Abstract
Field monitoring of Tephritidae populations is fundamental for a modern agricultural management of these insect pest species. Thus, it is necessary to collect data on environmental conditions and their fluctuations with the purpose of determining how they affect the distribution patterns of fruit flies in an important fruit production region like the Santa Elena peninsula. In this study the fruit fly populations were analyzed in relation to biotic and abiotic factors. To reach this objective, maps of land slope, floor texture and climatology were generated and overlapped with 694 georeferenced traps located in the four cardinal points of the Santa Elena region, in a study area of 3.466 ha. The results indicate that the minimum-maximum temperatures, relative humidity, and rainfall were the major climatic factors influencing fly populations dynamics. Soil texture did not have any influence on immature stages (larvae/pupae). Ceratitis capitata was common during the dry season and reached its peak at the end of it. It attacked both early and mid-season agricultural production in the study region. Anastrepha fraterculus, A. obliqua, A. serpentina, A. punensis, A. manihoti, A. chiclayae and A. pickeli, which were also collected, are native species widely distributed. Results highlight the importance of fruit fly management, which is the main limitation for the export of diverse fruits and vegetables produced in Ecuador.
Introducción
Las moscas de la fruta son dípteros de la familia Tephritidae de amplia distribución, limitada solamente por la disponibili- dad de hospederos. Acorde a sus características fisiológicas y ecológicas (Steck y McPheron 1996) se agrupan en especies (i) univoltinas con diapausa obligada, que se desarrollan en regiones templadas y (ii) multivoltinas que tienen una amplia distribución en regiones tropicales y subtropicales y no entran en diapausa (Zucchi 2000). El segundo grupo está constitui- do por los géneros Anastrepha, Ceratitis y Bractocera. En el Ecuador, Aldrich (1925) mencionó y describió los primeros registros del género Anastrepha (Schiner) sobre Anastrepha ornata (Aldrich) y Phobema atrox (Aldrich) (= Anastrepha atrox); para esta última además indicó su hospedero, luma (Lucuma mammosa Gaerth), en varios sitios del país. Poste- riormente, Stone (1942), reportó la presencia de: A. distincta (Greene), A. fraterculus (Wiedemann), A. mombinpraeoptans (Sein), A. ornata (Aldrich), A. serpentina (Wiedemann) y A. striata (Schiner). Foote (1967) indicó que A. serpentina, A. mombinpraeoptans, A. ornata, Phobema atrox (Aldrich) son las especies concurrentes en el Ecuador. Norrbom (1985), en su tesis doctoral, informó sobre la presencia de A. concava (Greene) en este país, identificada de una hembra recolectada en 1976 en la reserva ecológica "Río Palenque" (provincia de Los Ríos). Ceratitis capitata (Wied) se detectó por primera vez en el continente americano en Brasil en 1901 (Malavasi et al. 1980) y se ha diseminado, poco a poco, por toda Sud- américa. Al Ecuador se introdujo desde Perú a la provincia sureña de Loja en 1976, siendo reportada por primera vez por Dellan y Ordóñez (1977). INIAP-PROMSA (2003) des- cubrieron la presencia de C. capitata en Guayas y Manabí; revistiendo mucha importancia su presencia en Guayas de- bido a que allí se encuentran las principales plantaciones de mango de exportación. En relación a los hospederos de las moscas de la fruta en el Ecuador, Tigrero (2009) observó que para Toxotrypana recurcauda, Ceratitis capitata Wiedemann y 21 especies del género Anastrepha se han registrado un to- tal de 56 especies vegetales, repartidas en 23 familias, siendo las más importantes: Rutaceae, Myrtaceae y Sapotaceae con seis especies cada una. Los hospederos más importantes son Psidium guajava L., Annona cherimola Mill. y Pouteria lu- cuma (Ruiz y Pav.) Kuntze, respectivamente. El amplio ran- go de distribución de Tephritidae, así como su gran capacidad de adaptación y colonización pueden estar relacionados a su potencial reproductivo, derivado de características morfoló- gicas desarrolladas en la fase de pre-imago (Morgante 1991; Schmolz y Lamprecht 2000). Las moscas de las frutas en muchos países del mundo, son consideradas como una plaga cuarentenaria y con esto la exportación de frutas depende a menudo de un control eficaz y la desinfección post-cosecha (Lloyd et al. 2010; Ovruski et al. 2004). Estos insectos repre- sentan una barrera al comercio y limitan la diversificación de la producción de frutas frescas de exportación, como resulta- do de las restricciones cuarentenarias impuestas por importa- dores como EEUU y Japón (Ovruski et al. 2004). De acuerdo a FAO (2002) los programas de control de moscas de la fruta pueden ser divididos en cuatro estrategias principales: (1) erradicación-eliminación de áreas, donde la plaga está esta- blecida o existe un brote de la plaga introducida, (2) supre- sión y reducción de la población de la plaga, (3) contención aplicación de medidas fitosanitarias y medidas reguladoras alrededor de una área infestada para prevenir la dispersión y (4) prevención - aplicación de medidas fitosanitarias y medi- das reguladoras para evitar la introducción o reintroducción de la plaga dentro de un área libre.
