas setas largas sin llegarse a ver pubescente a sim ple vista. En la parte dorsal de cada segmento abdominal hay hileras de setas cortas.
Dimensiones de larvas, prepupas, pupas y adultos (mm) de Macrodactylus cerca ovaticollis
Anchura de la cápsula cefálica de larvas (mm) de Macrodactylus cerca ovaticollis
Relación de crecimiento.
Tercer Instar
La larva de tercer ínstar tem prano es de color blanco, tornándose a un co lor blanco crema a medida que madura. Como los anteriores, el tercer ínstar tiene forma de C (Fig. lB). Duró en promedio 193.5 días (Tabla 1) y su longitud y anchura fueron 12.82 y 3.11 mm, respectivamente (Tabla 3). La cápsula cefálica midió en promedio 2.37 mm (Tabla 4). El tercer ínstar presenta numerosas setas de color amarillo cobrizo que recubren todo el cuerpo. Su cápsula cefálica es lisa y de co lor mostaza claro, presenta una seta exterofrontal y una posterofrontal a cada lado y cuatro setas anterofrontales. En cada lado de la parte epicraneal hay cuatro setas supraoculares y cuatro setas paraocelares. En el clípeo se observan dos setas anteroclipeales y dos setas c1ipeales exteriores. En vista ven tral, la mandíbula derecha muestra dos dien tes en la parte incisiva y tres lóbulos molares. La mandíbula izquierda tiene dos dientes en la parte incisiva y dos lóbulos molares. Los palpo s labiales tienen dos artejos. Las antenas presentan cinco segmentos, el cuarto con una proyección lateral. Los segmentos torácicos están bien diferenciados. El protórax con un espiráculo cribiforme es un poco más ancho que los otros dos segmentos. Las patas están bien desarrolladas con cuatro segmen tos y una uña provista de una seta larga late raL Posee 10 segmentos abdominales. Se observan cinco espiráculos abdominales gran des y los tres últimos de menor tamaño, pliegues abdominales bien marcados en los seis primeros segmentos. El décimo segmento ab dominal está bien desarrollado y es más gran de que el noveno.
En el rastel' se observa que la apertura .mal es en forma de V, muestra pálidas presentes 2-3 pali separados, septula estrecha, 29 setas (es pinas) más largas que los pali, aplanadas y curvadas en la punta. Los tres ínstares larvales fueron plenamente identificados por dife rencias morfológicas entre ellos y mediante el cálculo de las respectivas relaciones de cre cimiento entre ínstares (1.49 entre el primero y el segundo y 1.6 entre el segundo y el terce ro) para un promedio de 1.56 (Tabla 4).
Prepupa
Es en general muy semejante a la larva de tercer ínstar tanto en dimensiones (Tabla 3) como en aspecto exterior. Es de co lor blanco lechoso brillante y adquiere una postura semi erecta (no en forma de C, típica del tercer Instar). Su movilidad se limita a movimientos circulares del abdomen. A me dida que avanza el desarrollo, se observan los primeros cambios. La cabeza aparece fusio nada con el tórax, que se ve proyectado hacia adelante. El tórax se ensancha hacia la parte ventral observándose los élitros y las patas posteriores (dobladas). La cutícula que cubre la prepupa se rompe por la cabeza y es despe gada del cuerpo por medio de movimientos peristálticos. La duración de la prepupa fue de 1.3 días (Tabla 1).
Pupa
La pupa es de tipo exarata (Fig. lC) y de color amarillento. En la cabeza, las fisuras craneales casi no se observan y pre senta dos manchas paraocelares que seme jan ojos o manchas sensoriales. Se aprecian las maxilas y los palpas, aunque no en forma definida. El tórax es más ancho que la cabe za, siendo el mesotórax la parte más ancha de éste. Los élitros son de color amarillento y cubren el tercer par de patas ventral mente. El abdomen presenta ocho pliegues. En el último pliegue caudal, se encuentra adheri do al forro de la prepupa. La cutícula de la pupa no presenta pilosidad. La longitud y anchura promedias de la pupa fueron 11.59 y 4.5 mm, respectivamente (Tabla 3). Su duración fue de 17 días (Tabla 1).
El proceso de emergencia del adulto comien za con movimientos circulares destinados a remover la cutícula de la pupa. Al quedar li bre, el adulto quitiniza el resto de su cuerpo, endureciendo por último la parte abdominal, la cual gira en todas las direcciones por medio de movimientos peristálticos. Extiende las alas hacia atrás, recogiéndolas para voltearse y permanecer enterrado por 4 - 5 días, en los cuales no se alimenta. Luego emerge del suelo y empieza a alimentarse.