Ecuador tiene prospectos para exportar algunas frutas nativas y/o exóticas hacia mercados internacionales pero las moscas de la fruta representan el principal problema fito- sanitario que limita esta actividad. Actualmente se exporta banano; mango; aguacate; piña; cítricos; papaya, entre otros productos, una vez que se cumpla con las exigencias cua- rentenarias de los países importadores (AGROCALIDAD 2013). De acuerdo al Banco Central del Ecuador (2012) entre enero-octubre del 2012, los países americanos que más com- praron productos no petroleros ecuatorianos fueron EEUU (22,22%), Colombia (10,55%), Venezuela (8,87%) y Chile (3,33%), el componente agrícola fue una importante fuente de divisas, ya que aporta alrededor del 49,56% de las expor- taciones no petroleras del país. Un área de importancia de producción frutícola en el Ecuador, gracias a la inversión del Trabase Daule-Peripa con la finalidad de fomentar la produc- ción agrícola (50.000 ha irrigables), es la península de Santa Elena. El aumento de la superficie de producción frutícola amplía la oferta de hospederos para las moscas de la fruta que hace que se presenten donde antes no se detectaban.
AGROCALIDAD es la Autoridad Nacional Sanitaria, Fitosanitaria y de Inocuidad de los alimentos del gobierno ecuatoriano, encargada de la definición y ejecución de polí- ticas y de la regulación y control de las actividades produc- tivas del agro-nacional, respaldados por normas nacionales e internacionales, dirigiendo sus acciones a la protección y mejoramiento de la producción agropecuaria (AGROCALI- DAD 2013). Este organismo estatal mantiene un programa de monitoreo continuo en las provincias de Guayas, Santa Elena y Los Ríos en cultivos de papaya, melón y mango, así como también un monitoreo de áreas bananeras para el mer- cado de China dirigido a implementar el manejo integral de plagas (MIP). Para ello es necesario que la información sobre dinámica poblacional y su relación con los factores ecoló- gicos se analice e interpreta adecuadamente y entonces lle- var a cabo un apropiado control regional ("area-wide") de plagas (Aluja et al. 2012). De ahí que, el control de plagas es uno de los retos más importantes para la agricultura mo- derna del Ecuador, ya que las fluctuaciones poblacionales de los géneros Anastrepha y Ceratitis en relación a los factores bióticos/abióticos y su distribución espacial de la plaga son muy poco conocidas. El objetivo de la presente investigación fue (i) identificar la composición de poblaciones de tefritidos y sus fluctuaciones estacionales en el periodo comprendido entre 2006-2007, (ii) determinar cómo los factores bióticos y abióticos afectan la dinámica poblacional de Anastrepha y Ceratitis, (iii) proponer estrategias del manejo de moscas de la fruta con estándares internacionales.
Materiales y métodos
El área de investigación está en la parte central-oeste de la costa del Ecuador, abarcando una superficie de 3.466 ha, di- vidida zonalmente entre norte, sur, centro y oeste de la pe- nínsula de Santa Elena, Ecuador. La clasificación ecológica del área de investigación corresponde a un Bosque Húmedo Pre-montano (Bh P) y Bosque Seco Tropical (Bs T) (Cañadas 1983). Los rangos de precipitación fluctúan entre 391,60 y 1.391,50 mm/año y los de temperatura entre los 28 y 20 °C (Cañadas 2009).
Materiales cartográficos
Los puntos de trampeo de moscas de la fruta del área de investigación están representados en la Fig. 1. El material cartográfico empleado para el análisis espacial de moscas de la fruta fueron los mapas topográficos escala 1:50.000 del Instituto Geográfico Militar (IGM 2005), digitalizados con en el programa ARC/INFO. Con esta infor- mación, se generó un modelo digital del terreno y se hizo la clasificación de pendientes (0-5%, 5-12%, 12-25%, 25-50%, 50-70% y >70%) usando el programa ARC/VIEW (Fig. 1A). Además, se usaron los mapas de precipitación (Fig. 1B), tem- peratura (Fig. 1C) y textura de suelos (Fig. 1D) del Sistema de Información de Agricultura y Ganadería (SIGAGRO-MA- GAP 2010) escala 1:100.000 fueron empleados. De acuerdo a AGROCALIDAD (2013) en la provincia de Santa Elena y Guayas se tienen cultivos de melón y mango para exportación hacia los EEUU, así como de papaya hacia Chile.
Mapas temáticos de los factores abióticos en la Península de Santa Elena, Ecuador. A. Clasificación de pendientes. B. Mapa de precipita- ción. C. Mapa de temperaturas. D. Mapa de texturas de suelo.
Trampas empleadas
El área de investigación fue dividida en cuatro sub-zonas. La sub-zona central abarcó 1.095 ha y contiene 219 trampas, la sub-zona sur se encontraron 167 trampas en un área de 830 ha, la sub-zona norte están 100 trampas en 500 ha, mientras que la parte de la sub-zona oeste representa 1.041 ha con 208 trampas. La densidad de trampas por hectárea fue de cinco, el 50% fueron trampas del tipo McPhail y el otro 50% fueron del tipo Jackson. La distribu- ción de las trampas en el campo siguió las recomendacio- nes internacionales para Programas de la Mosca de la Fruta (IAEA 2005), esto es alternando la colocación de una trampa McPhail después de una Jackson. Cada trampa fue debida- mente identificada con un código, tomando sus coordenadas UTN y su altura sobre el nivel del mar. Las trampas McPhail fueron instaladas para el género Anastrepha y fueron ceba- das con una mezcla de proteína hidrolizada Nulure al 10%, tabletas de levadura (20 gr.) más borax de Torula al 5%. Las trampas Jackson fueron instaladas en el monitoreo de Cera- titis y fueron cebadas con Trimedlure (2-6 ml de líquido en una mecha de algodón) (AGROCALIDAD 2013). El periodo de investigación fue entre 2006 y 2007. Los criterios para el establecimiento de las rutas de monitoreo fueron: importan- cia como zona productora de frutales de exportación, zonas productoras de frutales con fines de consumo interno, zonas con especies de moscas de la fruta, disponibilidad de vías de acceso (AGROCALIDAD 2013). El espaciamiento entre trampas fue de un kilómetro de las vías principales (Fig. 1). A lo largo de las rutas se eligieron puntos geográficos registran- do sus coordenadas UTM, donde hay presencia de plantas o árboles hospederos y las trampas fueron colocados en el tercio medio de los árboles (AGROCALIDAD 2013).