Curvas de oviposición de Macrodactylus cerca ovaticollis. Promedio de 50 hembras.
Sincronización entre la emergencia de adultos de Macrodactylus cerca ovaticollis y la floración de varios cultivos en el nororiente del Departamento del Cauca. (H, huevo; L, larva; PP, prepupa; P, pupa).
Duración de los períodos de preoviposición y oviposición, tasas de fecundidad de hembras y fertilidad de huevos de Macrodactylus cerca ovaticollis
Adulto
Los adultos (Fig. 1D) de M. cerca ovaticollis miden 9-10 mm de longitud y 3-5 mm de anchura (Tabla 3), siendo los machos un poco más pequeños que las hembras. La cabeza es hipognata. Presenta dos ojos com puestos. El aparato bucal es masticador. El clípeo es grande, plano y hexagonal con dos depresiones en la parte anteroclipeal. El labrum se reduce a una franja muy delgada que bordea el clípeo. Posee palpos labiales y maxilares. Las antenas son lameladas, dividi das en cinco segmentos. El pronoto es alar gado y aplanado. El escutelo es reducido. Los élitros son café rojizo y presentan cada uno tres bandas pubescentes longitudinales de color amarillo claro. Las alas posteriores son membranosas y presentan el doble de tamaño que las anteriores, dejando éstas al descubierto el último segmento abdominal. En las patas se observa dimorfismo sexual marcado, el cual consiste en una espina basal curvada en el prefémur, presente en el macho pero no en la hembra.
Tan pronto emergen del suelo, en una relación de sexos 1:1, muestran hábitos gregarios. Se alimentan por unas horas, luego se entierran y repiten este proceso periódicamente hasta cumplir 12 días de edad. Durante este período no hay cortejo ni ocurre cópula. Catorce o quince días después de emerger, los adultos consumen más alimento, no se entierran y se inicia un proceso de cortejo por parte del macho que es rechazado inicialmente por la hembra pero que más o menos a los 15 días (en promedio) termina en cópulas repetitivas de duración variable con intervalos entre cópulas de 3-5 segundos. Una hembra puede copular con varios machos y en general, el insecto se caracteriza por lo que se podría denominar un frenesí alimenticio y reproductivo que también se observó en condiciones de campo.
Las longevidades de macho y hembra fueron muy similares, aproximadamente 53 días (Tabla 1) aunque algunos machos mostraron longevidades un poco mayores (Fig. 2). Después de un período de preoviposición de 8-23 días (promedio: 16.5 días) que incluye el período de precópula, las hembras ovipositan por unos 35 días (Fig. 3) y colocan un promedio de 123 huevos cada una (Tabla 5). La viabilidad de los huevos, 96%, se puede considerar muy alta.
La figura 4 resume los principales aspectos del ciclo biológico de M. cerca ovaticollis. Lo más relevante parece ser la duración por 193 días de la larva de tercer ínstar, la cual podría ser la encargada de regular de alguna manera la emergencia masiva de los adultos en diciembre - enero de tal manera que su aparición coincida con la floración de la mayoría de las plantas que le sirven de hospedantes a los adultos en el nororiente del Departamento del Cauca.
Adultos de Macrodactylus cerca ovaticollis consumiendo órganos reproductivos de maíz. (A, estigmas; B, estambres).
Hospedantes
Las larvas de M. cerca ovaticollis se alimentan de preferencia de raíces de Brachiaria decumbens, gramínea que predomina en la zona, aunque también se hallaron consumiendo otras clases de gramíneas y rastrojos. En el cuarto de cría las larvas de primer ínstar consumieron suelo pero también fueron alimentadas con raíces de trigo, pasto y maíz. Las larvas de segundo y tercer ínstar mostraron preferencia por raíces de Brachiaria spp. Los adultos son polífagos muy agresivos que pueden alimentarse de las partes reproductivas de muchas plantas. En el Cauca fueron registrados en resucitado (Hibiscus glandiflorus Michx), mango (Mangifera indica L.), guamo [Inga spectabilis (Vahl) Willd], aguacate (Persea americana Miller), caimo (Pouteria caimito Radlk), ruda (Ruda graveolens L.), papunga (Bidens pilosa L.), salvia (Salvia officinalis L.), rosas (Rosa sp), fríjol (Phaseolus vulgaris L), níspero (Manilkara zapota v. royen) y maíz (Zea mays L.). Todas las observaciones de campo indicaron que los adultos tienen una marcada preferencia por el maíz, cultivo en el cual devoran los estigmas y estámbres (Fig. 5). Este hábito tiene como consecuencia prevenir la polinización de las plantas dando lugar así a importantes pérdidas (De la Cruz et al., Rev. Col. Entomol., en imprenta) en este cultivo.