Índice de mosca por trampa por día
El índice moscas por trampa por día (MTD) es un parámetro poblacional que cal- cula el promedio de moscas capturadas por una trampa en un día, en que la trampa se ha expuesto en el campo (IAEA 2005). La función de este índice es contar con una medida relativa del tamaño de la población de adultos plaga en un espacio y tiempo determinados. Se utiliza como información base para comparar el tamaño de la población antes de la aplicación del programa de control de la mosca de la fruta, durante y después de éste (IAEA 2005). El valor de MTD en un área libre de moscas de la fruta debe ser igual a cero para mantener el estatus fitosanitario. Su valor es el resultado de la fórmula siguiente (IAEA 2005):
Análisis de datos
Los siguientes variables fueron generadas mediante un Sistema de Información Geográfica sobrepo- niendo los siguientes mapas: a) cinco patrones de precipita- ción en mm/mes, b) tres temperaturas (°C), c) seis clases de pendientes (%), d) cuatro tipos de suelos predominantes (mβ), e) cuatro sub-áreas de investigación, f) número de trampas, g) sexo de las moscas de la fruta (macho, hembra), h) moscas por trampa por día (MTD) e i) doce especie de mosca de la fruta. Para reducir el número de las variables investigadas (37) y encontrar las de mayor peso, se hizo un análisis de componentes principales, con la ayuda del programa SPSS- Procedimiento PCA, que extrae p factores estocásticos inde- pendientes F₁….,Fp, permitiendo explicar la totalidad de la varianza de la matriz generada. Se utilizó el método de rota- ción de ejes tipo Varimax e identificando correlaciones entre las variables de los componentes (Bortz 2005).
Escenarios de trampeo
El análisis de correspondencia (CA) fue aplicado para analizar tablas de contingencia en forma de frecuencias numéricas y sus resultados se expresaron en un gráfico (Greenacre 1993). Este método fue empleado para interpretar los índices poblacionales en área infestada, supre- sión, erradicación y exclusión, expresado en porcentaje de MTD durante 2006-2007, relacionándolo con las sub-zonas del área de investigación (Central, Sur, Norte, Oeste) y con esto determinar el nivel de manejo de poblaciones de la mos- cas de la fruta adecuado para las condiciones prevalecientes en la península de Santa Elena.
Representación del factor carga (entre 0 and +/-1) por variable de acuerdo a la matriz rotada de Varimax, para la interpretación del análisis de componentes principales (PCA), en la península de Santa Elena, Ecuador.
Resultados
Identificación de moscas de la fruta
Las especies de moscas de la fruta identificadas en el área de investigación fueron: Ceratitis capitata (Wiedemann), Anastrepha frater- culus (Wiedemann), A. serpentina (Wiedemann), A. mani- hoti Lima, A. obliqua (Macquart), A. chiclayae Greene, A. punensis Trigrero & Salas, A. macrura Hendel, A. distincta Greene, A. striata Schiner, A. peruviana Townsend y A. pic- keli Lima.
Factores que afectaron la distribución de Tephritidae
El análisis de componentes principales se ejecutó mediante la selección de variables. De acuerdo a Bortz (2005) todas las variables que presentaron un valor mayor de comunalidades de 0,7, ofrecen un buen ajuste para la interpretación del aná- lisis de componentes principales. Aquellas que presentaron valores menores a los indicados fueron descartadas. En la Tabla 1, se presentan el 62,16% del total de variables analizadas y con las cuales se procedió a realizar el análisis de compo- nentes principales, el cual creó 10 nuevos Factores (grupo de nuevas variables), los cuales explicaron el 87% de total de la varianza (Fig. 2) en capturas y pueden ser interpretados de la siguiente manera:
Variables seleccionadas para el análisis de componentes principales.
Mosca de la fruta por día
Con la finalidad de establecer el nivel de manejo de poblaciones de las moscas de la fruta, adecuado para las condiciones prevalecientes en la península de Santa Elena se muestra el mapa asimétrico del análisis de correspondencia (Fig. 4), el cual reveló una larga proporción de la inercia (87,20 %) desplazada en la primera coordenada, la cual localizó a la sub-zona oeste (57,69 % de erradicación y 42,31% de supresión) y la sub-zona central (68,95% de erradicación y 31,05% de supresión) en la parte izquierda del mapa, las cuales se contraponen en la parte derecha a la sub-zona sur (62,42% de erradicación y 37,58% de supresión) y sub-zona norte (74,51% de erradicación y 25,49% de supresión). La segunda coordenada acumuló el 12,8 % de la varianza y contrapuso a las sub-zonas oeste y sur (arriba), con las sub-zonas centro y norte (abajo).
Fluctuación de la población de moscas de la fruta en relación a la precipitación, en el área de estudio, para el periodo 2006-2007.
Discusión
Fluctuación poblacional de Tephritidae
La fluctuación de las poblaciones de la mosca de la fruta varía de año a año. Durante 2006 y 2007, la población de la especie nativa, A. fraterculus, fue considerablemente mayor que la de la especie exótica, C. capitata. La disponibilidad y abundancia de hos- pederos de cultivos y especies nativas (pechiche, guayabas) son factores importantes, que influyen sobre la fluctuación de estas poblaciones (Harris et al. 1993). Si la población de A. fraterculus fue alta, esto se debió posiblemente, a la presen- cia de muchos hospederos (ej. Vitex gigantea Kunth; Cappa- ris crotonoides Kunth; Spondias mombin L.; Psidium gua- java L.; Annona spp.; Averrhoa carambola L.; etc.), durante todo el año (comparar con Drew y Hooper 1983). Mientras que para C. capitata presentó un incremento entre octubre y diciembre (Fig. 3). Este comportamiento podría haber sido favorecido, similar a las observaciones de Mwatawala et al. (2006) en huertos de mango en el este de África, a la coinci- dencia con la época de fructificación de la fruta. En la penín- sula de Santa Elena, la época de fructificación de mango se da entre octubre y enero (Fig. 3). Por otro lado, la presencia de hospederos silvestres y árboles de anacardiáceas pueden ser de mucha importancia en relación a la re-infestación de diversas moscas de la fruta durante la floración y las fases de fructificación, como se registró en Sudán (Vayssiéres et al. 2008). De tal manera que, estos hospederos silvestres, así como árboles de anacardiáceas silvestres deben ser completa- mente integrados en cualquier programa integrado de mosca de la fruta.
Factores abióticos y bióticos que afectan la dinámica po- blacional de moscas de la fruta
Los factores abióticos, tales como la temperatura y precipitación, son elementos que están fuertemente relacionados con la distribución de la mosca de la fruta (Duyck et al. 2006) así como también con la dinámica de sus poblaciones (Amice y Sales 1997; Aluja et al. 2012). Acerca del género Anastrepha, la temperatura, no se presentó como un factor que restrinja la distribución espacial de este género en el área de investigación. Por otro lado, la máxima precipitación promedio por mes registrada en febrero y marzo, no influyó negativamente en la distri- bución geográfica de Anastrepha, al igual que la pendiente y la textura. Los resultados de esta investigación revelaron una consistente explosión de la población de A. fraterculus al inicio de la estación lluviosa y altos niveles poblacionales en la segunda mitad del año, donde predomina el clima seco. Este comportamiento de Anastrepha es diferente a patrones observados para moscas en el género Bactrocera de acuer- do a Chen et al. (2006), quienes enfatizan que, los meses de mayor precipitación, coinciden con el mayor tamaño de po- blación para este género y concluyeron que, es el factor que influye fuertemente para su proliferación. Similares estudios con factores abióticos fueron realizados para B. dorsalis, B. zonata y B. correcta, que son plagas de huertos de mango en la India, manifestando una relación directa entre las capturas de B. dorsalis y los períodos de alta humedad relativa, que coinciden con el comienzo del periodo de lluvias (Sarada et al. 2001). En oposicón con esto, los patrones presentados por C. capitata en la península de Santa Elena, estuvieron direc- tamente relacionados con la temperatura mínima mensual y la baja precipitación mensual (Fig. 3). De tal manera que, para C. capitata, el pico poblacional coincide con la época seca y, en consecuencia, los daños se limitan a las fases tem- pranas y medias de los cultivos. Estos resultados coinciden con las observaciones de Vayssiéres et al. (2008) en Benín para C. quinaria y C. silvestrii.
Por otro lado, la lluvia hace que la tierra se humedezca y proporcione condiciones favorables para la eclosión de pu- pas. Las evidencias obtenidas en este estudio sugieren que ni la textura del suelo ni las pendientes de la región de investi- gación juegan algún rol en relación a la dispersión geográfica de moscas de la fruta.
En relación a los factores bióticos, para el conjunto de poblaciones de moscas de la fruta no existieron diferencias estadísticas en la captura de machos y hembras a excepción C. capitata (P < 0,0001). El problema principal en discusión es el número relativamente bajo de hembras atrapadas en concordancia al número de machos. En esta investigación no existió una relación directa o inversamente proporcional entre el número de machos y hembras. Sin embargo, la cap- tura de hembras C. capitata pudieran mejorarse conduciendo pruebas con otros atrayentes (y otros tipos de trampas) con la finalidad de hacerlas mayormente efectiva y eficiente en un futuro cercano en el programa de la mosca de la fruta condu- cida por AGROCALIDAD.
Nivel internacional del manejo de la población de la mos- ca de la fruta en la península de Santa Elena
En el área de estudio no se registraron niveles de MTD correspondien- tes a áreas de infestación (MTD > 1) y tampoco de exclu- sión (MTD 0-0) de acuerdo a los criterios establecidos por la IAEA (2005). Las sub-zonas oeste y centro tuvieron niveles de erradicación (0-0,1) en el 63,32% (% de valores observa- dos en esta categoría) de la superficie, mientras que la sub- zona sur y norte mostraron un 68,47%. Esto indica que, la plaga estuvo en un nivel de baja prevalencia. Es decir que, en esta etapa se registraron capturas ocasionales de adultos. Por otro lado, las sub-zonas oeste y centro presentaron un 36,68% (% de valores observados en esta categoría) de supresión (1- 0,1) y las sub-zonas sur se registraron un 31,53%. Esto im- plicaría, el tomar medidas fitosanitarias en forma intensiva para reducir el tamaño de las poblaciones de plaga a niveles de baja prevalencia.
En síntesis, en esta investigación se ha generado la infor- mación de base estableciendo la identidad de las diferentes especies de mosca de la fruta existentes en la península de Santa Elena: se ha determinado la influencia de los factores abióticos sobre la dinámica de las poblaciones de plaga y se han delimitado y caracterizado las sub-zonas para el proce- so de erradicación y supresión. Las condiciones están dadas para establecer un programa de manejo integrado de plagas, a gran escala, en la península (Hendrichs et al. 2007). Las medidas de manejo son a menudo aplicadas sobre todas los sitios de infestación en el área de interés con la finalidad de limitar las probabilidades de re-infestación por inmigración de hábitats no manejados (Elliott et al. 2008). El manejo regional ("area-wide") se ha usado a menudo, como enfo- que sistemático de control de moscas de la fruta. Distintos ejemplos, como los de la mosca del melón, B. curcubitae (Coqulliet) la mosca del Mediterráneo C. capitata (Wiede- mann) en Hawaii (Vargas et al. 2008), la mosca de la fruta oriental, B. dorsalis (Hendel) y de la mosca de la fruta de la guayaba en Taiwán (Chiang et al. 2007), han demostrado la utilidad de las estrategias de manejo regional bajo diferen- tes circunstancias.
Mapa asimétrico indicando las sub-zonas (N, S, C, O), el porcentaje de erradicación y supresión en la península Santa Elena, Ecuador.
Footnotes
Agradecimientos
Nosotros estamos agradecidos por el apoyo financiero y logístico para la realización de esta investigación a la Uni- versidad Técnica del Norte (UTN), Instituto Interameri- cano de Cooperación para la Agricultura (IICA), Agencia Ecuatoriana para el Aseguramiento de la Calidad del Agro (AGROCALIDAD) y a los dos revisores anónimos por sus aportes sustanciales e importantes para la estructuración de este artículo.